Микробиология, 2024, № 5

Российская академия наук 
МИКРОБИОЛОГИЯ 
Том 93   № 5 2024   Сентябрь–Октябрь 
Основан 1932 г.
Выходит 6 раз в год 
ISSN: 0026-3656
Журнал издается под руководством 
Отделения биологических наук РАН
Главный редактор 
Н.В. Пименов
Редакционная коллегия:
С.Н. Дедыш (заместитель главного редактора),
А.И. Слободкин (заместитель главного редактора),
Е.А. Бонч-Осмоловская, В.Ф. Гальченко, М.Ю. Грабович,
П.Н. Голышин, В.М. Горленко, В.Г. Дебабов, М.В. Донова,
Р.Н. Ивановский, И.Б. Ившина, О.В. Карначук,
М.Г. Калюжная, А.В. Пиневич, В.К. Плакунов,
Н.В. Равин, Д.Ю. Сорокин, М.М. Якимов
Зав. редакцией И.К. Кравченко
Адрес редакции: 117312, Москва, ГСП-7,
Проспект 60-летия Октября, д. 7, корп. 2, тел. 8-499-135-75-73
redakcia_microbiologiya@mail.ru   
©  
Российская академия наук, 2024
©  
Редколлегия журнала “Микробиология”
(составитель), 2024

СОДЕРЖАНИЕ
Том 93, Номер 5, 2024
ОБЗОРЫ
Таксономия цианобактерий: эпоха перемен
А. В. Пиневич, С. Г. Аверина.
....................................................................................................................501
ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИ 
Характеристика биологической активности и оценка экзогенных метаболитов  
цианобактерии "Anabaena” sp. IPPAS B-2020
Ю. В. Батаева, М. А. Синетова, Е. А. Курашов, Ю. В. Крылова, Л. В. Коломбет,  
Л. Н. Григорян..........................................................................................................................................519
Сравнительная геномика утилизации углеводов у бактерий семейства Sphaerochaetaceae:  
эволюционное происхождение генов галактуронидазы и ненасыщенной  
рамногалактуронил-гидролазы
О. Ю. Трошина, Д. Г. Наумов, В. И. Речкина, В. А. Щербакова.
..............................................................534
Анаэробное окисление нефти микробными сообществами донных осадков района  
естественного нефтепроявления (Средний Байкал, Большая Зеленовская) 
О. Н. Павлова, С. В. Букин, О. Н. Изосимова, С. М. Черницына, В. Г. Иванов,  
А. В. Хабуев, Т. В. Погодаева, И. С. Еловская, А. Г. Горшков, Т. И. Земская..........................................548
Деградация коричной кислоты ризосферным штаммом Achromobacter insolitus LCU2
Е. В. Крючкова, Е. С. Морозова, В. С. Гринёв, Г. Л. Бурыгин,  
Н. Е. Гоголева, Ю. В. Гоголев ..................................................................................................................562
Структурно-функциональные особенности анаэробного микробного сообщества,  
возникающие при контакте с отходами из пенополистирола
Л. И. Ширинкина, Ю. В. Тактарова, М. А. Гладченко, А. Ю. Меркель, И. Б. Котова............................572
Особенности формирования биопленок микроорганизмами Listeria, Salmonella  
и Pseudomonas при различных температурах и роль их синергического  
взаимодействие при формировании биопленочного сообщества
Ю. К. Юшина, Е. В. Зайко, М. А. Грудистова, А. А. Семенова, А. А. Махова,  
Д. С. Батаева, Е. В. Демкина, Ю. А. Николаев.......................................................................................588
Нокаут-мутации в генах, кодирующих переносчики фосфата, нарушают адаптацию  
Saccharomyces cerevisiae к потреблению этанола
Л. А. Ледова, Л. П. Рязанова, Т. В. Кулаковская.....................................................................................601
Длительное выживание Enterococcus faecium в разных условиях стабилизации  
и иммобилизации клеток
О. А. Галуза, Г. И. Эль-Регистан, Т. А. Канапацкий, Ю. А. Николаев.
....................................................607
Дрожжевая микрофлора молочных продуктов, реализуемых в России
А. Ю. Туаева, А. М. Пономарева, В. А. Лившиц, Е. С. Наумова..............................................................623
Целлюлолитический потенциал новых штаммов почвенных стрептомицетов
Н. А. Боков, А. В. Бакулина, Е. А. Бессолицына, И. Г. Широких.............................................................635

КРАТКИЕ СООБЩЕНИЯ
Влияние сдвига рH на обогащенное фосфат-аккумулирующими микроорганизмами  
сообщество в биореакторе последовательно-периодического действия
А. Г. Дорофеев, А. В. Пелевина, Е. В. Груздев, А. В. Марданов, Н. В. Пименов .......................................645
Алкан монооксигеназа ALKB1 штамма Rhodococcus qingshengii X5 не  
обязательна для роста на алканах
К. В. Петриков, А. А. Режепова, И. Ю. Позднякова-Филатова.
............................................................651
О роли диоксида углерода в регуляции адаптивной пролиферации бактерий
О. Е. Петрова, О. И. Парфирова, В. Н. Воробьев, В. Ю. Горшков...........................................................657
Использование бактериальной системы C-DAG для анализа способности амилоидов  
индуцировать агрегацию белка in vitro
Н. П. Трубицина, О. М. Землянко, Г. А. Журавлева, С. А. Бондарев........................................................662
КРАТКИЕ СООБЩЕНИЯ
(по материалам IV Микробиологического Конгресса, Томск, 2023)
Твердофазный способ получения пробиотических кормовых добавок  
для сельскохозяйственных животных
Н. А. Ушакова, В. Г. Правдин, И. В. Правдин, Л. З. Кравцова, Е. С. Бродский, А. И. Амбарян ..............666
Продукция антимикробных соединений в клетках Lactobacillus brevis
Н. А. Сидорова, А. И. Савушкин..............................................................................................................671

CONTENTS
Vol. 93, No. 5, 2024
REVIEWS
Тaxonomy of Cyanobacteria: the Era of Change
А. V. Pinevich, and S. G. Averina................................................................................................................501
EXPERIMENTAL ARTICLES 
Characterization of Biological Activity and Evaluation of Exogenous Metabolites  
of Cyanobacteria “Anabaena” sp. IPPAS B-2020
Yu. V. Bataeva, M. A. Sinetova, E. A. Kurashov, Yu. V. Krylova,  
L. V. Kolombet, and L. N. Grigoryan...........................................................................................................519
Comparative Genomics of Carbohydrates Utilization in Bacteria of the Family Sphaerochaetaceae:  
Evolutionary Origin of the Genes Encoding Galacturonidase  
and Unsaturated Rhamnogalacturonyl Hydrolase
O. Yu. Troshina, D. G. Naumoff, V. I. Rechkina, and V. A. Shcherbakova......................................................534
Anaerobic Oxidation of Oil by Microbial Communities of Bottom Sediments  
of a Natural Oil Seepage Site (Bolshaya Zelenovskaya, Middle Baikal)
O. N. Pavlova, S. V. Bukin, O. N. Izosimova, S. M. Chernitsina, V. G. Ivanov,  
A. V. Khabuev, T. V. Pogodaeva, I. S. Elovskaya, A. G. Gorshkov, and T. I. Zemskaya.
..................................548
Degradation of Cinnamic Acid by the Rhizospheric Strain Achromobacter insolitus LCU2 
E. V. Kryuchkova, E. S. Morozova, V. S. Grinev, G. L. Burygin, N. E. Gogoleva, and Yu. V. Gogolev .
............562
Structural and Functional Characteristics of the Microbial Community Emerging upon Its Contact  
with Extruded Polystyrene Waste
L. I. Shirinkina, Yu. V. Taktarova, M. A. Gladchenko, A. Yu. Merkel, and I. B. Kotova.
.................................572
Patterns of Biofilm Formation by Members of Listeria, Salmonella, and Pseudomonas  
at Various Temperatures and the Role of Their Synergistic Interactions  
in the Formation of Biofilm Communities
Yu. K. Yushina, E. V. Zaiko, M. A. Grudistova, A. A. Semenova, A. A. Makhova,  
D. S. Bataeva, E. V. Demkina, and Yu. A. Nikolaev.....................................................................................588
Knockout Mutations in the Genes Encoding Phosphate Transporters Impair Adaptation  
of Saccharomyces cerevisiae to Ethanol Consumption
L. А. Ledova, L. P. Ryazanova, and T. V. Kulakovskaya..............................................................................601
Long-term Survival of Enterococcus faecium Under Varied Conditions of Cell Stabilization  
and Immobilization
O. A. Galuza, G. I. El’-Registan, T. A. Kanapatskiy, and Yu. A. Nikolaev......................................................607
Yeast Microflora of Dairy Products Sold in Russia
A. Yu. Tuaeva, A.M. Ponomareva, V.A. Livshits, and E.S. Naumova.
............................................................623
Cellulolytic Potential of New Strains of Soil Streptomycetes
N. A. Bokov, A. V. Bakulina, E. A. Bessolitsyna, I. G. Shirokikh...................................................................635

SHORT COMMUNICATIONS
Influence of pH Shift on the Community Enriched in Phosphate-Accumulating Microorganisms  
in a Sequential-Periodic Action Bioreactor
A. G. Dorofeev, A. V. Pelevina, E. V. Grouzdev, A. V. Mardanov, and N. V. Pimenov .....................................645
Alkane Monoxygenase AlkB1 of Rhodococcus qingshengii Strain X5  
Does not Required for Growth on Alkanes
K. V. Petrikov, A. A. Rejepova, and I. Y. Pozdnyakova-Filatova....................................................................651
The Role of Carbon Dioxide in the Regulation of Bacterial Adaptive Proliferation
O. E. Petrova, O. I. Parfirova, V. N. Vorob’ev, and V. Yu. Gorshkov..............................................................657
Application of the Bacterial C-Dag System to Analyze the Ability  
of Amyloids to Seed Protein Aggregation in vitro
N. P. Trubitsina, O. M. Zemlyanko, G. A. Zhouravleva, and S. A. Bondarev .................................................662
SHORT COMMUNICATIONS
(...)
Solid-State Method of Production of Probiotic Feed Additives for Farm Animals 
N. A. Ushakova, V. G. Pravdin, I. V. Pravdin, L. Z. Kravtsova, E. S. Brodsky, and A. V. Ambaryan...............666
Production of Antimicrobial Compounds in Lactobacillus brevis Cells
N. A. Sidorova, and A. I. Savushkin............................................................................................................671

МИКРОБИОЛОГИЯ, 2024, том 93, № 5,  с.  501–518
ОБЗОРЫ
УДК 57.06
ТАКСОНОМИЯ ЦИАНОБАКТЕРИЙ: ЭПОХА ПЕРЕМЕН
© 2024 г.  А. В. Пиневич, а, * и С. Г. Аверинаа
аСанкт-Петербургский государственный университет, Санкт-Петербург, 199034, Россия
*e-mail: Pinevich.A@mail.ru
Поступила в редакцию 27.03.2024 г.
После доработки 24.04.2024 г.
Принята к публикации 29.04.2024 г.
До середины 1970-х годов цианобактерий считали водорослями несмотря на то, что отсутствие клеточного ядра (по современным представлениям, один из признаков прокариотов) отличало их от остальных 
членов этой таксономической группы. Затем, когда бактерии были отождествлены с прокариотами, 
синезеленые водоросли были переквалифицированы в цианобактерий, и бактериологи начали изучать их культивируемые штаммы микробиологическими методами. Но, поскольку цианобактерии 
не подчинялись бактериальному кодексу (ICNB), разработка их таксономии, особенно в части номенклатуры, столкнулась с проблемами, которые оставались нерешенными до начала 2010-х годов. 
Происходящие перемены связаны с общим прогрессом таксономии прокариотов при взрывообразном накоплении данных секвенирования генов 16S рРНК, особенно у некультивируемых объектов. 
Достижения таксономии цианобактерий в области описания: I) на основе полифазного подхода 
опубликованы новые таксоны рангом от вида до порядка; II) опубликованы таксоны “темновых” 
цианобактерий с несколькими типами нефототрофного метаболизма; III) опубликованы таксоны 
цианобактерий с красно-смещенными хлорофиллами d и f. Достижения в области номенклатуры: 
IV) таксоны, валидно опубликованные согласно ботаническому кодексу (ICN), впредь считаются таковыми согласно прокариотному кодексу (ICNP); V) в ICNP введен ранг филы, и на основе 
валидной публикации типового рода Cyanobacterium gen. nov. по правилам ICN легитимировано 
название филы цианобактерий ‒ Cyanobacteriota; VI) благодаря созданию параллельного кодекса 
SeqCode, согласно которому номенклатурным типом служит последовательность геномной ДНК, 
имена некультивируемых таксонов (Сandidatus) могут приобрести номенклатурный статус. Достижения в области классификации: VII) реконструировано эволюционное древо оксигенных фототрофов и их родственников; VIII) создана филогеномная система порядков и семейств; IX) разрабатывается экогеномная классификация, основанная на анализе геномов и данных об их экологическом распространении. Предстоит решить задачу по ограничению таксономической избыточности 
цианобактерий и продолжить разработку концепции их вида.
Ключевые слова: молекулярная филогения, номенклатурный тип, полифазный подход, таксономия 
цианобактерий, фила, чистая культура, ICN, ICNP, SeqCode, Vampirovibrionia
DOI: 10.31857/S0026365624050019
ВВЕДЕНИЕ
Со второй половины 1970-х гг. синезеленых 
водорослей стали рассматривать как цианобактерии и  изучать микробиологическими методами 
(Stanier, Cohen-Bazire, 1977). Однако разработке 
их таксономии помешало различие правил двух 
кодексов номенклатуры ‒ ботанического и бактериального. Так что в данном плане эти прокариоты 
оказались в двойственном положении (Komárek, 
2006). Маргинальный статус не соответствовал степени их изученности, тем более не отражал их исключительного места в мире прокариотов и биосфере 
в  целом  ‒ по  распространению, численности, 
вкладу в глобальный метаболизм, функции виновника кислородной катастрофы и роли предка 
хлоропласта.
Проблемы таксономии цианобактерий, особенно в части номенклатуры, не находили решения 
вплоть до начала 2010-х годов. Ключевые перемены 
произошли на фоне общего прогресса таксономии 
прокариотов вследствие лавинообразного накопления данных 16S-филогении и результатов метагеномных исследований некультивируемых объектов.
Поскольку развитию таксономии цианобактерий посвящено множество публикаций, в том 
501

ПИНЕВИЧ, АВЕРИНА
числе обзорного плана, настоящий обзор сосредоточен только на наиболее релевантных сообщениях. 
Следует также отметить, что вопросы таксономии 
цианобактерий не часто рассматривались в свете 
общих проблем таксономии прокариотов, и предлагаемая статья актуализирует эту задачу.
QUID CYANOBACTERIUM EST
История термина. Термин синезеленые [фото]
бактерии и иерархический ряд – класс “Blue-green 
photobacteria” / отдел “Phototrophic prokaryotes” / 
царство Procaryotae были впервые использованы 
во вступительной статье к 8-му изданию Определителя бактерий Берги (Murray, 1974). Любопытно, что Роджер Эйт Стениер, обосновавший 
“цианобактериальную” концепцию синезеленых 
водорослей, некоторое время продолжал называть их не цианобактериями (cyanobacteria; Stanier, 
1977), а цианофитами (cyanophytes). Ботаники решительно выступили против данной концепции 
и особенно против самого термина (см. Geitler, 
1979). Задним числом можно предположить, что 
термин синезеленые бактерии (см. выше), по аналогии с  терминами пурпурные бактерии (purple 
bacteria) и зеленые бактерии (green bacteria), не вызвал бы такой реакции. Так или иначе, сочетание 
специфического названия ботанического таксона (циано-) с обозначением микробиологических 
объектов (-бактерии) символично: оно отражает 
паритет и преемственность двух дисциплин в изучении этих микроорганизмов.
С изменением взгляда на значение клеточной 
организации для таксономии циановых водорослей/цианобактерий к их изучению были привлечены микробиологические методы, основанные 
на культивировании и физиолого-биохимическом, а  позднее и  молекулярно-генетическом 
анализе (Stanier, Cohen-Bazire, 1977). С начала 
1980-х гг. бактериологи применяют к цианобактериям полифазный подход (см. ниже); альгологи следуют их примеру и все чаще используют 
термин цианобактерии вместо термина синезеленые водоросли, постепенно отказываясь от еще 
недавно популярного термина цианопрокариоты 
(см. Komárek et al., 2014).
Циановые (греч. kianeos и лат. cyaneus синий), 
или синезеленые (blue-green) водоросли последовательно классифицировались как Myxophyceae 
K. Wallroth, 1833 / Phycochromaceae G. Rabenhorst, 
1865 / Cyanophyceae J. Sachs, 1874 / Schizophyceae 
F. Cohn, 1879 / Cyanophyta F. Steinecke, 1931. Хотя 
они всегда воспринимались как группа, отличающаяся от остальных объектов альгологии (Fritsch, 
1945), решающее понимание этого отличия было 
достигнуто только в свете концепции, давшей 
ответ на классический вопрос микробиологии что 
такое бактерия? (лат. quid est bacterium): бактерия 
это прокариот и vice versa (Stanier, van Niel, 1962). 
С той поры циановых прокариотов стали интерпретировать как одну из групп бактерий.
Путь от циановых водорослей к цианобактериям. Во второй половине 1870-х годов Фердинанд 
Юлиус Кон (см. Drews, 2000) предложил рассматривать способ размножения циановых водорослей ‒ дробление (дочерние особи образуются путем 
деления материнской клетки либо фрагментацией 
трихома) ‒ как признак таксона высокого ранга. 
Поэтому он отнес их к классу Schizophyceae (S[c]
hi.zoʹphy.ce[a]e; греч. shizo дробиться; греч. phycos 
водоросль). Аналогичным образом, бесцветным 
морфологическим аналогам Schizophyceae он отвел 
класс Schizomyceae (S[c]hi.zoʹmy.ce[a]e; греч. mykes 
гриб). Рассматривая эти таксоны как сестринские, 
он объединил их в отдел Schizophyta (S[c]hi.zoʹphy.
ta; греч. phyton растение). Ближе к концу XIX в. 
эту концепцию приняли другие ведущие ботаники (De Bary, 1885; Fischer, 1897). В системе растений начала XX в. уже фигурировал класс Bacteriata 
(Schizophyta Cohn) с подклассами Bacteriomorpha 
Gobi (не фотосинтезирующие) и Cyanomorpha Gobi 
(Schizophyceae Cohn) (см. Гоби, 1916). Во второй 
подкласс также вошли бесцветные, или апохлоротические (лат. apo- отсутствие; греч. chloros зеленый; 
бесхлорофилльные) циановые водоросли. По поводу последних высказывались эволюционные гипотезы: в частности, нитчатых бактерий Beggiatoa 
и  Leptothrix считали бесцветными водорослями 
(Fischer, 1897). Однако лишь во второй половине 
XX в. исследователи из Пастеровского Института 
в Париже (Stanier et al., 1971) пришли к выводу, что 
циановые водоросли ‒ не растения, а бактерии, 
образующие хлорофилл и выделяющие кислород 
как побочный продукт окисления воды.
Рис. 1. Общая схема эволюционного древа цианобактерий и родственных филотипов, реконструированного c учетом сходства последовательностей гена 
16S рРНК (Pinevich, Averina, 2021). Белые и черные 
треугольники, соответственно, фотосинтезирующие 
и не фотосинтезирующие филотипы.
МИКРОБИОЛОГИЯ
том 93
№ 5
2024

	
ТАКСОНОМИЯ ЦИАНОБАКТЕРИЙ: ЭПОХА ПЕРЕМЕН
503
Филогения цианобактерий. В конце 1970-х гг. 
было показано, что цианобактерии образуют 
один из крупных стволов домена Bacteria ‒ филу 
Cyanobacteria (Bonen et al., 1979; Castenholz, 2001). 
По  последним данным (см. Pinevich, Averina, 
2021), близкими родственниками цианобактерий 
являются некультивируемые объекты ‒ представители фил Сandidatus Sericytochromatia, Ca. 
Margulisbacteria и Ca. Saganbacteria (рис.1).
Согласно имеющимся данным, фила Cyanobacteria состоит из классов Oxyphotobacteria (фотосинтезирующие, “light”) и  Vampirovibrionia 
(не фотосинтезирующие, “dark”), хотя в  редких случаях вывод об их совместной кластеризации находит оппонентов (Garcia-Pichel et al., 
2020). В  классе Oxyphotobacteria имеются два 
подкласса. Один из них, или группа кроны древа (crown group; Shih et al., 2017), содержит неархаичных цианобактерий; помимо них к нему 
относятся цианеллы (облигатные эндосимбионты протистов Glaucocystophyceae), а также хлоропласты Chlorophyceae, Charophyceae и зеленых 
растений. Это так называемые “первичные хлоропласты”, произошедшие от  представителей 
самой ранней клады группы кроны древа (в нее 
входит современный вид Gloeomargarita lithophora; 
Ponce-Toledo et al., 2016). К другому подклассу, 
Gloeobacteria, относятся архаичные цианобактерии 
(Rahmatpour et al., 2021); в отличие от остальных 
Oxyphotobacteria у них нет тилакоидов.
Темновые цианобактерии. В настоящее время 
способность к фототрофии обнаружена у представителей восьми бактериальных фил (Acidobacteria, 
Bacteroidetes‒Chlorobi‒Fibrobacteres, Candidatus 
Eremiobacterota (WPS-2), Chloroflexi, Cyanobacteria, 
Firmicutes, Gemmatimonadetes и Proteobacteria). Причем в одну и ту же филу наряду с фототрофными 
(“световыми”) входят хемотрофные (“темновые”) 
представители (Cardona, 2015; Ward et al., 2019). 
До недавнего времени единственным исключением считались облигатно фототрофные цианобактерии, хотя с конца XIX в. нитчатых циановых 
водорослей и по морфологии почти не отличающихся от  них бесцветных бактерий Leptothrix 
и Beggiatoa считали эволюционными родственниками. Такая точка зрения просуществовала 
до начала 1980-х гг. (см. Reichenbach, 1981), пока 
ее не опровергли данные молекулярно-филогенетического анализа (Reichenbach et al., 1986). 
В частности, оказалось, что Leptothrix, Sphaerotilus 
и Vitreoscilla относятся не к филе Cyanobacteria, а к 
классу Betaproteobacteria (Kämpfer, Spring, 2005; 
Spring, Kämpfer, 2005; Strohl, 2005a). В свою очередь, выяснилось, что Beggiatoa и Leucothrix принадлежат к  классу Gammaproteobacteria (Bland, 
Brock, 2005; Strohl, 2005b). Наконец, было установлено, что Herpetosiphon (Lewinella) и Saprospira 
входят в  филу Bacteroidetes (Lewin, 2011; Sly, 
Fegan, 2011).
Тем не  менее допускалась возможность существования в филе Cyanobacteria не нитчатых, 
а  одноклеточных нефотосинтезирующих представителей (Пиневич, 1991). Таким объектом 
оказался хищный вибрион, которого сначала отнесли к роду Bdellovibrio (фила Proteobacteria) как 
новый вид B.  chlorellavorus (Громов, Мамкаева, 
1972). Позднее, поскольку механизм хищничества (эктопаразитизм) и  жертва (Chlorella spp.) 
этой бактерии были другими, чем у  типового 
вида B. bacteriovorus (Williams et al., 2005), ее переименовали в Vampirovibrio chlorellavorus (Gromov, 
Mamkaeva, 1980) и  без 16S-идентификации отнесли к  протеобактериям. Высушенный образец смешанной культуры V. chlorellavorus и  С. 
Таблица 1. Цианобактерии класса Vampirovibrionia (по: Pinevich, Averina, 2021)
Порядок,  
индекс филотипа
Вид
Размер 
генома
Тип  
метаболизма
Подвижность
Экологическая 
ниша
Vampirovibrionales,  
SM1D11
Vampirovibrio 
chlorellavorus
~3 Mб
Микроаэробное 
дыхание  
или брожение
Имеется
Хищнический 
эпибиоз  
с Chlorella vulgaris, 
C. kessleri  
или C. sorokiniana
Ca. Gastranaerophilales,  
YS2
Кишечник  
млекопитающих 
или термитов
Ca. Gastranaerophilus 
phascolarctosicola,  
Ca. G. termiticola
~2 Mб
Брожение
Имеется  
или 
отсутствует
Ca. Obscuribacterales, 
mle1-12
Ca. Obscuribacter 
phosphatis
~5 Mб
Отсутствует
Очистные  
сооружения;  
грунтовые воды
Брожение  
или дыхание (аэробное  
или нитратное); 
диазотрофия
Ca. Caenarcaniphilales, 
ACD20
Ca. Caenarcanum 
bioreactoricola
~2 Mб
Брожение
Отсутствует
Анаэробные 
биореакторы
МИКРОБИОЛОГИЯ
том 93
№ 5
2024

ПИНЕВИЧ, АВЕРИНА
Описание
vulgaris 40 лет (!) хранился в  коллекции ATCC, 
пока при выполнении Living Tree Project не выяснилось, что вампировибрион на  самом деле 
относится к филе Cyanobacteria (Di Rienzi et al., 
2013). Вид V. chlorellavorus стал типовым для нового класса Vampirovibrionia, содержащего порядки Vampirovibrionales, Ca. Gastranaerophilales, 
Ca.  Obscuribacterales и  Ca.  Caenarcaniphilales 
(Pinevich, Averina, 2021; табл. 1).
Эволюция метаболизма цианобактерий. Повидимому, в основании древа Cyanobacteria находились объекты, осуществлявшие брожение 
(Matheus Carnevali et al., 2019). Позднее представители класса Oxyphotobacteria сменили тип 
метаболизма на  дыхательный, используя bc1комплекс (хинол-цитохром с-оксидоредуктазу, 
или комплекс III) в качестве центрального звена 
ЭТЦ. Альтернативный сценарий, согласно которому общий предок Cyanobacteria и сестринских 
фил уже имел bc1-комплекс, исходит из двух соображений. Во-первых, высокое сходство bc1комплекса бактерий и  архей свидетельствует 
о том, что он использовался на заре эволюции 
биоэнергетики (Schütz et al., 2000). Во-вторых, 
при возникновении фотосинтетического аппарата более поздний модуль (реакционный центр/
антенна) присоединился к ранее существовавшей 
ЭТЦ (Xiong, Bauer, 2002).
Как известно, факультативно аноксигенные 
цианобактерии обладают рудиментарной способностью окислять сульфид (Arieli et al., 1994), 
а поскольку основу глобальной эволюции дыхательного метаболизма составляла литотрофия 
(Thauer, 2007), есть предположение, что в современной биосфере могли сохраниться цианобактерии-хемосинтетики (Pinevich, Averina, 2021).
ИНСТРУМЕНТАРИЙ ТАКСОНОМИИ 
ЦИАНОБАКТЕРИЙ
Общая характеристика признаков и методов, используемых при описании цианобактерий. Описание и классификация прокариотов не являются 
областью формального регулирования (в отличие 
от номенклатуры). Возможности описания и его 
верификации определяются уровнем развития методологии, причем оцениваются как стандартные, 
так и специфические признаки.
В настоящее время для описания прокариотов, 
в частности, цианобактерий, используется универсальный метод, названный полифазным подходом (см. Vandamme et al, 1996; Prakash et al., 2007). 
Изначально (Colwell, 1970) так были названы получение и анализ многоуровневой системы информации ‒ от молекулярной до экологической. 
В случае цианобактерий полифазный подход своеобразен: среди фенотипических признаков ведущее место занимают морфологические и морфометрические (см. Anand et al., 2019); их чрезмерная 
детализация привела к избытку новых таксонов 
(см. ниже).
Морфология и  ультраструктура. Природный 
спектр морфологических признаков цианобактерий сужается в культурах (Geitler, 1979), хотя это 
и не уникальная особенность данной группы. Тем 
не менее культивируемые штаммы воспроизводимо обнаруживают ряд дискретных признаков ‒ 
на уровне особи, в агрегатах и колониях. У одноклеточных форм это размер и  конфигурация, 
способ деления (бинарное или множественное), 
а также образование капсулы или чехла; для нитчатых ‒ пропорции, размер и форма клеток (особенно концевых), сужение нити, тип ветвления, 
образование слизистого покрова или чехла, размножение фрагментацией или посредством гормогониев, дифференциация акинет и/или гетероцист, 
формирование сложных талломов. Все эти признаки максимально использовались микробиологами 
в ранних классификационных системах, унаследованных от ботаников.
Одноклеточный морфотип, как и простой нитчатый (без истинного ветвления), являются признаками, приобретенными в ходе параллельной 
эволюции (Tuji et al., 2021), тогда как образование 
дифференцированных клеток прослеживается 
в когерентной группе Nostocales (ее внутренние 
филогенетические отношения до конца не ясны).
Важными ультраструктурными признаками служат агрегаты газовых везикул, а также наличие или архитектура ламеллярной системы 
(Hoffmann et al., 2005). Тилакоиды отсутствуют 
только у представителей порядка Gloeobacterales 
(Rahmatpour et al., 2021), а их параллельная укладка учитывается, в  частности, в  диагнозах ряда 
одноклеточных Geminocystaceae (Tuji et al., 2021; 
Polyakova et al., 2023) и нитчатых Pseudanabaenaceae 
Таксономия (систематика) ‒ это научная дисциплина, отображающая элементы разнообразия 
живых объектов с  помощью таких инструментов, как описание, номенклатура и классификация. 
Практическим приложением таксономии служит 
идентификация.
Термины “таксономия” и “систематика” 
обычно считают синонимами; в данном случае 
использован первый из них. Реже встречаются 
другие трактовки обоих терминов, а также термина “классификация”. Например, таксономию 
определяют как теорию и практику классификации, а систематику ‒ как изучение разнообразия 
организмов и всех форм их взаимоотношений, 
в том числе филогенетических (см. Prakash et al., 
2007). Или: таксономия ‒ это рабочая версия систематики (см. Dvořák et al., 2015) и т. д.
МИКРОБИОЛОГИЯ
том 93
№ 5
2024

	
ТАКСОНОМИЯ ЦИАНОБАКТЕРИЙ: ЭПОХА ПЕРЕМЕН
505
в номенклатуре. Так, с доминированием фикоэритрина связаны видовые эпитеты Altericista violacea, 
Gloeobacter violaceus, Lyngbya purpurea, Oscillatoria 
rosea, O. rubescens, Planktothrix rubescens, Snowella 
rosea и Trichodesmium erythraeum; фикоцианина ‒ 
оттенки/интенсивность синего цвета и видовые 
эпитеты Merismopedia glauca, Microcystis aeruginosa 
и  Phormidium aerugineo-coeruleum. Способность 
модулировать состав фикобилипротеинов при 
комплементарной хроматической адаптации входит в диагноз родов и видов (Averina et al., 2021). 
В то же время молекулярный состав каротиноидов 
(важный признак у зеленых серных бактерий) для 
цианобактерий не приобрел хемотаксономического значения, хотя иногда он специфичен (Takaichi, 
2011). Тем не менее высокое относительное содержание этих пигментов, соответственно, цвет 
клеток, отразились в некоторых видовых эпитетах 
(Geitlerinema carotinosum, Lyngbya lutea и L. ochracea).
С середины 1970-х гг. важное таксономическое 
значение придается другим, чем хлорофилл a, хлорофиллам (см. Averina et al., 2019). Немногочисленные виды, не образующие фикобилипротеины, но содержащие хлорофиллы a/b (Prochloron 
didemni, Prochlorothrix spp.) или 2,4-дивинилхлорофиллы a/b (Prochlorococcus marinus), известны 
как прохлорофиты. Смысловой элемент Prochloro- 
в номенклатуре представителей данной группы 
исходил из ошибочного предположения о том, что 
P. didemni, описанный первым из них, имел общего 
предка с зелеными водорослями (см. Pinevich et al., 
2012). Другое название этой группы, зеленые цианобактерии, не несет филогенетической коннотации, 
хотя также указывает на использование хлорофилл 
a/b-белкового комплекса вместо фикобилисомы. 
Данный термин также подчеркивает цвет, обусловленный низким содержанием каротиноидов. Впрочем, доминированием хлорофилла a над другими 
пигментами может объясняться (темно)зеленый 
цвет цианобактерий и с тривиальным набором пигментов (Lyngbya nigra, Microcystis viridis, Phormidium 
chlorinum).
В первом (1989 г.) издании руководства Берги прохлорофитам придавался ранг порядка 
Prochlorales. Позднее цианобактерии было предложено рассматривать как филу, а тип светособирающего комплекса считать признаком таксона рангом 
не выше рода (Pinevich et al., 1997). Эти оба предложения были без необходимой ссылки учтены во втором издании руководства Берги (Castenholz, 2001).
В последние годы активно изучаются штаммы, 
образующие при адаптации к дальнему красному/
ближнему инфракрасному свету (>700 нм) “красно- 
смещенные” (red-shifted) хлорофиллы d или d/f 
(Averina et al., 2019). Данный признак зафиксирован в нескольких видовых эпитетах. Примером служит Halomicronema hongdechloiris (кит. hong-de красного цвета и греч. chloros зеленый; имеется в виду 
(Strunecký et al., 2023). Газовые везикулы штаммов 
Pseudanabena образуют характерные субполярные 
агрегаты (Guglielmi, Cohen-Bazire, 1984).
Метаболизм. У большинства цианобактерий 
основа метаболизма однотипна: это облигатная 
оксигенная фототрофия, сочетающаяся с облигатной автотрофией посредством использования 
цикла Кальвина. Редкие штаммы способны к факультативной аноксигенной фототрофии, а также 
фото- или хемогетеротрофии (Smith, 1982). Еще 
реже наблюдаются серное дыхание или брожение, 
осуществляемые за счет использования запасных 
полиглюкозидов (Oren, Shilo, 1979). Из-за специфики ботанического подхода эти и другие метаболические признаки непосредственно не используются 
в названиях цианобактерий, хотя специфические 
особенности пигментного аппарата, соответственно, фотосинтеза косвенно отражены в нескольких 
видовых эпитетах (см. ниже). Способность к диазотрофии также не акцентируется в номенклатуре, что 
может рассматриваться как еще один пример ботанического наследия.
Тем не менее спектр метаболических признаков, используемых в  таксономии цианобактерий, резко расширился после описания класса 
Vampirovibrionia с несколькими типами нефототрофного метаболизма (табл. 1).
Хемотаксономические признаки. В  отличие 
от многочисленных примеров для других прокариотов (Tindall et al., 2010), эти признаки недостаточно используются при описании цианобактерий. Например, это касается таких стандартных 
признаков, как структура пептидогликана, а также набор хинонов и полиаминов. Состав жирных 
кислот учитывался с начала 1970-х гг.; его корреляция с морфологическими признаками Anabaena 
spp., Nostoc spp., Spirulina spp., Synechococcus spp. 
и Synechocystis spp. анализировалась до 20-х годов 
XXI в. (Anand et al., 2019). На основе этих работ 
была предложена классификационная система, подразделяющая цианобактерии на несколько фенотипических групп согласно длине жирнокислотной 
цепи, числу и положению двойных связей, а также 
типу используемых десатураз (Cohen et al., 1995; Los, 
Mironov, 2015). Состав жирных кислот служит второстепенным, но порой существенным элементом 
полифазного подхода. В частности, по этому признаку были обособлены рода Arthrospira и Spirulina 
(позднее это подтвердил молекулярно-филогенетический анализ; Litvaitis, 2002), а также два вида прохлорофитов (Pinevich et al., 2012).
Важное место в хемотаксономии цианобактерий занимают фотосинтетические пигменты: главные (в реакционных центрах) и вспомогательные 
(в антенных комплексах). Если первые в целом 
консервативны, то молекулярный состав и относительное содержание вторых (соответственно, 
цвет клеток) варьируют, что иногда отражается 
МИКРОБИОЛОГИЯ
том 93
№ 5
2024