Журнал общей биологии, 2024, № 6

Российская академия наук
ЖУРНАЛ 
ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ
том 85    № 6    2024    Ноябрь–Декабрь
Журнал основан в мае 1940 года академиком И.И. Шмальгаузеном 
Выходит 6 раз в год  
ISSN 0044-4596
Журнал издается под руководством
Отделения биологических наук РАН
Главный редактор
Е.А. Криксунов
Редакционная коллегия:
В.В. Алёшин (заместитель главного редактора),
В.Н. Михеев (заместитель главного редактора),
Т.А. Бритаев, В.Е. Гохман, Д.О. Логофет, А.В. Марков,
Н.Н. Марфенин, М.П. Мошкин,
В.Г. Онипченко, А.А. Оскольский, К.А. Роговин,
А.Е. Бобырев (ответственный секретарь)
Редакционный совет:
В.Н. Большаков, Д.М. Гродзинский,
С.Г. Инге-Вечтомов, Л.П. Рысин
Зав. редакцией Е.В. Бурменская
© Российская академия наук, 2024
© Редколлегия “Журнала общей биологии”
(составитель), 2024

СОДЕРЖАНИЕ
Том 85, номер 6, 2024
(воспроизводится в журнале “Current Contents”)
Морфогенетические эффекты длительной селекции линий американской норки  
(Neogale vison Schreber, 1777) по признакам оборонительного поведения:  
внутри- и межвидовые аспекты
А. Г. Васильев, М. В. Чибиряк, М. А. Некрасова, М. А. Степанова, О. В. Трапезов    
425 
Биомаркеры стресса у массовых прибрежных амфипод и двустворчатых  
моллюсков в условиях градиента солености и загрязнения (Белое море)
Н. А. Березина     
445
Стратегия “биологического хеджирования ставок” в ценопопуляциях 
Heracleum mantegazzianum Sommier & Levier (Apiaceae)  
на Европейском Северо-Востоке России
И. В. Далькэ, Р. В. Малышев, И. Г. Захожий, И. Ф. Чадин   
460
Структура индивидуальной изменчивости морфологических признаков пыльцы  
рода Physalis L. (Solanaceae) и способы ее интерпретации (генезис или морфоз)
А. Е. Пожидаев, В. В. Григорьева, А. Н. Семенов   
474 
Модели побегообразования растений в свете молекулярно-генетических данных,  
на примере представителей Minuartia s.l. (Caryophyllaceae). I. Моноподиальные модели
С. Г. Шатова, А. С. Зернов   
503 
__________________________
На обложке воспроизведена гравюра из немецкой книги XV в. Якоба Мейденбаха “Большой сад здоровья” (Meidenbach. Hortus sanitalis, 
1491). Подробнее см. № 1, 1992, стр. 141.

CONTENTS
Vol. 85, No. 6, 2024
(Indexed in “Current Contents”)
Morphogenetic effects of long-term selection of American mink (Neogale vison Schreber, 1777)  
strains on characters of defensive behavior: Intra- and interspecific aspects
A. G. Vasil’ev, M. V. Chibiryak, M. A. Nekrasova, M. A. Stepanova, O. V. Trapezov 
425
Biomarkers of stress in common coastal amphipods and bivalves under salinity 
 gradient and pollution influence (the White Sea) 
N. A. Berezina 
445
Bet-hedging strategies in Heracleum mantegazzianum Sommier & Levier (Apiaceae)  
populations in European Northeast Russia
I. V. Dalke, R. V. Malyshev, I. G. Zakhozhiy, I. F. Chadin 
460
The structure of individual variability of pollen morphological features  
of the genus Physalis L. (Solanaceae) and methods of its interpretation (genesis or morphoses)
A. E. Pozhidaev, V. V. Grigoryeva, A. N. Semenov 
474
Models of shoot formation in plants in light of molecular-genetic data,  
with representatives of Minuartia s.l. (Caryophyllaceae) as a case study. I. Monopodial models
S. G. Shatova, А. S. Zernov 
503
 

ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2024, том 85, № 6, с. 425–444
УДК 574.3:575.2:576.3
МОРФОГЕНЕТИЧЕСКИЕ ЭФФЕКТЫ ДЛИТЕЛЬНОЙ  
СЕЛЕКЦИИ ЛИНИЙ АМЕРИКАНСКОЙ НОРКИ  
(NEOGALE VISON SCHREBER, 1777) ПО ПРИЗНАКАМ 
ОБОРОНИТЕЛЬНОГО ПОВЕДЕНИЯ:  
ВНУТРИ И МЕЖВИДОВЫЕ АСПЕКТЫ
© 2024 г.    А. Г. Васильев1, *, М. В. Чибиряк1, М. А. Некрасова2,  
М. А. Степанова2, 3, О. В. Трапезов2, 4, **
1Институт экологии растений и животных УрО РАН
ул. 8 Марта, 202, Екатеринбург, 620144 Россия
2Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики СО РАН
пр. акад. Лаврентьева, 10, Новосибирск, 630090 Россия
3Новосибирский государственный аграрный университет
ул. Добролюбова, 160, Новосибирск, 630039 Россия
4Новосибирский государственный университет
ул. Пирогова, 1, Новосибирск, 630090 Россия
*E-mail: vag@ipae.uran.ru
**E-mail: trapezov@bionet.nsc.ru
Поступила в редакцию 10.02.2024 г.
После доработки 10.08.2024 г.
Принята в печать 23.11.2024 г.
Со времен Чарльза Дарвина изучение механизмов доместикации животных как модели быстрых эволюционных преобразований имеет общебиологическое значение. Методы геометрической морфометрии (ГМ) позволяют оценить морфогенетические изменения, происходящие при доместикации. 
На примере экспериментальных линий американской норки Neogale vison, селектированных на агрессивное и ручное поведение, с помощью методов ГМ между ними установлены существенные различия по центроидным размерам и форме нижней челюсти. В качестве контролей использовали клеточных неселектированных и диких норок канадской популяции. Селекция привела к увеличению 
центроидных размеров мандибул у агрессивных и их уменьшению у ручных норок. Наибольшие различия по форме мандибул с учетом зубного ряда проявились между линиями агрессивных и ручных 
норок, а половые различия выражены в меньшей мере. Дестабилизация развития мандибул, косвенно 
оцененная по величине объема внутригруппового морфопространства (Vm) вдоль первых трех канонических осей, оказалась наиболее выражена у самцов и самок линии ручных норок, что прямо согласуется с теорией дестабилизирующего отбора Д. 
К. Беляева. Наименьшие значения Vm у обоих полов 
линии агрессивных норок также отражают ограничение нормального развития. Таким образом, после 
16–17 поколений селекции норок на агрессивное и ручное поведение обнаружены морфогенетические 
эффекты, выраженные в дивергенции формы их нижней челюсти, сопровождающиеся дестабилизацией развития и отражающие высокую скорость экспериментальной доместикации (по Д. 
К. Беляеву). Дифференциация линий агрессивных и ручных американских норок по форме мандибул превышает уровень половых различий и сопоставима со степенью морфологического расхождения между 
клеточными и дикими канадскими особями вида. Она сопровождается морфологическим хиатусом 
и формально близка к подвидовому рангу внутривидовых морфологических различий (речь не идет 
о “рукотворных” подвидах) по сравнению с морфологической дивергенцией американской норки 
от другого вида – колонка Mustela sibirica. Морфогенетические эффекты селекции американской норки по оборонительной реакции на человека демонстрируют высокий адаптационный и эволюционный потенциалы этого инвазивного вида.
DOI: 10.31857/S0044459624060016, EDN: TREKRX
425

ВАСИЛЬЕВ и др.
Начиная с работ Дарвина (Darwin, 1868), изучение механизмов доместикации животных как 
модели быстрых эволюционных преобразований 
имеет общебиологическое значение. В первую 
очередь это обусловлено необходимостью моделирования и выявления процессов быстрой эволюции видов при снижении ценотического контроля из-за усиления антропогенного воздействия на естественные сообщества в сочетании 
с климатогенными изменениями и инвазиями 
чужеродных видов (Дгебуадзе, 2014). Доместикация видов в составе биоты некоторыми авторами 
рассматривается как один из аспектов прямого 
и косвенного антропогенного влияния на биоту 
(Kaiser et al., 2015).
Проблема доместикации животных и связанных с ней морфологических изменений привлекала внимание многих исследователей (Беляев, 
1972; Belyaev, 1979; Трут, 1981; Беляев, Трут, 1989; 
Трапезов, 2012; Kaiser et al., 2015; Singh et al., 2017). 
В исследованиях научной школы Д. 
К. Беляева 
(Трапезов, 1987; Беляев, Трут, 1989; Харламова 
и др., 2000; Трут и др., 2021) обосновано влияние 
отбора по признакам оборонительного поведения на изменчивость ряда видов млекопитающих: серебристо- 
черная лисица Vulpes vulpes fulvus 
(Canidae: Carnivora), серая крыса Rattus norvegicus 
(Muridae: Rodentia) и американская норка Neogale 
vison Schreber, 1777 (Mustelidae: Carnivora).
Д. 
К. Беляев считал, что геном может действовать в стрессовых условиях как система, способная продуцировать изменчивость (Belyaev, 1979). 
Результаты экспериментальной доместикации 
привели Д. 
К. Беляева к идее дестабилизирующего отбора как антитезы отбора стабилизирующего 
(Belyaev, 1979). Существо его концепции заключалось в том, что движущий отбор, направленный 
на признаки, изменчивость которых в сильной 
степени сопряжена с изменчивостью функционального состояния регулятивных систем онтогенеза, обладает дестабилизирующей функцией.
При доместикации лисиц в результате селекции известны появление пегости в окраске, изменение формы хвоста и ушей, изменение вокализации, гормонального фона, а также размеров и пропорций черепа (Трут и др., 1991, 2021; 
Трапезов, 2012). “Доместикационный синдром” 
как комплекс морфологических признаков, типичных для доместицированных животных, обсуждается со времен Дарвина (Darwin, 1868). 
В последнее время предполагается, что гормональные и морфогенетические изменения, возникающие при доместикации, связаны с ранним 
формированием клеток нервного гребня (NCC – 
neural crest cell), при изначальном дефиците которых, вероятно, развивается “доместикационный синдром” (Wilkins et al., 2014), причем прекурсивно затрагивается развитие ряда тканей, 
включая пигментные клетки, а также надпочечник, зубы и кости лицевой части черепа.
Интродукция американской норки (Neogale 
vison) из разных районов Канады и США в Европу ради получения новых пушно- 
меховых ресурсов привела к формированию устойчивых 
локальных популяций этого чужеродного вида 
в новых условиях (Данилов, Туманов, 1976; Кораблев и др., 2018; Gálvez- 
López et al., 2022). При 
этом изменился состав автохтонных сообществ 
и резко сократилась численность популяций 
некоторых аборигенных видов. Американская 
норка, ставшая конкурентом европейской норки 
Mustela lutreola (Mustelidae: Carnivora), во многих 
местах вытеснила этот аборигенный автохтонный вид (Maran et al., 1998; Põdra et al., 2013; Кораблев и др., 2018).
Микроэволюционный потенциал американской норки и ее способность к быстрым селективным изменениям можно оценить на животных, содержащихся на зверофермах. Подходящей моделью для решения этой задачи могут 
служить линии N. vison, созданные на экспериментальной звероферме ИЦиГ СО РАН (г. Новосибирск) путем длительной селекции по признакам оборонительного поведения. В итоге 
проведенного отбора на агрессивное и ручное 
поведение у американской норки проявились 
изменения в окраске мехового покрова (Трапезов, 1987, 2012), напоминающие сходные явления 
у аналогичных линий серебристо- 
черных лисиц 
(Трут и др., 2021). На начальной стадии селекции 
для агрессивных и ручных норок были выявлены 
межлинейные изменения размеров осевого черепа и нижней челюсти (Харламова и др., 2000).
Межлинейные различия отражают главным 
образом результаты селекции по признакам 
оборонительного поведения норок, т. 
е., с одной стороны, формирование агрессивной линии, а с другой – линии с выраженными свойствами “доместицированных” особей. Известно, что у дикой американской норки достаточно 
велики половые различия (Gálvez- 
López et al., 
2022). Поэтому планировалось оценить, каковы 
по сравнению с ними межлинейные различия, 
а также изменяется ли у клеточных линий селектированных животных степень полового диморфизма по сравнению с неселектированными. 
 
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ 
том 85 
№ 6 
2024

 
МОРФОГЕНЕТИЧЕСКИЕ ЭФФЕКТЫ ДЛИТЕЛЬНОЙ СЕЛЕКЦИИ...  
427
неселектированных (контрольных) особей, используя методы геометрической морфометрии. 
Основной интерес состоял в оценке направлений и размаха морфогенетических изменений, 
связанных с селекцией и доместикацией вида, 
а также в сопоставлении размаха изменений 
экспериментальных клеточных линий американской норки с величиной ее удаления в морфопространстве от дикой канадской популяции 
и заведомо другого вида (колонка) при оценке 
фенотипической пластичности и микроэволюционного потенциала вида.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
Нерешенными остались также вопросы о том, 
в какой мере и в каком направлении изменился морфогенез экспериментальных групп американских норок после длительной селекции 
по признакам оборонительного поведения, 
и каков размах этих морфологических изменений по сравнению с различиями между клеточными и дикими формами, а также заведомо другими видами куньих.
Подчеркнем, что ответы на поставленные вопросы крайне важны в общебиологическом отношении, поскольку разные виды могут быть 
подвержены доместикации в разной степени 
(Lord et al., 2020; Трут и др., 2021). В настоящее 
время еще недостаточно известно, каковы морфогенетические проявления этих изменений 
у американской норки (Gálvez- 
López et al., 2022). 
До сих пор не ясно, насколько общи эффекты, 
наблюдаемые при “доместикационном синдроме” (Wilkins et al., 2014) как для американской 
норки, так и ряда других доместицированных 
видов млекопитающих.
В последние десятилетия в биологии широко 
применяются методы геометрической морфометрии (ГМ) (Rohlf, Slice, 1990; Павлинов, Микешина, 2002; Zelditch et al., 2004; Klingenberg, 
2011; Singh et al., 2017), позволяющие раздельно 
анализировать изменчивость размеров и формы 
объектов. ГМ допускает возможность морфогенетической интерпретации морфологических 
изменений конфигурации объектов (Zelditch 
et al., 2004; Sheets, Zelditch, 2013). Это позволяет 
применить методы ГМ для оценки морфогенетических изменений на примере нижней челюсти экспериментальных линий американских 
норок. Выбор нижней челюсти в качестве объекта исследования обусловлен тем, что селекция 
на агрессивное и ручное поведение неизбежно 
должна была ее затронуть, поскольку сила укуса, 
а следовательно, проявление агрессии во многом 
зависят от конфигурации мандибулы и ее зубного ряда (Gálvez- 
López, Cox, 2022). Селективный 
процесс часто приводит к морфогенетическим 
перестройкам, поэтому важно оценить, в какой 
степени стабилен процесс развития морфологических структур у экспериментальных линий 
норок по сравнению с неселектированными 
животными.
Цель работы – оценить соотношения межлинейных и половых различий при сравнении 
изменчивости размеров и формы нижней челюсти по итогам селекции американской норки на агрессивное и ручное поведение с линией 
Материалом для работы послужила краниологическая коллекция, полученная в ходе работ 
по селекции линий американской норки на агрессивное и ручное поведение на экспериментальной звероферме ИЦиГ СО РАН под руководством 
д. 
б. 
н. О. 
В. Трапезова, а также линия контрольных неселектированных животных (см. Трапезов, 
1987, 2012). Селекция по признакам оборонительного поведения через 16–17 поколений привела 
в одном направлении к формированию линии 
агрессивных норок, а в противоположном – к линии ручных. Параллельно поддерживалась линия 
неселектированных клеточных особей. Общий 
коллекционный материал представлен 436 экз., 
но в данной работе использовали 180 экз. нижних 
челюстей особей клеточного разведения. Случайным образом из имеющейся большой музейной 
коллекции в каждой из трех линий были сформированы выборки, разделенные по полу и равные 
по числу наблюдений (n = 30).
В качестве контрольной группы, относительно которой можно судить о направлениях селективных преобразований морфогенеза 
американских норок, использовали клеточных 
неселектированных животных, содержавшихся 
одновременно с экспериментальными линиями. 
Это позволяет выявить направления их фенотипических изменений и степень взаимной дифференциации в морфопространстве, т. 
е. иметь 
условные точки отсчета селективных изменений для агрессивных и ручных самцов и самок 
N. vison. Все особи клеточного содержания являются сеголетками, однородны в возрастном отношении (7 мес.) и получены в одном и том же 
сезоне (ноябрь). Известно, что в возрасте 7 мес. 
особи обоих полов у американской норки уже 
во многом приближаются по размерам и пропорциям к зрелым особям. Выборки клеточных 
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ   
том 85 
№ 6 
2024

ВАСИЛЬЕВ и др.
сочетанное влияние на изменчивость формы 
мандибул (канонический анализ). Оценки нестабильности морфогенеза получили на основе 
сравнения объемов внутригруппового морфопространства (Vm) (Vasil’ev, 2021) на случайно 
выравненных по числу наблюдений (n = 30) выборках самцов и самок трех линий клеточных 
норок.
Второй этап работ предполагалось провести 
исключительно на выборках самцов, выравненных по числу наблюдений (n = 20), что было об- 
условлено ограниченной доступностью музейных материалов из природных популяций. При 
этом планировали соотнести размах морфологических различий между самцами клеточных линий агрессивных, ручных и неселектированных 
норок со степенью их дифференциации от самцов дикой канадской популяции американской 
норки, а также от выборки самцов другого вида – 
колонка. На данном этапе также использовали 
данные о центроидных размерах (дисперсионный анализ) и форме мандибул (канонический 
и кластерный анализы).
Цифровые фотографии нижней челюсти американских норок и колонка с буккальной стороны выполнили с помощью фотоаппарата Canon 
EOS6000, установленного на штативе, при разрешении 1809 × 1179 пикселей. На фотографиях ветвей нижних челюстей (рис. 1) разместили 
23 метки- 
ландмарки (landmarks – LM), а также 
25 полуландмарок (semi-landmarks – SM), соответствующих трем кривым (curves), и две масштабирующие ландмарки на делениях измерительной линейки (ruler). В программе MorphoJ 1.7a 
(Klingenberg, 2011) провели генерализованный 
прокрустов анализ (GPA) с применением метода 
наименьших квадратов (Rohlf, Slice, 1990). Процедура GPA включала суперимпозицию конфигураций ландмарок: трансляцию, масштабирование и ротацию с последующим вычислением 
прокрустовых координат (Procrustes coordinates). 
Косвенную оценку размеров мандибул выполнили на основе вычисления их центроидного размера (centroid size – CS) как квадратного корня 
из суммы квадратов расстояний от центра изображения до каждой из ландмарок (Rohlf, Slice, 
1990). Для приведения к одному масштабу в программе CoordGen6f пакета IMP (Zelditch et al., 
2004) использовали ландмарки, размещенные 
на делениях линейки, для представления CS 
в миллиметрах. Оценку вероятной аллометрии 
мандибул норок согласно существующим рекомендациям (Zelditch et al., 2004) выполнили 
самцов и самок неселектированных сеголеток 
были сформированы параллельно в том же возрасте. Дополнительным контролем послужила выборка самцов диких американских норок, 
добытая в 1933 г. в провинции Альберта (Wood 
Buffalo Park, Conibear Lake) в Канаде (число из- 
ученных мандибул n = 20) в возрасте от 1+ до 3+. 
Коллекция была передана в музей ИЭРиЖ УрО 
РАН в конце 50-х годов XX века при обмене 
с Национальным музеем Канады. Этот материал 
позволяет оценить степень изменения размеров 
и формы мандибул у клеточных американских 
норок по сравнению с одной из диких популяций вида.
При оценке “эволюционной значимости” 
морфологических различий между линиями селектированных клеточных норок необходимо 
было соотнести их также с размахом заведомо 
межвидовых различий. Для сравнения с американской норкой использовали серии мандибул сходных по возрасту взрослых самцов другого вида – колонка Mustela sibirica (Mustelidae: 
Carnivora) (n = 20). Материал добыт охотниками на Среднем Урале и передан в музей ИЭРиЖ 
УрО РАН в 50–60-х годах прошлого века. Сравнение клеточных самцов трех линий с самцами 
диких американских норок из Канады и самцами другого вида при случайном выравнивании 
всех выборок по числу наблюдений (n = 20) дает 
возможность корректно оценить относительный 
размах внутривидовой дифференциации линий 
N. vison относительно дивергенции от M. sibirica.
Общий дизайн работы предполагал два этапа 
сравнений. На первом этапе на равных по числу 
наблюдений (n = 30) выборках самцов и самок 
трех линий (агрессивных, неселектированных 
и ручных) клеточных американских норок мы 
планировали соотнести межлинейные и половые 
различия, отдельно анализируя изменчивость 
центроидных размеров и формы мандибул. При 
этом предполагалось провести межгрупповые 
сравнения центроидных размеров раздельно для 
выборок самцов и самок, используя однофакторный дисперсионный анализ, а далее на объединенном материале на основе двухфакторного 
дисперсионного анализа оценить соотношение 
влияния факторов “линия” (strain – S), “пол” 
(gender – G) и их взаимодействия (S × G). Для 
оценки различий в изменчивости формы мандибулы использовали дискриминантный и канонический анализы. Последовательно оценили влияние факторов “пол” (дискриминантный 
анализ), “линия” (канонический анализ) и их 
 
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ 
том 85 
№ 6 
2024

 
МОРФОГЕНЕТИЧЕСКИЕ ЭФФЕКТЫ ДЛИТЕЛЬНОЙ СЕЛЕКЦИИ...  
429
4.


4.


4.


Рис. 1. Локализация меток- 
ландмарок – LM (1–23), полуландмарок – SM (черные кружки) и масштабирующих 
ландмарок (24–25) на фотографии нижней челюсти американской норки с буккальной стороны.
на основе регрессии первой главной компоненты (PC1) на значения натурального логарифма 
CS отдельно по каждой выборке самцов и самок 
в каждой линии. Межгрупповые различия конфигураций нижней челюсти и ее зубного ряда 
оценили на основе дискриминантного и канонического анализов прокрустовых координат.
Предварительно с помощью двухфакторного дисперсионного анализа (Two-way ANOVA) 
оценили устойчивость расстановки оператором ландмарок и формирования кривых в виде 
полуландмарок, используя их повторное размещение. Показано, что между повторными 
расстановками как ландмарок, так и полуландмарок межгрупповые различия были статистически незначимы (для фактора повторной 
расстановки ландмарок p = 0.5598, для фактора 
повторного размещения полуландмарок вдоль 
кривых p = 0.9995, а при взаимодействии факторов – p = 0.9972). Полученный результат указывает на стабильность расстановки меток оператором и не требует использования усредненных значений координат ландмарок.
Поскольку два фактора изменчивости – “линия” (S) и “пол” (G) – могли оказывать параллельное влияние на ростовые процессы и во избежание влияния ошибки первого рода, мы применили двухфакторный дисперсионный анализ 
центроидных размеров (CS) мандибул между изученными линиями с учетом их половой принадлежности. Выраженность полового диморфизма 
центроидного размера оценили по формуле: 
SDM = |(xF / xM) – 1| × 100 (Россолимо, Павлинов, 1974), где xF – среднее значение CS у самок, 
а xM – у самцов.
По итогам канонического анализа вычисляли 
матрицы обобщенных расстояний Махаланобиса 
(D), характеризующие степень дифференциации 
выборок. Для оценки степени половых различий при многомерном сравнении формы черепа 
использовали квадратированные обобщенные 
расстояния Махаланобиса (D2) между выборками самцов и самок в каждой линии с оценкой их значимости. Дополнительно вычисляли 
матрицу Прокрустовых дистанций (Pd), по которой для каждой выборки рассчитывали средние меры уникальности – MMU (mean measure 
of uniqueness; Васильев, 2005). Оценку корреляции матриц D и Pd проводили на основе теста 
Мантеля (Mantel test). По матрице Pd на основе 
метода невзвешенного парного группирования 
выборок по средним значениям (UPGMA) выполнили кластерный анализ.
Для косвенной оценки уровня внутригрупповой нестабильности морфогенеза использовали показатель Vm – объем внутригруппового 
морфопространства (Vasil’ev, 2021), заключенного внутри выпуклой оболочки (convex hull; 
Blonder, 2018), построенной по множеству наружных краевых ординат конкретной группы. 
Данный метод дополняет хорошо известные методы оценки флуктуирующей асимметрии (FA) 
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ   
том 85 
№ 6 
2024

ВАСИЛЬЕВ и др.
Манна–Уитни (Mann–Whitney test). Для оценки 
соотношения вкладов факторов “линия”, “пол” 
и их взаимодействия в межгрупповую изменчивость вдоль канонических переменных применили метод непараметрического многомерного 
ANOVA (PERMANOVA). Расчеты выполнены 
на основе пакетов программ TPS (Rohlf, 2017a, 
b), PAST 4.12 (Hammer et al., 2001), MorphoJ 1.07a 
(Klingenberg, 2011) и IMP 6.0 (Zelditch et al., 2004).
РЕЗУЛЬТАТЫ
1. Дифференциация клеточных американских 
норок после селекции: соотношение межлинейных 
и половых различий
1.1. Сравнение центроидных размеров нижней 
челюсти. Результаты сравнения величин центроидных размеров (CS) мандибул с учетом стандартных ошибок (±SE) между контрольными 
(неселектированными) и экспериментальными 
группами самцов и самок линий норок представлены на рис. 2. На основе однофакторного 
дисперсионного анализа значений CS самцов 
трех линий между ними установлены значимые 
различия (F = 14.0; d. 
f. = 2, 87; p < 0.0001; тест 
Левена – p = 0.2795; W-тест Шапиро–Уилка: 
0.9819; p = 0.2441). При аналогичном сравнении 
CS между линиями самок также получены достоверные различия (F = 25.3; d. 
f. = 2, 87; p < 0.0001; 






ˬ˻̃̈̆̄˾˺̃̑˿
̆˶˽̂˻̆

$4

̂̂

˖˹̆˻̇̇˾˸̃̑˻
˦̉̍̃̑˻
ˣ˻̇˻́˻̀̈˾
̆̄˸˶̃̃̑˻
ˡ˾̃˾˾
˶̂˻̆˾̀˶̃̇̀̄˿
̃̄̆̀˾
Рис. 2. Сравнение средних центроидных размеров CS 
(с учетом стандартных ошибок ±SE) между самцами 
(1) и самками (2) линий агрессивных, неселектированных и ручных клеточных американских норок.
как косвенной меры стабильности развития 
(Zakharov, 1992; Palmer, 1994). Расчет Vm проведен по значениям первых трех канонических 
переменных (CV1–CV3), вычисленных по прокрустовым координатам. Число наблюдений для 
выборок самцов и самок всех линий клеточных 
норок было предварительно выравнено после 
процедуры случайной выбраковки и в каждой 
из них составило n = 30. Поэтому показатель Vm 
позволяет получить сопоставимые между выборками характеристики рассеивания ординат особей в морфопространстве. Чем больше значение 
Vm и в большей мере наблюдается рассеивание 
их ординат в морфопространстве, указывающее на расширение веера морфогенетических 
траекторий (Vasil’ev, 2021), тем менее стабильно 
протекает развитие группы особей. В благоприятных условиях, т. 
е. при минимальном стрессе 
в процессе развития, величина Vm меньше, чем 
при неблагоприятных условиях.
Для вычисления объемов внутригруппового 
морфопространства (Vm) использовали надстройку (add-in) CalculateVolume (автор А. 
Г. Курсанов) 
для Microsoft Office Excel, написанную на основе 
встроенной MatLab функции convhull, позволяющей определить объем выпуклой оболочки конечного множества точек (3D convex hull). Вычислить Vm можно также на основе R-програмы 
hypervolume (Blonder, 2019). Для оценки стандартной ошибки измерения Vm (±SE) применили технику ресэмплинга методом бутстрепа 
со случайным повторным замещением (bootstrap 
with replacement) объектов в выборках (Efron, 
Tibshirani, 1986) на основе 10 повторных циклов.
Однородность выборочных дисперсий определили с помощью теста Левена (Levene's test) 
для средних значений. При проведении традиционных дисперсионных анализов для проверки 
соответствия распределения переменных нормальному закону использовали W-тест Шапиро–
Уилка (Shapiro–Wilk W-test). Для определения 
размера эффекта (effect size) применяли показатель K2 Коэна (Cohen, 1992). При множественном сравнении выборок значимость различий 
оценили с помощью однофакторного и двухфакторного дисперсионных анализов (One-way 
and Two-way ANOVA), а также использовали 
непараметрический аналог ANOVA – H-тест 
Краскела–Уоллиса при сравнении объемов внутригрупповых морфопространств (Vm) выборок. Парные сравнения выполнили на основе 
апостериорного Q-теста Тьюки (post-hoc Tukey's 
Q-test), а при сравнении Vm – с помощью теста 
 
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ 
том 85 
№ 6 
2024

 
МОРФОГЕНЕТИЧЕСКИЕ ЭФФЕКТЫ ДЛИТЕЛЬНОЙ СЕЛЕКЦИИ...  
431
Таблица 1. Результаты двухфакторного дисперсионного анализа центроидных размеров (CS) нижней челюсти 
самцов и самок линий агрессивных, ручных и неселектированных американских норок с учетом размера 
эффекта
Источник 
изменчивости 
(фактор)
Сумма 
квадратов
(SS)
Средний 
квадрат
(MS)
F
Уровень 
значимости
(p)
Размер 
эффекта
(K2)
Число 
степеней 
свободы 
(d. 
f.)
Линия (S)
736.300
2
368.100
36.020
<0.0001
0.297
Пол (G)
9310.000
1
9310.000
911.100
<0.0001
0.841
S × G
0.016
2
0.008
0.001
0.9992
0.00001
Остаточная
1778.000
174
10.220
Общая
11824.316
179
Примечание. Полужирным шрифтом выделены значимые размеры эффекта.
дискриминантного анализа прокрустовых координат при сравнении групп самцов и самок (без 
учета их линейной принадлежности), представлены на рис. 3. В итоге дискриминантного анализа выявлены существенные половые различия по форме нижней челюсти (Лямбда Уилкcа 
(Wilks's Λ) = 0.09393; D = 6.3713; T2 Хотеллинга 
(Hotelling's T2) = 1867.3; d. 
f.1, 2 = 95, 179; F = 24.888; 
p < 0.0001). Корректность классификации при 





˭˶̇̈̄̈˶
˸̇̈̆˻̍˶˻̂̄̇̈˾

̓̀˽

˚˾̇̀̆˾̂˾̃˶̃̈̃˶̕
̊̉̃̀̌˾̕

%'
ס
ס



Рис. 3. Итоги линейного дискриминантного анализа 
(LDA) прокрустовых координат, характеризующих 
изменчивость формы нижней челюсти в выборках 
самцов (1) и самок (2) американской норки без учета принадлежности к линии. Контурные конфигурации мандибул (outlines), встроенные в сплайны деформационных решеток соответствуют гистограммам распределений сравниваемых выборок.
тест Левена – p = 0.5001; W-тест Шапиро– 
Уилка: 0.9799; p = 0.1786). При парном сравнении значений CS между всеми вариантами выборок самцов и самок разных линий на базе апостериорного Q-теста Тьюки выявлены значимые 
различия, за исключением сравнений между 
парами агрессивных и неселектированных, как 
самцов – Q = 1.593 (p = 0.5006), так и самок – 
Q = 2.23 (p = 0.2620). Самки всех линий имели 
значимо меньший центроидный размер мандибул, чем самцы (Q = 36.31; p < 0.0001). Показатель полового диморфизма SDM для CS у агрессивных норок составил 13.65, у неселектированных – 13.82, а у ручных – 14.28.
В результате двухфакторного дисперсионного анализа (табл. 1) установлено, что наибольшее влияние на изменчивость CS оказывает пол, 
причем доля дисперсии, обусловленной половым 
диморфизмом норок, составила 78.74% от общей 
дисперсии. Различия по CS между линиями были 
тоже значимы, а доля межгрупповой дисперсии составила 6.23%. Влияние взаимодействия 
факторов “линия” и “пол” (S  ×  G)  оказалось 
пренебрежимо мало и незначимо (см. табл. 1). 
По принятой Коэном (Cohen, 1992) системе оценок, характеристики размера эффекта (effect 
size) между линиями превысили средний уровень 
 
(K2 = 0.297 > 0.15), а половые соответствовали 
высокому уровню различий (K2 = 0.841 > 0.50). 
Иными словами, различия центроидных размеров мандибул между линиями агрессивных, неселектированных и ручных животных выражены 
существенно меньше половых.
1.2. Сравнение формы нижней челюсти. Результаты оценки половых различий по форме нижней челюсти у клеточных американских норок, полученные с помощью линейного 
ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ   
том 85 
№ 6 
2024