Микология и фитопатология, 2024, № 6

МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ
Том 58     № 6     2024    Ноябрь–Декабрь
Основан в 1967 г.
Выходит 6 раз в год
ISSN: 0026-3648
Журнал издается под руководством
Отделения биологических наук РАН
Главный редактор
Ю.К. Новожилов
проф., д.б.н., Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН,
Санкт-Петербург, Россия
Заместители главного редактора
академик РАН, проф., д.б.н. О.С. Афанасенко
д.б.н. И.В. Змитрович (отв. секретарь, зав. редакцией)
Редакционная коллегия:
А.В. Александрова, Т.А. Белозерская, М.В. Бибикова, Е.В. Богомолова,  
С.П. Вассер, Д.Ю. Власов, С.В. Волобуев, Е.Ю. Воронина, Ф.Б. Ганнибал, О.П. Гаврилова, 
Ц.М. Денчев, М.П. Журбенко, И.Ю. Кирцидели, А.В. Кураков, М.М. Левитин, 
Е.Ф. Малышева, Минтер Дэвид Уильям, Н.В. Мироненко, О.В. Морозова, Л.Г. Переведенцева, 
Е.С. Попов, Н.В. Псурцева, Ю.А. Ребриев, О.К. Струнникова, В.М. Терёшина, 
А.Г. Ширяев, Шниттлер Мартин Герман
Ответственные редакторы выпуска:
С.В. Волобуев и Н.В. Мироненко
© Российская академия наук, 2024
© Редколегия журнала «Микология и 
фитопоталогия»(составитель) , 2024

СОДЕРЖАНИЕ
Том 58, номер 6, 2024
ОБЗОРЫ И ДИСКУССИИ
Особенности возникновения, развития и генетические механизмы проявления  
резистентности к фунгицидам из химических классов триазолов и стробилуринов  
у Zymoseptoria tritici (обзор)
Н. Г. Зубко, Ю. В. Зеленева, Э. А. Конькова, Л. М. Мохова, Н. Н. Дубровская
423
Совместное культивирование грибов и микроводорослей для биотехнологий
Н. А. Оганесян, А. В. Кураков, Н. С. Хачатурян,  
С. А. Геворгян, Р. Э. Матевосян, В. А. Багиян
435
Виды грибов, рекомендованные в Красную книгу Ростовской области  
с учетом критериев редкости МСОП
Ю. А. Ребриев
446
БИОРАЗНООБРАЗИЕ, СИСТЕМАТИКА, ЭКОЛОГИЯ
Первые сведения о макромицетах закрытого грунта Донецкого ботанического сада (Россия)
И. В. Бондаренко-Борисова, С. Д. Трискиба
458
Новые виды для микобиот регионов России. 9. Информационное сообщение – 2024
С. В. Волобуев, Т. Ю. Светашева, Е. С. Попов, И. С. Саркина, Л. Г. Переведенцева,  
В. А. Власенко, Л. Б. Калинина, В. И. Капитонов, Ю. А. Ребриев, Е. А. Крапивина, 
Н. В. Филиппова, Ю. Р. Химич, А. С. Шишигин, И. В. Змитрович, В. С. Боталов,  
И. В. Енущенко, О. Н. Ежов, А. В. Власенко, С. Ю. Большаков
466
Сообщества микроскопических грибов в глубоководных осадках экваториальной Атлантики
Н. И. Копытина, С. Б. Крашенинникова, С. В. Капранов, Е. А. Бочарова, Н. Ю. Родионова
480
Дополнение к списку афиллофороидных грибов Таймырского Долгано-Ненецкого района  
(Арктическая Сибирь, Красноярский край, Россия)
А. Г. Ширяев
491
КРАТКИЕ СООБЩЕНИЯ
ДНК-штрихкодирование ксилобионтных видов грибов и лишайников Самурского национального парка 
(Республика Дагестан, Россия): первые результаты
С. В. Волобуев, А. Б. Исмаилов
496

Contents
Vol. 58, No. 6, 2024
REVIEWS AND DISCUSSIONS
Peculiarities of emergence, development and genetic mechanisms of resistance manifestation 
towards fungicides from the chemical classes of triazoles and strobilurins among  
the representatives of Zymoseptoria tritici (a review)
N. G. Zubko, Yu. V. Zeleneva, E. A. Konkova, L. M. Mokhova, N. N. Dubrovskaya
423
Co-cultivation of fungi and microalgae for biotechnology
N. A. Oghanesyan, A. V. Kurakov, N. V. Khachaturyan,  
S. A. Gevorgyan, R. E. Matevosyan, V. A. Bagiyan
435
Species of fungi recommended in the Red data book of the Rostov Region  
on the basis of the IUCN citeria
Yu. A. Rebriev
446
BIODIVERSITY, TAXONOMY, ECOLOGY
First report on macrofungi in the greenhouses of the Donetsk Botanical Garden (Russia)
I. V. Bondarenko-Borisova, S. D. Triskiba
458
New species for regional mycobiotas of Russia. 9. Report 2024
S. V. Volobuev, T. Yu. Svetasheva, E. S. Popov, I. S. Sarkina, L. G. Perevedentseva,  
V. A. Vlasenko, L. B. Kalinina, V. I. Kapitonov, Yu. A. Rebriev, E. A. Krapivina,  
N. V. Filippova, Yu. R. Khimich, A. S. Shishigin, I. V. Zmitrovich, V. S. Botalov,  
I. V. Enushchenko, O. N. Ezhov, A. V. Vlasenko, S. Yu. Bolshakov
466
The microfungal communities in deep-sea sediments from the Equatorial Atlantic
N. I. Kopytina, S. B. Krasheninnikova, S. V. Kapranov, E. A. Bocharova, N. Yu. Rodionova
480
Additions to the species list of aphyllophoroid fungi in Taymyrsky Dolgano-Nenetsky District  
(Arctic Siberia, Krasnoyarsk Krai, Russia)
A.G. Shiryaev
491
SHORT COMMUNICATIONS
DNA barcoding of xylobiont species of fungi and lichens from the Samursky National Park  
(Republic of Dagestan, Russia): first results
S. V. Volobuev, A. B. Ismailov
496

МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ, 2024, том 58, № 6, с. 423–434
ОБЗОРЫ И ДИСКУССИИ
УДК 632.952
ОСОБЕННОСТИ ВОЗНИКНОВЕНИЯ, РАЗВИТИЯ И ГЕНЕТИЧЕСКИЕ 
МЕХАНИЗМЫ ПРОЯВЛЕНИЯ РЕЗИСТЕНТНОСТИ К ФУНГИЦИДАМ 
ИЗ ХИМИЧЕСКИХ КЛАССОВ ТРИАЗОЛОВ И СТРОБИЛУРИНОВ 
У ZYMOSEPTORIA TRITICI (ОБЗОР)
© 2024 г. Н. Г. Зубко1,*, Ю. В. Зеленева1,**, Э. А. Конькова2,***, 
Л. М. Мохова3,****, Н. Н. Дубровская4,*****
1 Всероссийский научно-исследовательский институт защиты растений, 196608 Санкт-Петербург, Россия
2 Федеральный аграрный научный центр Юго-Востока, 410010 Саратов, Россия
3 Национальный центр зерна им. П.П. Лукьяненко, 350012 Краснодар, Россия
4 Среднерусский филиал Федерального научного центра им. И.В. Мичурина, 392553 Тамбов, Россия
*e-mail: sacura0@yandex.ru
**e-mail: zelenewa@mail.ru
***e-mail: baukenowaea@mail.ru
****e-mail: mohovalubov@mail.ru
*****e-mail: natalya.dubrovsckaya@yandex.ru
Поступила в редакцию 08.10.2023 г.
После доработки 15.02.2024 г.
Принята к публикации 06.06.2024 г.
Производство зерна – важный стратегический ресурс Российской Федерации, базовая отрасль сельскохозяйственного производства. Для получения высоких и стабильных урожаев необходимо проведение защитных мероприятий посевов от болезней. В последние годы именно листостебельные болезни 
зерновых культур являются одними из самых вредоносных в агроценозах. Они существенно снижают урожайность культур, быстро прогрессируют во многих регионах Российской Федерации, а также 
в других зернопроизводящих странах. Zymoseptoria tritici – опасный грибной фитопатоген, вызывающий 
септориоз листьев пшеницы, тритикале, ячменя, ржи. За последние десятилетия в генетическом контроле устойчивости пшеницы к Z. tritici был достигнут существенный прогресс. Однако при благоприятных погодных условиях, способствующих развитию грибных инфекций, чтобы не допустить потери 
урожая и снижения качества сельскохозяйственной продукции, проводят от одной до нескольких обработок фунгицидами. Отечественными и зарубежными учеными отмечается тенденция увеличения резистентности Z. tritici к некоторым фунгицидам, что представляет собой проблему в реализации эффективных мероприятий по защите растений. Такие классы, как триазолы и стробилурины, не являются 
исключением, и согласно рейтингу FRAC, риск развития резистентности к ним оценивается как средний у первых и высокий у вторых соответственно. Растущие проблемы с устойчивостью популяций 
Z. tritici к фунгицидам представляют собой угрозу для производства пшеницы в будущем. Цель настоящей работы – проведение анализа современных литературных данных по вопросам возникновения 
резистентности к фунгицидам из химических классов триазолов и стробилуринов у Z. tritici. В данном 
обзоре рассмотрены генетические механизмы возникновения резистентности у фитопатогена; приводятся примеры мониторинговых исследований резистентности гриба в разных странах, а также практические рекомендации по реализации антирезистентных стратегий. Успех создания таких стратегий 
невозможен без знания структуры популяций возбудителей, устойчивости сортов, региональных агроэкологических особенностей развития патогена и возделывания культуры, биологической хозяйственной и экономической эффективности средств и методов защиты.
Ключевые слова: пшеница, резистентность гриба к фунгицидам, септориоз листа, DMI-фунгициды, 
QoI-фунгициды
DOI: 10.31857/S0026364824060011, EDN: uoiuud
423

ЗУБКО и др.
ВВЕДЕНИЕ
Одной из наиболее опасных и распространенных болезней пшеницы на полях зернопроизводящих стран является септориоз (Gorkovenko et al., 
2005; Ponomarenko et al., 2011; Hailemariam et al., 
2020; Zeleneva et al., 2022) (рис. 1). При благоприятных условиях болезнь может достигать эпифитотийного уровня, с прямыми потерями урожая более 
40% (Sanin et al., 2018; Ficke et al., 2018; Paholkova, 
Salnikova, 2019).
Zymoseptoria tritici (Desm.) Quaedvl. et Crous – возбудитель септориоза листьев пшеницы, тритикале, ячменя, ржи. Относится к семейству Mycosphaerellaceae. 
Данный вид доминирует и является наиболее вредоносным в Нижнем Поволжье, на Сев. Кавказе, в Центрально-Черноземном регионе, на полях 
Псковской, Новгородской, Ленинградской, Московской областей, Алтайского края (Paholkova, Salnikova, 
2019; Toropova et al., 2020; Zeleneva et al., 2022).
На распространение и вредоносность Z. tritici оказывают прямое влияние почвенно-климатические 
особенности регионов (в частности, количество осадков и показатели суточных температур), сорта пшеницы, системы выращивания сельскохозяйственных 
культур и разнообразие севооборотов (Krupinsky et al., 
2004; Kutcher et al., 2018; Yang et al., 2022).
(а)
(б)
(в)
Рис. 1. Септориоз пшеницы в Краснодарском крае (возбудитель Zymoseptoria tritici): А – внешний вид пораженного растения; Б – чистая культура гриба на картофельно-глюкозном агаре; В – микропрепарат спор фитопатогена. Фото авторов. 
Масштаб – 50 мкм.
МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ
том 58
№ 6
2024

ОСОБЕННОСТИ ВОЗНИКНОВЕНИЯ, РАЗВИТИЯ И ГЕНЕТИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ
425
Таблица 1. Динамика развития резистентности Zymoseptoria tritici к фунгицидам класса стробилуринов в различных 
странах (сводная информация по данным FRAC)
Страна
Годы мониторинга
2012
2013
2014
2015
2016
2017
2018
2019
2020
2021
2022
Австрия
–
–
–
No – L
–
–
–
M
M
–
–
Бельгия
–
–
–
H
H
H
H
H
–
H
–
Болгария
–
No – L
No
No – L No – L No – L
L
No
No
L – M
L – M
Великобритания
H
H
H
–
H
H
H
H
H
H
H
Венгрия
–
No – L No – М
M
M
–
–
–
L – M
M
L – M
Германия
H
H
H
H
H
H
H
H
H
H
H
Греция
–
–
–
–
–
–
–
No
–
–
–
Дания
H
H
H
H
H
–
–
–
H
H
H
Ирландия
H
H
H
H
H
H
H
H
H
H
H
Испания
No – М No – L No – М No – M No – M No – L
L–M
M
M
M
M
Италия
No – М No – L No – М
M
M
M
M
L – M
M
M
M – H
Латвия
No – М
–
–
M
M
M
H
–
H
М – Н
–
Литва
No – Н No – Н
–
M
No – L
M
–
M
H
М – Н
–
Нидерланды
–
–
–
H
H
H
H
H
–
–
H
Новая Зеландия
–
–
–
–
–
H
–
–
–
–
–
Польша
No – Н
H
H
H
H
M
M
М – Н
M – H
М – Н
M – H
Россия
No – L
–
–
No – L No – L No – L
L
No
L – M
L – M
L – M
Румыния
–
No – L
No
–
No – L No – L
L
L – M
L – M
M
M
Словакия
No – М No – L
No
No – L No – L No – L
L – M
L – M
L – M
M
M – H
Турция
–
–
–
–
–
–
–
No
No
No
–
Украина
No – L No – L
No
No – M No – L No – M
M
L – M
L – M
M
M
Франция
H
H
H
H
H
H
H
H
H
H
H
Хорватия
–
–
–
No – L
–
M
M
–
M – H
–
–
Чехия
L–M
M
M
M
M
H
M
M
M – H
М – Н
M – H
Швейцария
–
–
–
H
–
H
H
–
M
–
–
Швейцария
–
–
–
H
–
–
–
M
–
–
–
Швеция
H
–
–
H
H
H
H
H
H
H
H
Примечание. Н – высокий уровень резистентности (high); М – средний уровень резистентности (medium); М – Н – уровень резистентности от среднего до высокого (medium to high); L–M – от уровень резистентности от низкого до среднего (low 
to medium); L – низкий уровень резистентности (low); No – L – отсутствие или низкий уровень резистентности (no to low); 
No – Н – от отсутствия до высокого уровня резистености (no to high); No – M– от отстутсвия до среднего уровня резистентности 
(no to medium); No – отсутствие устойчивых изолятов. Прочерк означает отсутствие информации.
Устойчивость сортов к экономически значимым 
фитопатогенам каждого региона является ключевой 
основой комплексной стратегии борьбы с болезнями 
(Creissen et al., 2019; Ben M’Barek et al., 2022; Ouaja et 
al., 2023). За последние десятилетия в генетическом 
контроле устойчивости пшеницы к Z. tritici был достигнут существенный прогресс. Устойчивость к патогену может быть качественной, контролируемой 
Stb-генами, или количественной, детерминируемой 
генами с аддитивным эффектом (Brown et al., 2015; 
Saintenac et al., 2021; Yang et al., 2022).
Однако при благоприятных погодных условиях, способствующих развитию грибных инфекций, 
чтобы не допустить потери урожая и снижения качества сельскохозяйственной продукции, проводят 
от одной до нескольких обработок фунгицидами 
(Lynch et al., 2017; Mäe et al., 2020; Jørgensen et al., 
2021). Фунгициды рекомендуется применять только 
тогда, когда они приносят экономическую выгоду.
Основной проблемой применения химической защиты пшеничных посевов является то, что 
у многих популяций Z. tritici быстро развивается 
МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ
том 58
№ 6
2024

ЗУБКО и др.
устойчивость к фунгицидам, особенно к химическим веществам класса стробилуринов (QoI-фунгициды – Quinone outside Inhibitors) (Blake et al., 2018; 
Kildea et al., 2019; см. табл. 1).
Наиболее распространенными фунгицидами, применяемыми в настоящее время, являются триазолы (DMI-фунгициды – Demethylation 
Inhibitors или SBI-фунгициды первого класса – 
Sterol Biosynthesis Inhibitors in membranes) (Torriani 
et al., 2015; Jørgensen et al., 2021; Grishechkina et al., 
2022). Эффективность этих соединений снижается 
из-за мутаций в целевых генах гриба. Могут быть 
задействованы и другие механизмы, приводящие 
к возникновению устойчивости к этим фунгицидам (Blake et al., 2018; Huf et al., 2018; Garnault et 
al., 2019). Чередование фунгицидов с различными 
способами действия помогает замедлить, а иногда 
и предотвратить потерю их эффективности (Gisi et 
al., 2005). Растущие проблемы с устойчивостью популяций Z. tritici к фунгицидам представляют собой 
угрозу для производства пшеницы в будущем.
Цель настоящей работы – анализ современных 
литературных данных по вопросам возникновения 
резистентности к фунгицидам из химических классов триазолов и стробилуринов у Z. tritici.
ПРИМЕНЕНИЕ ФУНГИЦИДОВ 
В РАСТЕНИЕВОДСТВЕ
фениламидов, дикарбоксимидов, а также препаратов 
групп триазолов, имидазолов, пиримидинов и пиперазинов (Lucas et al., 2015). Эти соединения ингибируют в основном биосинтез эргостерина, подавляя 
деметилирование С-14 в грибной клетке. Поскольку 
они воздействуют на процессы, управляемые одним 
или небольшим числом генов, достаточно одной мутации на уровне этого гена для того, чтобы появился 
резистентный к фунгициду мутант (Cools et al., 2007; 
Mullins et al., 2011; Cools, Fraaije, 2013).
В середине 1980-х гг. некоторые популяции Z. tritici
выработали устойчивость к бензимидазольным фунгицидам (MBCs). Чувствительность к группе DMI-фунгицидов в популяциях гриба начала снижаться с середины 1990-х гг. В настоящее время существуют 
значительные различия в эффективности активных 
компонентов, входящих в эту группу, и для обеспечения производительной работы важно выбрать соответствующие продукты DMI (Sierotzki et al., 2000; 
McDonald et al., 2019). Все азолы обладают одинаковым 
механизмом действия, ингибируя стерол-14α-деметилазу (CYP51). Изначально предполагалось, что если 
Z. tritici приобретет мутацию, которая повлечет устойчивость, то все азолы будут затронуты в равной степени. Теперь известно, что это не так. Большое количество мутаций идентифицировано. Некоторые азолы, 
прежде всего эпоксиконазол и протиоконазол, продолжают обеспечивать сдерживание инфекции на производственных полях (Fungicide resistance.., 2023).
Изоляты Z. tritici с пониженной чувствительностью 
к стробилуринам были впервые обнаружены в 2002 г. 
В генофонде популяций гриба получила распространение мутация G143A (Fraaije et al., 2005; Sierotzki 
et al., 2006). Однако, несмотря на это, некоторые QoI 
фунгициды все же обладают эффективностью и находят широкое применение как в России, так и в других 
зернопроизводящих странах (Blake et al., 2018; Suemoto 
et al., 2019; Shсherbakova, 2019).
Триазолы в составе комбинированных препаратов также находят широкое применение, подтверждая 
свое профилактическое и лечебное действие на полях 
Краснодарского края (Volkova et al., 2020), Ростовской 
обл. (Pasko, 2018), Центрально-Черноземного региона 
(Zasorina, Tysyachnik, 2020) и других регионах Российской Федерации (Grishechkina et al., 2022), эффективно защищая зерновые культуры от грибных патогенов, в том числе и от возбудителей септориозов.
В европейских странах при производстве зерновых интенсивность обработки фунгицидами 
полей составляет в среднем от двух до четырех раз 
за сезон (Jørgensen et al., 2021). На основе объемов продаж химикатов и национальных исследований, проведенных в 2006 и 2007 гг. в Германии, 
Химическая защита сельскохозяйственных культур в промышленных масштабах начала применяться 
во второй половине XIX века (Hawkins, Fraaije, 2018). 
Первоначально использовали препараты на основе соединений серы, извести и меди. Органические 
фунгициды широкого спектра действия с защитными 
свойствами такие, как дитиокарбаматы и фталимиды 
(производные фталевой кислоты), были разработаны 
в 1940–1960 гг. Дальнейшие успехи в области защиты 
растений были достигнуты, начиная с 1970-х гг. В этот 
период начинают применяться системные однокомпонентные фунгициды с защитными и искореняющими свойствами. Они обеспечивали рентабельное 
и качественное производство пшеницы, риса и сои. 
Данные препараты внесли важный вклад в обеспечение продовольственной безопасности зернопроизводящих стран (Hawkins, Fraaije, 2018).
В 1960-х гг. появляются сообщения о снижении 
эффективности ряда фунгицидов вследствие возникновения устойчивых к ним изолятов грибов. Проблема образования резистентных форм возбудителей 
обострилась с начала 1970-х гг. после широкого внедрения в практику системных фунгицидов с избирательным механизмом действия: бензимидазолов, 
МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ
том 58
№ 6
2024

ОСОБЕННОСТИ ВОЗНИКНОВЕНИЯ, РАЗВИТИЯ И ГЕНЕТИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ
427
Франции, Великобритании и Дании, отмечено, что 
их использование в Дании было намного ниже, чем 
в других странах. Во Франции можно обнаружить 
региональные различия, которые показали высокую интенсивность использования препаратов 
на севере Франции по сравнению с южными регионами. Самый высокий общий объем использования фунгицидов был применен в Великобритании 
(Jørgensen et al., 2014).
В настоящее время наблюдаются случаи развития резистентности практически для всех основных 
классов фунгицидов у различных видов фитопатогенов (FRAC Code List). Такие классы, как триазолы и стробилурины, не являются исключением, 
и, согласно рейтингу FRAC, риск развития резистентности к ним оценивается как средний у первых и высокий у вторых соответственно.
ГЕНЕТИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ 
ПРОЯВЛЕНИЯ РЕЗИСТЕНТНОСТИ 
К ТРИАЗОЛАМ В ПОПУЛЯЦИЯХ 
ZYMOSEPTORIA TRITICI
точечных мутаций (Leroux, Walker, 2011). В результате наблюдается сверхэкспрессия белка CYP51 
у Mycosphaerella graminicola (традиционное название 
телеоморфы Zymoseptoria tritici), приводящая к увеличению уровня транскрипта в 10–40 раз, что приводило к снижению чувствительности к DMI-фунгицидам 
в 7–16 раз в условиях in vitro (Cools, Fraaije, 2013).
Было установлено, что устойчивость полевых изолятов некоторых фитопатогенных грибов 
к DM-ингибиторам не всегда обусловлена только 
аминокислотными заменами в белке CYP51 (Ma, 
Michailides, 2005). В случае резистентных фенотипов 
Z. tritici наблюдается высокая множественная устойчивость к DMI, которая связывалась с повышенной 
экспрессией генов белков-переносчиков действующих веществ фунгицида (Leroux, Walker, 2011).
У современных популяций Z. tritici в белке CYP51 
обнаружено более 30 различных аминокислотных изменений (замен и делеций). Мутации могут возникать также и в комбинации друг с другом, обуславливая наличие устойчивости у их носителей сразу к нескольким действующим веществам из химического 
класса триазолы (Blake et al., 2018; Huf et al., 2018).
У DMI-фунгицидов групповую устойчивость 
обычно отмечают для тех действующих веществ, которые активны против одного и того же патогена, 
и не обнаруживают в отношении ингибиторов синтеза стеринов из других классов (Shсherbakova, 2019).
ГЕНЕТИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ 
ПРОЯВЛЕНИЯ РЕЗИСТЕНТНОСТИ 
К СТРОБИЛУРИНАМ В ПОПУЛЯЦИЯХ 
ZYMOSEPTORIA TRITICI
Триазолы, также известные как DMI-фунгициды, действуют путем подавления синтеза грибных стеринов, ингибируя фермент 14α-деметилазу 
(CYP51, белок, кодируемый геном cyp51) из суперсемейства цитохромов P450 (монооксигеназа P450). 
Этот фермент ответственен за удаление 14α-метильной группы от ланостерола – предшественника 
эргостерина (Ma, Michailides, 2005), который является основным стериновым компонентом грибных 
мембран и отсутствует у растений. Ингибирующее 
действие фермента CYP51 приводит к недостатку 
эргостерина и накоплению в клетке гриба токсичных 14-α-метилстеринов. Высокие концентрации 
этих соединений усиливают окислительный стресс, 
вызывают повреждение мембраны и в результате 
приводят к гибели клетки гриба (Shkel et al., 2013; 
Garnault et al., 2019; Jørgensen et al., 2021).
Лабораторные исследования подтвердили положительную корреляцию между увеличением концентрации триазоловых фунгицидов и накоплением резистентных форм, а также развитием внутригрупповой перекрестной резистентности Z. tritici
(Mavroeidi, Shaw, 2005).
У высоко-, слабо- и умеренно-устойчивых штаммов возбудителя септориоза пшеницы Z. tritici
из Франции и Великобритании были обнаружены 
практически все возможные однонуклеотидные изменения в гене cyp51. Некоторые штаммы патогена 
с умеренной или высокой резистентностью содержали вставку в промоторе этого гена или комбинации 
Стробилурины – это фунгициды, действие которых направлено на ингибирование дыхания в сайте Qo цитохрома b, который играет ключевую роль 
в переносе электронов через комплекс III дыхательной цепи (Bartlett et al., 2002). QoI – это высокоактивные и специфические фунгициды, которые 
используются во многих различных культурах для 
борьбы с болезнями растений. В начале 2000-х гг. 
у Z. tritici была зафиксирована устойчивость к фунгицидам QoI (Torriani et al., 2009). Она объясняется 
точечными мутациями в гене, связанным с митохондриальным цитохромом b (cytb). Изоляты, несущие мутации F129L или G137R, проявляют умеренную (частичную) устойчивость и сравнительно 
спорадически встречаются в европейских популяциях Z. tritici. Напротив, мутация G143A обеспечивает полную устойчивость и доминирует в современных популяциях фитопатогена. Фунгициды 
QoI больше не обладают эффективностью против 
МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ
том 58
№ 6
2024

ЗУБКО и др.
в распространении устойчивых к QoI генотипов 
на большие расстояния (Fraaije et al., 2005).
Быстрое развитие резистентности к QoI-фунгицидам предположительно связано с тем, что убихиноноксидаза, которая является мишенью для этих 
фунгицидов, кодируется митохондриальной ДНК. 
Митохондриальная ДНК обладает менее эффективной способностью к репарации по сравнению 
с ядерной ДНК (Gisi et al., 2005).
Показано, что подобные мутации вызывают 
устойчивость у других грибных патогенов злаковых, 
таких как Oculimacula (ранее Tapesia) spp. (Albertini 
et al., 1999), Rhynchosporium secalis (Wheeler et al., 
1995) и Blumeria spp. (Sierotzki et al., 2000; Fraaije 
et al., 2002) – эти мутации были обнаружены преимущественно в идентичных кодонах. Таким образом, внутригрупповая резистентность была выявлена ко всем действующим веществам (ДВ) 
QoI-фунгицидов. У DMI-фунгицидов ее обычно 
отмечают для тех ДВ, которые активны против одного и того же патогена, и не обнаруживают в отношении ингибиторов синтеза стеринов из других 
классов (Shherbakova, 2019).
С конца 1990-х гг. QoI стали ключевым компонентом стратегий борьбы с болезнями зерновых культур 
в северо-западной Европе из-за их стойкой активности широкого спектра действия и потенциальной дополнительной урожайности за счет увеличения продолжительности вегетационного периода (Gooding 
et al., 2000). Однако после обнаружения устойчивых 
изолятов в полевых популяциях Z. tritici в 2002 году 
(Fry, Milgroom, 1990), QoIs было разрешено использовать только в смесях с DMIs, максимум два 
опрыскивания за сезон, чтобы замедлить развитие 
резистентности и обеспечить эффективную борьбу 
с болезнями. Как следствие снижения эффективности QoIs, сдерживание болезней в настоящее время 
в значительной степени зависит от DMI.
ПРАКТИЧЕСКИЕ РЕКОМЕНДАЦИИ 
ПО РЕАЛИЗАЦИИ АНТИРЕЗИСТЕНТНОЙ 
СТРАТЕГИИ, СНИЖАЮЩЕЙ РИСКИ 
ВОЗНИКНОВЕНИЯ УСТОЙЧИВОСТИ 
ФИТОПАТОГЕНА ZYMOSEPTORIA TRITICI
К ТРИАЗОЛАМ И СТРОБИЛУРИНАМ
Z. tritici в большинстве европейских стран (Fraaije 
et al., 2005; Sierotzki et al., 2006, Mäe et al., 2020). 
Так, например, исследования, проведенные A. Mäe 
et al.(2020) показали, что на период 2018 г. частота мутации cytb G143A, придающая устойчивость 
к стробилуринам, увеличилась до 50–70% в популяциях Z. tritici из Эстонии, Финляндии, Латвии 
и Литвы. Известно, что мутанты, несущие G143A 
и F129L, обладают высоким уровнем перекрестной 
устойчивости между различными стробилуринами 
(Sierotzki et al., 2006). Несмотря на то, что фунгициды QoI больше не рекомендуются против Z. tritici, 
они остаются эффективными против других заболеваний (например, ржавчины) (Mäe et al., 2020) 
и поэтому все еще применяются в полевых условиях. Постоянное применение любого стробилурина 
создает благоприятные условия для дальнейшего 
распространения штаммов Z. tritici, несущих мутацию G143A (Kildea et al., 2022).
Фунгициды QoI ингибируют фермент-мишень 
в дыхательной цепи митохондрий грибов Z. tritici. 
Основной причиной устойчивости к QoI является однонуклеотидный полиморфизм (SNP) в гене 
цитохрома грибов, приводящий к аминокислотной 
замене глицина на аланин в положении 143 белка цитохрома (G143A) (Fraaije et al., 2003), фенилаланина на лейцин (F129L), глицина на аргинин 
в положении 137 (G137R) (Mutations associated with 
QoI-resistance, FRAC) а также адаптационными механизмами, в частности сверхэкспрессией альтернативной оксидазы, функционирующей в обход 
дыхательного комплекса III (Ma, Michailides, 2005; 
FRAC Code List, 2019; Kildea et al., 2019).
Уровень резистентности (процент мутации 
G143A) Z. tritici в образцах с пятнистостью листьев 
септориоза можно быстро и точно определить с помощью метода пиросеквенирования (FRAC, 2023; 
Molecular biological.., 2023; Molecular genetic.., 2023).
Ретроспективное тестирование с помощью полимеразной цепной реакции (ПЦР) показало, что 
G143A уже присутствовал в полевых популяциях 
Z. tritici в Великобритании в течение вегетационного периода 2000–2001 гг., хотя и с очень низкой 
частотой (Fraaije et al., 2005).
Тестирование ранней весной 2003 г. показало широкое распространение устойчивости к QoI в полевых популяциях Z. tritici в Великобритании (Fraaije et 
al., 2003). Все устойчивые к QoI изоляты содержали 
G143A аллели. Это указывает на то, что эти изоляты 
являются полностью патогенными, и переносимые 
воздушно-капельным путем их аскоспоры, выделяемые из псевдотециев, могут играть важную роль 
Антирезистентные стратегии применения фунгицида должны быть разработаны еще до его выхода 
на рынок. Подобные рекомендации формируются 
на основании результатов, полученных в ходе фитопатологических, биохимических и популяционногенетических исследований (Hawkins, Fraaije, 2018). 
Стоит отметить, что первые препараты, созданные 
МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ
том 58
№ 6
2024