Фитопаразитические нематоды России

Авторы
С.В. Зиновьева
В.Н. Чижов
М.В. Приданников
С.А. Субботин
А.Ю. Рысс
Р.В. Хусаинов
Contributors
S.V. Zinovieva
V.N. Chizhov
M.V. Pridannikov
S.A. Subbotin
A.Y. Ryss
R.V. Khusainov

ФИТОПАРАЗИТИЧЕСКИЕ
НЕМАТОДЫ  РОССИИ
Товарищество научных изданий КМК
Москва  2012

УДК 632+576.8
Фитопаразитические нематоды России / Под редакцией. С.В. Зиновьевой, В.Н. Чижова. М.: Товарищество
научных изданий КМК. 2012. 386 с., 388 илл.
Книга представляет собой монографическое обобщение исследований по наиболее патогенным видам,
вызывающих экономически значимые потери продукции в различных областях растениеводства на территории России. В книге приведены сведения о систематическом статусе, морфологии, молекулярной диагностике, биологии и экологии корневых, стеблевых, листовых фитогельминтов, нематод-переносчиков вирусов, а
также их взаимоотношениях с растениями-хозяевами. Представлены диагнозы и ключи для определения
фитопаразитических нематод, а также симптомы поражения различных культур этими паразитами. Издание
иллюстрировано многочисленными рисунками и цветными оригинальными фотографиями,  наглядно
характеризующими многообразие форм нематод и признаков поражения растений, и может служить атласом-справочником наиболее распространенных паразитических нематод растений на территории России.
Книга предназначена для паразитологов, фитонематологов, почвенных зоологов, биологов общего профиля, агрономов-практиков, специалистов по защите и карантину растений, студентов, аспирантов  и преподавателей вузов.
Ответственные редакторы
Доктор биологических наук С.В. Зиновьева
Кандидат биологических наук В.Н. Чижов
Рецензенты:
Член-корр.  РАН  Б.Р. Стриганова
Член-корр  РАСХН А.В. Успенский
ISBN 978-5-87317-775-2
© ИПЭЭ им. А.Н. Северцова РАН, 2012.
© Товарищество научных изданий
  КМК, издание, 2012.

PLANT PARASITIC NEMATODES
OF RUSSIA
KMK Scientific Press
Moscow   2012

Plant parasitic nematodes of Russia / General Editors S.V. Zinovieva, V. N. Chizhov. M.: KMK Scientific
Press, 2012. 386 p.; 388 pic.
The book represents a monographic generalization of the studies on the most pathogenic species of plant parasitic
nematodes, causing economically significant losses of the crops in different areas of plant-growing on the territory of
Russia. The book contains data on systematic status, morphology, molecular diagnostics, biology and ecology of
root, stem, leaf parasites, virus-vector nematodes, as well as their interrelations with plant hosts. Diagnoses,
identification keys and symptoms of affection of different crops by their parasites are represented. The publication is
illustrated with a large number of drawings and original color photos, giving visual characteristics to the variety of
nematode forms and indications of plant affection. It may serve an atlas-handbook of the most wide-spread on the
territory of Russia parasitic nematodes.
The book is meant for parasitologists, soil zoologists, pest control specialists and high school students, aspirants
and teachers.
General Editors
Doctor of biological sciences S.V. Zinovieva
Candidate of science V. N. Chizhov
Reviwers:
Corresponding Member RAS B.R. Striganova
Corresponding Member  RAAS A.V. Uspenskii
The monograph is printed at financial support of the Russian fund of basic researches
ISBN 978-5-87317-775-2
© A.N. Severtsov Institute of Ecology
and Evolution of RAS, 2012.
© KMK Scientific Press, 2012.

Посвящается памяти
Александра Александровича ПАРАМОНОВА
ПРЕДИСЛОВИЕ
Фитопаразитические нематоды – фитогельминты принадлежат к числу наиболее патогенных организмов,
связанных с растениями. В результате поражения нематодами ежегодно теряются большие объемы ценных
пищевых и кормовых продуктов. Паразитические нематоды снижают селекционные и товарные качества
растительной продукции, вызывают тяжелые отравления крупного и мелкого рогатого скота, являются одним из основных факторов «почвоутомления». По данным, опубликованным в различных странах, снижение
продукции сельского хозяйства от повреждений нематодами, в среднем ежегодно колеблется в пределах 10–
20%, а общие потери от них превышают 125 миллиардов долларов ежегодно (Chitwood, 2003).
Несмотря на то, что большинство паразитических видов нематод обитает в странах с субтропическим и
тропическим климатом, некоторые виды нематод в условиях России способны вызывать массовые поражения сельскохозяйственных культур (эпифитотии). Это галловые нематоды на овощных и декоративных культурах открытого и защищенного грунта; цистообразующие – на зерновых, сахарной свекле, сое и картофеле;
стеблевые и листовые нематоды на луке, чесноке, картофеле и многих видах декоративных и ягодных культур; стволовые нематоды на хвойных породах деревьев и некоторые другие. Вред, причиняемый нематодами, усугубляется тем, что они способствуют распространению грибных, вирусных и бактериальных заболеваний растений, существенно повышая патогенный эффект от комплексного заражения (синиргизм).
Потребность в обобщающей справочной литературе по фитонематодам и болезням, вызываемым ими велика. Отечественные издания по нематодам растений являются, в основном, библиографической редкостью.
Среди них можно назвать книги И.Н. Филипьева «Нематоды вредные и полезные в сельском хозяйстве»,
трехтомное издание А.А. Парамонова «Основы фитогельминтологии» (1962, 1964, 1970), двухтомное издание Е.С. Кирьяновой и Э.Л. Кралля «Паразитические нематоды растений и меры борьбы с ними» (1969,
1971). В 2006 году была опубликована книга коллектива авторов (ред. С.В.Зиновьева, В.Н. Чижов) «Прикладная нематология». Непрекращающийся спрос, а также новые данные, полученные со времени выхода
этой книги, вызвали необходимость издания нового обзорного труда, посвященного разнообразию видов
паразитических нематод, широко распространенных на территории России. Современное оборудование дало
возможность сделать уникальные фотографии морфологических особенностей различных видов нематод,
которые несомненно помогут исследователям при их диагностике. Иллюстрационный материал этой книги,
рисунки и оригинальные фотографии практически всех патогенных видов нематод, распространенных на
территории России, а также оригинальные цветные снимки симптомов поражения растений вместе с данными по распространению фитогельминтов, позволяют рассматривать представленное издание как первый атлас-справочник, посвященный этой группе фитопаразитов.
Все главы монографии написаны сотрудниками Центра паразитологии ИПЭЭ РАН. Исключение составляет третья глава, посвященная корневым мигрирующим экто– и эндопаразитическим нематодам, написанная сотрудником Института Зоологии РАН д.б.н. А.Ю. Рыссом.
Авторы выражают благодарность к.б.н. К.В. Акопян, к.б.н. Е.В. Болтовской, Б.А. Борисову, к.б.н. К.О. Бутенко и к.б.н. Л.В. Насоновой, предоставивших ценную информацию и оригинальные материалы, а также всем
коллегам, принимавшим участие в оформлении данной монографии.
В завершении работы большую помощь своими замечаниями и советами оказала к.б.н. Н.И. Суменкова,
которой авторы выражают самую искреннюю признательность и благодарность.
Работа выполнена при финансовой поддержке программ Президиума РАН «Биологическое разнообразие»
и Отделения общей биологии «Биологические ресурсы».
Издание профинансировано Российским фондом фундаментальных исследований, грант № 11-04-07017-д.
С.В. Зиновьева

СОДЕРЖАНИЕ
ПРЕДИСЛОВИЕ ....................................................................................................................................................... 7
Глава 1. ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА ФИТОПАРАЗИТИЧЕСКИХ НЕМАТОД
С.В. Зиновьева.......................................................................................................................................................... 10
1. Морфология и морфометрия нематод ............................................................................................................... 10
1.1. Морфология .................................................................................................................................................. 10
1.2. Морфометрия ............................................................................................................................................... 22
2. Биология нематод ................................................................................................................................................ 23
2.1. Размножение и развитие ............................................................................................................................. 23
2.2. Анабиоз ......................................................................................................................................................... 26
3. Общие сведения об экологии фитопаразитических нематод ......................................................................... 27
4. Особенности патогенеза и устойчивости растений при поражении фитонематодами ............................... 33
4.1. Секреция и элиситоры фитонематод ......................................................................................................... 33
4.2. Изменение экспрессии генов растений при нематодной инвазии .......................................................... 36
4.3. Устойчивость растений к нематодам ......................................................................................................... 35
Глава 2. СОВРЕМЕННЫЕ ПОДХОДЫ К ИЗУЧЕНИЮ ФИЛОГЕНЕЗА КЛАССА NEMATODA
В.Н. Чижов, С.А. Субботин................................................................................................................................... 46
Глава 3. МИГРИРУЮЩИЕ ПАРАЗИТИЧЕСКИЕ НЕМАТОДЫ КОРНЕВОЙ СИСТЕМЫ РАСТЕНИЙ
ОТРЯДА TYLENCHIDA
А.Ю. Рысс................................................................................................................................................................. 54
Глава 4. СЕДЕНТАРНЫЕ НЕМАТОДЫ КОРНЕВОЙ  СИСТЕМЫ РАСТЕНИЙ ОТРЯДА TYLENCHIDA ... 89
4.1. Галловые нематоды семейства Meloidogynidae Skarbilovich, 1959
В.Н. Чижов, М.В. Приданников, С.А. Субботин ................................................................................................. 89
4.2. Цистообразующие нематоды семейства Heteroderidae Filipjev & Schuurmans Stekhoven, 1941
(Skarbilovich, 1947)
В.Н. Чижов, М.В. Приданников ............................................................................................................................119
4.3. Другие виды седентарных нематод, распространенные на территории России
В.Н. Чижов, М.В. Приданников ........................................................................................................................... 231
Глава 5. СТЕБЛЕВЫЕ, ЛИСТОВЫЕ И СТВОЛОВЫЕ НЕМАТОДЫ РАСТЕНИЙ  ОТРЯДОВ
TYLENCHIDA И APHELENCHIDA
В.Н. Чижов, С.А. Субботин................................................................................................................................. 242
Глава 6. ЭКТОПАРАЗИТИЧЕСКИЕ НЕМАТОДЫ КОРНЕВОЙ СИСТЕМЫ РАСТЕНИЙ
ОТРЯДОВ DORYLAIMIDA И TRIPLONCHIDA
Р.В. Хусаинов .......................................................................................................................................................... 308
АЛФАВИТНЫЙ УКАЗАТЕЛЬ ЛАТИНСКИХ НАЗВАНИЙ НЕМАТОД ....................................................... 382

CONTENTS
FOREWORD .............................................................................................................................................................. 7
CHAPTER 1. GENERAL CHARACTERISTICS OF PLANT PARASITIC NEMATODES
S.V. Zinovieva ............................................................................................................................................................ 10
1. Morphology and morphometria of nematodes
1.1. Morphology ................................................................................................................................................... 10
1.2. Morphometria ................................................................................................................................................ 22
2. Biology of nematodes
2.1. Reproduction and development ..................................................................................................................... 23
2.2. Anabiosis ........................................................................................................................................................ 26
3. The general data on ecology of plant parasitic nematodes ................................................................................... 27
4. Features of a pathogeny and resistance of plants at infestation of plant nematodes ............................................ 33
4.1. Secretion and elicitors.................................................................................................................................... 33
4.2. Change of a gene expression at infection of plants ....................................................................................... 36
4.3. Resistance of plants to nematodes ................................................................................................................. 36
CHAPTER 2. MODERN APPROACHES TO THE STUDY OF NEMATODE PHYLOGENESIS
V N. Chizhov, S.A. Subbotin ...................................................................................................................................... 46
CHAPTER 3.  MIGRATORY PLANT PARASITIC NEMATODES OF ROOT SYSTEM
(order TYLENCHIDA)
A.Y. Ryss .................................................................................................................................................................... 54
CHAPTER 4. SEDENTARY PLAT NEMATODES OF ROOT SYSTEM (order TYLENCHIDA)........................ 89
4.1. Root-knot nematodes of family Meloidogynidae Skarbilovich, 1959 – parasites of plant root system
V. N. Chizhov, M.V. Pridannikov, S.A. Subbotin........................................................................................................ 89
4.2. Cyst nematodes of family Heteroderidae Filipjev & Schuurmans Stekhoven, 1941 (Skarbilovich, 1947)
– parasites of plant root system
V. N. Chizhov, M.V. Pridannikov ..............................................................................................................................119
4.3. Other species of sedentary nematodes on territory of the Russia
V. N. Chizhov, M.V. Pridannikov ............................................................................................................................. 231
CHAPTER 5. STEM, LEAF AND WOOD PLANT NEMATODES
(order TYLENCHIDA & APHELENCHIDA)
V. N. Chizhov, S.A. Subbotin.................................................................................................................................... 242
CHAPTER 6. MIGRATORY ECTOPARASITIC NEMATODES OF PLANT ROOT SYSTEM
(order DORYLAIMIDA & TRIPLONCHIDA)
R.V. Khusainov ........................................................................................................................................................ 308
INDEX..................................................................................................................................................................... 382

Г
ЛАВА 1.
ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА ФИТОПАРАЗИТИЧЕСКИХ НЕМАТОД
Нематоды или круглые черви – самые многочисленные и широко распространенные многоклеточные животные на земле, на долю которых приходится 4/5 всего животного мира. Из 20000 тысяч описанных видов
нематод примерно 20% или около 4000 видов ассоциированы с растениями. Все известные растения могут
являться хозяевами одного или более видов паразитических нематод (Вайшер и др., 2001).
Таксономически фитопаразитические нематоды (фитогельминты) относятся к 4 отрядам, по два в каждом
из двух классов нематод – отряды Dorylaimida и Triplonchida (класс Adenophorea) и отряды Aphelenchida и
Tylenchida (класс Secernentea). Общая характеристика и морфологические особенности нематод подробно
описаны в монографиях: Парамонов, 1962; Деккер, 1972; Кирьянова, Кралль, 1969, 1971; Siddiqi, 1986; Siddiqi,
2000, Gheysen, Jones, 2006, Perry, Moens, 2006 и др.
1. Морфология и морфометрия нематод
1.1. Морфология
Рис. 1.  Строение нематод на примере Helicotylenchus digonicus:
А – самка:  ст – стилет; пк –  прокорпус;  сб – средний бульбус;
нк – нервное кольцо; пж – пищеводные железы;  я – яичник;  спр
– сперматека; в – вульва; кт – кутикула; ан – анальное отверстие.
Б – хвостовой отдел самца: сп – спикула;  бр – бурса; ф – фазмида
(по Perry, 1959).
Размеры и форма тела. Фитонематоды представляют собой микроскопические организмы, длина тела
которых колеблется от 180 микрон до 8 мм; в большинстве случаев она не превышает 2 мм, ширина 10–300
микрон. У нематод тело всегда круглое в поперечном сечении, несегментированное, нитевидной или веретеновидной формы; реже, у сидячих или малоподвижных видов нематод, тело грушевидное или шаровидное
(галловые и цистообразующие нематоды (фото. 1). Тело нематод делится на 3 отдела: передний – трофикосенсорный, средний – трофико-генитальный и хвостовой – каудальный отделы (рис. 1). Трофико-сенсорный
отдел включает в себя танго- и хеморецепторы, ротовые органы и переднюю кишку (рис. 2). В переднем
отделе различимы головной и глоточный участки.
В центре головного участка находится ротовое отверстие, окруженное подвижными губами и неподвижными головными буграми. На головной капсуле располагается комплекс органов чувств. По глоточному участку проходит пищевод, который
представляет собой часть передней кишки. В среднем отделе, или собственно теле, размещены средняя кишка и половые железы с их протоками. Началом хвостового отдела считается анальное отверстие. Форма хвоста может быть различной и часто
служит систематическим признаком (фото 2). Различают тупой закругленный хвост, цилиндрический, булавовидный, конический (тупоконический и остроконический). У некоторых форм хвост
может быть снабжен длинной хвостовой нитью.
Пропорции тела фитонематод отличаются большим разнообразием (рис. 3). Для фитогельминтов,
сохранивших подвижность, характерно довольно
длинное тело, когда отношение длины нематоды к
наибольшему диаметру достигает 40 и более. Хвостовой отдел этих нематод относительно невелик
и составляет 5–10% от их общей длины.
Иначе устроены прикрепленные (седентарные)
фитогельминты из семейства цистообразующих
(Heteroderidae) и галловых (Meloidogynidae) нематод: у самок, ведущих сидячий образ жизни, хвост
редуцирован, а отношение длины тела к его ширине может приближаться к единице.
Кожно-мускульный мешок. Стенка тела нематод представляет собой кожно-мускульный мешок
и состоит из трех слоев – кутикулы, гиподермы с
кожными железами и мускулатуры. Кроме того, со

Глава 1. Общая характеристика фитопаразитических нематод
Фото 1.   Форма тела паразитических нематод:
А – Lobocriconema sp.; Б –  Macropastonia sp.; В – Paratylenchus sp.; Г – Helicotylenchus sp.; Д – Paratrichodorus sp.; Е – Anguina
agrostis (самка); Ж – Heterodera sp. (фото В.Н. Чижова, ориг.).