Микробиология, 2024, № 4

Российская академия наук 
МИКРОБИОЛОГИЯ 
Том 93   № 4 2024   Июль–Август 
Основан 1932 г.
Выходит 6 раз в год 
ISSN: 0026-3656
Журнал издается под руководством 
Отделения биологических наук РАН
Главный редактор 
Н.В. Пименов
Редакционная коллегия:
С.Н. Дедыш (заместитель главного редактора),
А.И. Слободкин (заместитель главного редактора),
Е.А. Бонч-Осмоловская, В.Ф. Гальченко, М.Ю. Грабович,
П.Н. Голышин, В.М. Горленко, В.Г. Дебабов, М.В. Донова,
Р.Н. Ивановский, И.Б. Ившина, О.В. Карначук,
М.Г. Калюжная, А.В. Пиневич, В.К. Плакунов,
Н.В. Равин, Д.Ю. Сорокин, М.М. Якимов
Зав. редакцией И.К. Кравченко
Адрес редакции: 117312, Москва, ГСП-7,
Проспект 60-летия Октября, д. 7, корп. 2, тел. 8-499-135-75-73
redakcia_microbiologiya@mail.ru   
©  
Российская академия наук, 2024
©  
Редколлегия журнала “Микробиология”
(составитель), 2024

СОДЕРЖАНИЕ
Том 93, Номер 4, 2024
ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
Особенности адаптации к холоду у психротолерантного микромицета Mucor flavus
О. А. Данилова, Е. А. Януцевич, Г. А. Кочкина, Н. В. Гроза, В. М. Терёшина...........................................385
Микроводоросли эродированных почв северной части Ферганской долины, Узбекистан
Ю. А. Тухтабоева, Е. С. Кривина, В. В. Редькина, А. Д. Темралеева......................................................397
Биоинформационный и функциональный анализ плазмиды биосинтеза сидерофоров pSID  
бактерий Rhodococcus pyridinivorans 5Ap
М. И. Мандрик, А. А. Высоцкая, Ю. В. Егорова, Д. В. Суржик, А. Ю. Ларченко, С. Л. Василенко.........414
Исследование влияния внешних факторов на рекомбинантную активность  
клубеньковых бактерий
Ан. Х. Баймиев, И. С. Коряков, Е. С. Акимова, А. А. Владимирова, Ал. Х. Баймиев................................425
КРАТКИЕ СООБЩЕНИЯ
(Продолжение Спецвыпуска, 4-й Микробиологический Конгресс, Томск)
Структура регуляторной области генов нитрилгидратазы в Rhodococcus rhodochrous М8 –  
биокатализаторе для получения акриловых гетерополимеров
Е. Г. Гречишникова, А. О. Шемякина, А. Д. Новиков, Т. И. Калинина, К. В. Лавров, А. С. Яненко ........432
Филогенетический анализ phn транспортёров Achromobacter insolitus LCu2
Е.В. Крючкова, Г.Л. Бурыгин.
...................................................................................................................438
Геном нового штамма Halorubrum distributum ICIS4, выделенного из культуры микроводоросли  
Dunaliella salina
Е. А. Селиванова, А. С. Балкин, Ю. А. Хлопко, В. Я. Катаев, А. О. Плотников.
.................................... 444
Поиск бактериофагов, специфичных в отношении бактерий рода Rhodococcus
А. Д. Новиков, И. П. Токмакова, А. А. Самарин, К. В. Лавров, А. С. Яненко.
.......................................... 451
Влияние электрической стимуляции внешней цепи биоэлектрохимических систем  
безмембранного типа на деструкцию имидаклоприда и представленность генов mtrB  
и пероксидаз DyP-типа
А. А. Самков, С. М. Самкова, М. Н. Круглова.........................................................................................456
Связь метаболизма гексуронатов со способностью Escherichia coli к адгезии  
и формированию биопленок 
Т. А. Бессонова, У. Д. Кузнецова, А. Т. Магкаев, М. С. Гельфанд, О. Н. Озолинь, М. Н. Тутукина.........462
Бактериальное разнообразие исторических железосодержащих водных источников  
Калининградского региона 
Е. Е. Супрунов, И. А. Шнурова, Б. Э. Ефименко, В. В. Лисун..................................................................468

Новый бактериофаг Pseudomonas phage Ka1 из притока озера Байкал
М. С. Федорова, А. Э. Гатина, В. Н. Ильина, Л. Л. Ядыкова, В. В. Дрюккер,  
А. С. Горшкова, А. Р. Каюмов, Е. Ю. Тризна ...........................................................................................474
Противогрибковая активность субмикронных частиц сложных оксидов металлов,  
обладающих фотокаталитической активностью 
А. Ю. Шишкин, В. Ф. Смирнов, И.А. Шалагинова, П. В. Корниенко, О. Н. Смирнова,  
Н. А. Аникина, А. В. Корягин, Е. В. Сулейманов.
......................................................................................481
Эффект пробиотических лактобактерий на микробиоту кишечника  
и морфолого-физиологические показатели перепелов
Е. А. Гаврилова, О. С. Карасева, Я. М. Монир, А. М. Ежкова, В. О. Ежков, Р. А. Волков,  
А. М. Сенина, Д. Р. Хуснутдинова, Е. В. Никитина, Д. Р. Яруллина, А. Р. Каюмов.
................................487

CONTENTS
Vol. 93, No. 4, 2024
EXPERIMENTAL PAPERS
Cold Adaptation in a Psychrotolerant Micromycete Mucor flavus
O. A. Danilova, E. A. Ianutsevich, G.A. Kochkina, N. V. Groza, and V. M. Tereshina ....................................385
Microalgae from Eroded Soils in the Northern Fergana Valley, Uzbekistan
Yu. A. Tukhtaboeva, E. S. Krivina, V. V. Red’kina, and A. D. Temraleeva......................................................397
Bioinformatic and Functional Analysis of the pSID Siderophore Biosynthesis Plasmid  
of Rhodococcus pyridinivorans 5Ap
M. I. Mandryk, A. A. Vysotskay, Yu. V. Yahorava, D. U. Surzhyk, A. Yu. Larchenka,  
and S. L. Vasylenko.
...................................................................................................................................414
Effect of Environmental Factors on Recombinant Activity of Root Nodule Bacteria
An. Kh. Baymiev, I. S. Koryakov, E. S. Akimova, A. A. Vladimirova, and Al. Kh. Baymiev.............................425
SHORT COMMUNICATIONS
Structure of the Regulatory Region of Nitrile Hydratase Genes in Rhodococcus rhodochrous М8,  
a Biocatalyst for Production of Acrylic Heteropolymers
E. G. Grechishnikova, A. O. Shemyakina, A. D. Novikov, T. I. Kalinina, K. V. Lavrov, and A. S. Yanenko......432
Phylogenetic Analysis of phn Transporters of Achromobacter insolitus LCu2
Ye. V. Kryuchkova, and G. L. Burygin.
.........................................................................................................438
The Genome of a New Halorubrum distributum Strain ICIS4 Isolated from the Culture  
of a Microalga Dunaliella salina
Е. А. Selivanova, А. S. Balkin, Yu. А. Khlopko, V. Ya. Kataev, and А. О. Plotnikov ...................................... 444
Search for Bacteriophages Specific against Members of the Genus Rhodococcus
A. D. Novikov, I. P. Tokmakova, A. A. Samarin, K. V. Lavrov, and A. S. Yanenko.
......................................... 451
Effect of Electrical Stimulation of the External Circuit of Membraneless Bioelectrochemical Systems  
on Imidacloprid Degradation and Representation of the mtrB and DyP-Type Peroxidases Genes
A. A. Samkov, S. M. Samkova, and M. N. Kruglova .
....................................................................................456
Connection between Hexuronate Metabolism and the Ability of Escherichia coli  
to Adhesion and Biofilm Formation
T. A. Bessonova, U. D. Kuznetsova, A. T. Magkaev, M. S. Gelfand, O. N. Ozolin, and M. N. Tutukina............462
Bacterial Diversity of Historic Iron-Containing Water Sources of the Kaliningrad Region
E. E. Suprunov, I. A. Shnurova, B. E. Efimenko, and V. V. Lisun..................................................................468
New Bacteriophage Pseudomonas Phage Ka1 from a Trivia of Lake Baikal
M. S. Fedorova, A. E. Gatina, V. N. Ilyina, L. L. Yadykova, V. V. Dryukker,  
A. S. Gorshkova, A. R. Kayumov, and E. Yu. Trizna.....................................................................................474

Antifungal Activity of Submicrometer Particles of Complex Metal Oxides with Photocatalytic Activity
Yu. Shishkin, V. F. Smirnov, I. A. Shalaginova, P. V. Kornienko, O. N. Smirnova,  
N. A. Anikina, A. V. Koryagin, and E. V. Suleimanov....................................................................................481
Effect of Probiotic Lactobacteria on the Intestinal Microbiota and Morphological  
and Physiological Indicators of Quail
E. A. Gavrilova, O. S. Karaseva, Y. M. Monir, A. M. Ezhkova, V. O. Ezhkov, R. A. Volkov,  
A. M. Senina, D. R. Khusnutdinova, E. V. Nikitina, D. R. Yarullina, and A. R. Kayumov...............................487

МИКРОБИОЛОГИЯ, 2024, том 93, № 4,  с.  385–396
ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
УДК 574.24:577.115.083+577.114
ОСОБЕННОСТИ АДАПТАЦИИ К ХОЛОДУ 
У ПСИХРОТОЛЕРАНТНОГО МИКРОМИЦЕТА MUCOR FLAVUS
© 2024 г.  О. А. Даниловаa, *, Е. А. Януцевичa, Г. А. Кочкинаb, Н. В. Грозаc, В. М. Терешинаa и др.
aИнститут микробиологии им. С.Н. Виноградского,
Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” РАН,
Москва, 119071, Россия
bИнститут биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина,
Федеральный исследовательский центр “Пущинский научный центр биологических исследований РАН”,
Пущино, 142290, Россия
cМИРЭА  Российский технологический университет, Москва, 119454, Россия
*e-mail: noitcelfer@mail.ru
Поступила в редакцию 07.12.2023 г.
После доработки 05.01.2024 г.
Принята к публикации 15.01.2024 г.
Для изучения механизмов защиты мембран и макромолекул клетки от холода исследовали состав осмолитов, мембранных липидов и их жирных кислот в погруженной культуре Mucor flavus в динамике роста при   
20 и 4°С. Этот микромицет является психротолерантом, так как имеет широкий температурный диапазон 
роста (от 2 до 25°С) с оптимумом при 20°С. Mucor flavus отличается высокой скоростью роста (15 мм/сут 
при 20°С, 4 мм/сут при 0°С). При обеих температурах в составе мембранных липидов доминировали фосфатидные кислоты и фосфатидилэтаноламины, тогда как фосфатидилхолины являлись минорными компонентами. Основное различие в составе мембранных липидов ‒ втрое более низкое относительное содержание стеринов при 4°С. В процессе роста в оптимальных условиях снижалась доля фосфатидных кислот 
на фоне небольшого повышения долей стеринов, фосфатидилэтаноламинов и фосфатидилхолинов, тогда как при 4°С незначительно снижалась доля фосфатидных кислот, и повышалась доля фосфатидилхолинов. Состав жирных кислот фосфолипидов, где доминировали линолевая, олеиновая, линоленовая 
и пальмитиновая кислоты, в процессе роста при 20°С практически не изменялся. При 4°С снижалась доля 
пальмитиновой, и повышалась доля олеиновой кислоты, а также снижалась вдвое доля γ-линоленовой 
кислоты на фоне повышения доли α-линолевой. Однако эти изменения не приводили к существенному 
изменению степени ненасыщенности фосфолипидов, которая варьировала в диапазоне 1.5–1.6. В составе 
осмолитов цитозоля преобладали трегалоза и глюкоза, глицерин присутствовал в минорном количестве 
только при 4°С. В процессе роста, независимо от температуры, количество осмолитов достигало 3% от сухой массы, и доля трегалозы составляла 70%. При обеих температурах наблюдалось постоянство состава 
осмолитов, слабые изменения в составе мембранных липидов и их степени ненасыщенности, что, 
вероятно, способствует высокой скорости роста гриба в широком диапазоне температур.
Ключевые слова: психротолерантность, осмолиты, трегалоза, мембранные липиды, фосфатидные кислоты, стерины, степень ненасыщенности
DOI: 10.31857/S0026365624040011
Земля является холодной планетой, 85% территории которой постоянно или сезонно подвергается действию температур ниже 5°C. К низкотемпературным местообитаниям относят Арктический 
и  Антарктический регионы, горные вершины, 
морские глубины, холодные почвы, озера, пещеры, 
холодные пустыни, криопэги (Кочкина и соавт., 
2007; Hoshino, Matsumoto, 2012; Кочкина и соавт., 2014; Wang et al., 2015; Marchetta et al., 2023). 
Около 70% Земли занято океанами, вода которых 
на глубине имеет температуру от −1 до 4°C, снег 
покрывает ~ 35% суши, замерзшая земля составляет 
~ 24%, морской лед ~ 13% и ледники ~ 10%. Колебания температур в таких местообитаниях создают 
условия для развития микроорганизмов, включая 
грибы. Так, в Антарктиде преобладают представители отдела Ascomycota (99.2% микобиоты), 
 
в  основном дрожжи, тогда как грибы отделов 
Basidiomycota и Mucoromycota составляют лишь 0.7 
и 0.1%, соответственно (Pudasaini et al., 2017). Напротив, в Арктике присутствуют базидиальные микоризные грибы, которые необходимы для выживания 
385

ДАНИЛОВА
 и др.
психрофилов важным звеном адаптации является 
поддержание функций мембран, что важно для работы связанных с мембранами белков и процессов. 
Текучесть мембраны зависит от свободного движения ацильных групп мембранных фосфолипидов, 
латеральной диффузии и колебательного движения 
фосфолипидов, а также взаимодействия между различными доменами в мембране (Hayashi, Maeda, 
2006). На текучесть мембран оказывают влияние 
степень ненасыщенности жирных кислот мембранных липидов (Inouye, Phadtare, 2014), соотношения стерины/фосфолипиды (Gostinčar, GundeCimerman, 2018) и  фосфатидилэтаноламины/
фосфатидилхолины (Dawaliby et al., 2016), а также 
малые белки теплового шока (Tiwari et al., 2015).
Большое значение для криоустойчивости дрожжей имеют осмолиты трегалоза и глицерин, синтез которых регулируется HOG-путем (Inouye, 
Phadtare, 2014). Так, делеция гена HOG1 не влияет на рост дрожжей при 12°C, но снижает криоустойчивость при 4°С, поскольку не происходит 
индукции экспрессии генов ферментов синтеза 
трегалозы и глицерина. Трегалоза является многофункциональным соединением с протекторной, 
антиоксидантной, шаперонной, транспортной, 
запасной функциями (Elbein et al., 2003; Iturriaga 
et al., 2009; Tapia, Koshland, 2014; Argüelles et al., 
2017; Kahraman et al., 2019; Kosar et al., 2019). Уникальность этого нередуцирующего дисахарида заключается в том, что он способен защищать как 
макромолекулы, так и мембраны клетки, оказывая 
стабилизирующее действие благодаря замещению 
молекул воды в гидратных оболочках головок фосфолипидов и макромолекул путем образования 
многочисленных водородных связей. Способность 
трегалозы защищать мембраны предполагает, что 
мембранная и осмолитная система клетки взаимосвязаны, и необходимо совместное исследование мембранных липидов и осмолитов. Однако 
все исследования степени ненасыщенности жирных кислот психрофилов до настоящего времени 
проводили на общих липидах, включающих как 
мембранные, так и запасные, что не позволяет отнести этот показатель к мембранам. Кроме того, 
большинство исследований посвящено психрофильным дрожжам, а не мицелиальным грибам. 
Но даже для дрожжей исследования состава мембранных липидов единичны.
Целью данного исследования является изучение 
роли мембранных липидов и осмолитов в адаптации холодоустойчивого микромицета Mucor flavus.
МАТЕРИАЛЫ
И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ
растений-хозяев (Smith, Read, 2008). Холодоустойчивые грибы играют важнейшую роль в круговороте веществ и биоценозе холодных местообитаний. Кроме 
того, они привлекают внимание астробиологов, так 
как способны развиваться в условиях, аналогичных 
марсианским, например, в присутствии перхлоратов (Cassaro et al., 2021). Возрастает также интерес 
к экстремофильным грибам, в том числе и холодоустойчивым, как к источникам биологически активных веществ и ферментов с необычными свойствами 
(Feller, Gerday, 2003; Ibrar et al., 2020).
До настоящего времени дискуссионным остается вопрос об определениях психрофильности/
психротолерантности. Наиболее распространенное определение сформулировано для бактерий: 
психрофилы – микроорганизмы, способные расти 
при 0°С, имеющие оптимум роста при температуре ≤ 15°С и не растущие при 20°С (Morita, 1975). 
Однако некоторые исследователи считают, что для 
эукариотных организмов такое определение не подходит, поскольку отдельные стадии цикла развития 
могут протекать при различных оптимальных температурах (Feller, Gerday, 2003; Cavicchioli, 2006; 
Hoshino, Matsumoto, 2012). Поэтому предложены также новые термины: стенопсихрофил (аналог 
“психрофила”) ‒ для микроорганизмов с ограниченным диапазоном температур роста и эврипсихрофил 
(аналог “психротолеранта”)  для микроорганизмов, 
которые предпочитают стабильно холодную среду, 
но могут также расти в широком диапазоне температур, вплоть до мезофильного. Существует также 
предложение считать организм психрофилом, если 
он способен расти при температуре ≤ 5°С, и криофилом, если рост возможен при ≤ 0°С, а весь цикл 
развития осуществляется в  криозоне (Hoshino, 
Matsumoto, 2012; Coker, 2019).
Развитие психрофилов в  холодных условиях 
стало возможным благодаря их способности противостоять низкой кинетической энергии среды 
и замерзанию воды, сформировавшейся в процессе молекулярной эволюции и адаптации (Casanueva 
et al., 2010). В процессе эволюции холодоустойчивых грибов происходила адаптация всех систем 
и процессов к холоду на молекулярном (особенности генома и экспрессии генов, строение белков, 
в том числе и ферментов) и физиологическом (образование антифризных белков, белков теплового и холодового шоков, поддержание жидко-кристаллического состояния мембран, накопление 
в цитозоле осмолитов, антиоксидантная защита) 
уровнях (Yusof et al., 2021). Известно, что при холодовом шоке наблюдается снижение активности 
мембранно-связанных ферментов и транспортеров, скорости трансляции и фолдинга, стабилизируются вторичные структуры РНК и ДНК, повышается упорядоченность мембранных липидов, приводящая к снижению текучести мембран 
(Sahara et al., 2002; Redón et al., 2012). Поэтому для 
Объект исследования. В работе использовали 
мукоровый гриб Mucor flavus Bainier 1903 ВКМ 
МИКРОБИОЛОГИЯ
том 93
№ 4
2024

	
ОСОБЕННОСТИ АДАПТАЦИИ К ХОЛОДУ 
387
Статистический анализ. Для каждого варианта эксперименты проводили трижды (n = 3). На графиках 
каждая точка данных представляет собой среднее 
значение ± стандартная ошибка среднего (n = 3).
РЕЗУЛЬТАТЫ
В поверхностной культуре гриб рос в широком 
диапазоне температур от –2 до 25°С. Максимальная скорость роста 15 мм/сут наблюдалась при оптимальной температуре 20°С (рис. 1). При самой 
низкой использованной температуре (‒2°С) скорость роста гриба снижалась до 2 мм/сут.
В глубинной культуре гриб рос в виде пеллетов 
белого цвета. При оптимальной для роста температуре гриб накапливал биомассу около 7–8 г/л 
к 3 сут, а при 4°С  такую же к 10 сут.
Исследование состава растворимых углеводов 
и полиолов (УиП) цитозоля мицелия гриба показало, что при обеих использованных температурах общее количество углеводов у Mucor flavus 
было невелико и составляло около 3% от сухой 
биомассы (рис. 2).
Качественный состав углеводов не различался, 
основными являлись трегалоза и глюкоза, в следовом количестве присутствовали полиолы: глицерин и маннит. При 20°С в молодой культуре гриба 
(1 сут) доминирующими углеводами были глюкоза (57% от суммы) и трегалоза (38%) (рис. 2а). Затем в течение суток доля трегалозы повышалась до 
70% на фоне снижения доли глюкозы до 27%. Данное соотношение углеводов поддерживалось далее 
в процессе роста. При 4°С в молодой культуре гриба 
(4 сут) доминирующими углеводами были глюкоза 
(53%), трегалоза (24%) и глицерин (21%) (рис. 2б). 
В динамике роста культуры резко изменялось соотношение УиП: относительное содержание глюкозы 
снижалось до 27%, глицерина  до 3%, в то время как 
доля трегалозы возрастала до 70%.
Для исследования роли липидов в  адаптации гриба к понижению температуры был изучен 
Скорость роста, мм/сут
27.5
25.0
20.0
15.0
10.0
5.0
22.5
12.5
7.5
2.5
–2.5 0
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
27.5
t, C

Рис. 1. Скорость роста M. flavus в  зависимости 
от температуры.
F-4102D Mucoraceae, Mucorales, Insertae sedis, 
Mucoromycetes, Mucoromycota, Fungi. Микромицет изолирован из грунта пещеры “Ледяная” 
(Красноярский край, Березовский район), температура воздуха и грунта в которой составляла 4–6°С (Хижняк, 2009; Илиенц, 2011). При 
выделении получил наименование Mucor sp., 
в дальнейшем был идентифицирован в ВКМ как 
M. flavus на основании культурально-морфологических признаков и молекулярно-генетического 
анализа. Последовательность LSU rDNA этого 
штамма была депонирована в Генбанке под номером OR575477.
Гриб выращивали при оптимальной температуре (20°С) в течение 4–5 сут на скошенном суслоагаре (7°Б), хранили при температуре 4–8°С.
Оптимальную температуру роста определяли, 
измеряя линейную скорость роста гриба в поверхностной культуре при различных температурах 
(−2…27°С). Споровую суспензию с концентрацией 107 спор/мл в количестве 5 мкл вносили в центр 
чашки Петри с сусло-агаром (7°Б). Диаметр колоний измеряли каждые 1–3 сут до момента, когда 
мицелий достигал краев чашки.
Выращивание гриба в глубинной культуре проводили в  колбах емкостью 250 мл  с 50 мл  среды Гудвина (Garton et al., 1951) на шейкерах New 
Brunswick Innova 44 и 44R (Eppendorf, США) 
со скоростью вращения 120 об./мин. В качестве 
инокулята использовали споровую суспензию, которую вносили до концентрации 105–106 спор/мл 
среды. Культивирование проводили при оптимальной температуре 20°С в течение 1–4 сут и при температуре 4°С в течение 4–15 сут.
Анализ липидов, углеводов и полиолов. Определение количества липидов, углеводов и полиолов 
проводили, как описано ранее (Януцевич и соавт., 
2023). Вкратце, липиды экстрагировали по методу 
Николса с изопропанолом, дезактивирующим фосфолипазы, разделяли двумерной (полярные липиды) 
или одномерной (нейтральные липиды) тонкослойной хроматографией (ТСХ) и количественно 
определяли с использованием стандартных соединений методом денситометрии (программное 
обеспечение DENS). Для изучения состава жирных кислот полярные липиды выделяли методом 
одномерной ТСХ в системе для нейтральных липидов, элюировали смесью хлороформ‒метанол 
(1:1), затем экстракт упаривали и проводили метанолиз 2.5% H2SO4 в метаноле в течение 2 ч при 
70°С. Полученные метиловые эфиры жирных кислот анализировали методом ГЖХ.
Растворимые в цитозоле углеводы и полиолы 
экстрагировали кипящей водой, удаляли белки и заряженные соединения, из лиофильно высушенного 
образца получали триметилсилильные производные 
(Brobst, 1972) и анализировали методом ГЖХ с внутренним стандартом.
МИКРОБИОЛОГИЯ
том 93
№ 4
2024

ДАНИЛОВА
 и др.
5
.
2
5
.
2
(б)
(а)
0
.
2
0
.
2
5
.
1
5
.
1
0
.
1
0
.
1
ы
л
о
и
л
о
п
и
ы
д
о
в
е
л
г
У
Б
С
т
о
%
 
,
ы
л
о
и
л
о
п
и
ы
д
о
в
е
л
г
У
Б
С
т
о
%
 
,
5
.
0
5
.
0
1
2
1
2
3
3
4
4
0
0
н
и
р
е
ц
и
л
Г
н
и
р
е
ц
и
л
Г
а
з
о
к
ю
л
Г
а
з
о
к
ю
л
Г
а
з
о
л
а
г
е
р
Т
а
з
о
л
а
г
е
р
Т
т
и
н
н
а
М
Рис. 2. Состав углеводов и полиолов цитозоля в динамике роста M. flavus при 20°С (а) и 4°С (б). (а): 1 ‒ 1 сут, 2 ‒ 2 
сут, 3 ‒ 3 сут, 4 ‒ 4 сут; (б): 1 ‒ 4 сут, 2 ‒ 7 сут, 3 ‒ 10 сут, 4 ‒ 15 сут; СБ – сухая биомасса.
состав мембранных и запасных липидов, а также 
состав жирных кислот фракции мембранных липидов в ходе роста глубинной культуры гриба при 
температурах 20 и 4°С. Количество мембранных 
липидов гриба варьировало в пределах 10–15% 
и слабо изменялось как в динамике роста, так 
и при различных температурах (рис. 3).
При оптимальной температуре в составе мембранных липидов доминировали фосфатидные кислоты (ФК) и фосфатидилэтаноламины (ФЭ) (рис. 4).
Фосфатидилхолины (ФХ) и стерины (Ст) присутствовали в минорном количестве, остальные 
липиды (кардиолипины, фосфатидилсерины, фосфатидилинозиты и лизофосфатидилэтаноламины, 
лизофосфатидилхолины и сфинголипиды)  в виде 
следов. В  динамике роста доля ФК  снижалась, 
а доли ФЭ, ФХ и Ст возрастали. При росте в условиях 4°С состав мембранных липидов такой же, 
можно отметить только, что доля стеринов была 
втрое ниже (рис. 5). При пониженной температуре 
состав мембранных липидов в динамике роста более стабилен, чем при оптимальной.
Исследование жирнокислотного состава фракции полярных липидов показало, что при обеих 
2
2
2
2
(б)
(а)
1
0
2
0
2
8
1
8
1
1
6
1
6
1
4
1
4
1
2
1
2
1
0
1
0
1
8
8
2
2
Б
С
т
о
%
 
,
в
о
д
и
п
и
л
о
в
-
л
о
К
Б
С
т
о
%
 
,
в
о
д
и
п
и
л
о
в
-
л
о
К
6
6
4
4
2
2
0
0
т
у
с
4
т
у
с
1
т
у
с
7
т
у
с
2
т
у
с
0
1
т
у
с
3
т
у
с
5
1
т
у
с
4
Рис. 3. Количество мембранных и запасных липидов гриба при 20°С (а) и 4°С (б): 1 ‒ мембранные липиды, 2 ‒ запасные липиды.
МИКРОБИОЛОГИЯ
том 93
№ 4
2024

	
ОСОБЕННОСТИ АДАПТАЦИИ К ХОЛОДУ 
389
температурах доминирующими жирными кислотами являлись линолевая (С18:2n6c), пальмитиновая 
(С16:0), олеиновая (С18:1n9c), и α- и γ-линоленовая 
кислоты (С18:3n3 и  С18:3n6 соответственно) 
(рис. 6а и 7а).
Тем не менее, была выявлена разница в соотношении жирных кислот. Так, при 20°С доля линолевой 
кислоты достигала 35%, а олеиновой  20% (рис. 6а), 
тогда как при 4°С доля линолевой кислоты не превышает 25%, а относительное содержание олеиновой 
кислоты достигает 33% (рис.  7а). Кроме того, в оптимальных условиях линоленовая кислота представлена 20% от суммы γ-формы и следами α-формы, 
а при 4°С доля γ-линоленовой кислоты снижалась 
70
60
50
40
30
1 2
3 4
20
Мембранные липиды, % от суммы
10
0
ФЭ
ФХ
КЛ
ФК
ФС
ЛФХ
СЛ
Стерины
ФИ + ЛФЭ
Рис. 4. Состав мембранных липидов в динамике роста M. flavus при 20°С. ФЭ ‒ фосфатидилэтаноламины, ФХ ‒ 
фосфатидилхолины, КЛ ‒ кардиолипины, ФК ‒ фосфатидные кислоты, ФС ‒ фосфатидилсерины, ФИ ‒ фосфатидилинозиты, ЛФЭ ‒ лизофосфатидилэтаноламины, ЛФХ ‒ лизофосфатидилхолины, СЛ ‒ сфинголипиды. 1 ‒ 1 
сут, 2 ‒ 2 сут, 3 ‒ 3 сут, 4 ‒ 4 сут.
Рис. 5. Состав мембранных липидов в динамике роста M. flavus при 4°C. ФЭ ‒ фосфатидилэтаноламины, ФХ ‒ фосфатидилхолины, КЛ ‒ кардиолипины, ФК ‒ фосфатидные кислоты, ФС ‒ фосфатидилсерины, ФИ ‒ фосфатидилинозиты, ЛФЭ ‒ лизофосфатидилэтаноламины, ЛФХ ‒ лизофосфатидилхолины, СЛ ‒ сфинголипиды. 1 ‒ 4 сут, 
2 ‒ 7 сут, 3 ‒ 10 сут, 4 ‒ 15 сут.
МИКРОБИОЛОГИЯ
том 93
№ 4
2024