Биология внутренних вод, 2024, № 5

Российская академия наук 
БИОЛОГИЯ  
ВНУТРЕННИХ ВОД
Том 17    № 5    2024    Сентябрь–Октябрь
Основан в 1995 г.  
Выходит 6 раз в год
ISSN 0320-9652
Журнал издается под руководством  
Отделения биологических наук Российской академии наук
Главный редактор А.В. Крылов
Заместители главного редактора: С.И. Генкал, В.Т. Комов, Д.С. Павлов
Ответственный секретарь Т.И. Добрынина
Редакционная коллегия
А.А. Бобров, В.В. Бульон, М.Б. Вайнштейн, Ю.В. Герасимов,  
И. Гонг, Ю.Ю. Дгебуадзе, Г.И. Извекова, Е.А. Криксунов, В.И. Лазарева,  
Н.М. Минеева, Н.Н. Немова, С.А. Поддубный,
Ю.С. Решетников, К. Ринке, С. Синвей, Д. Тиллетт,  
Д.В. Тихоненков, М.В. Флинт, Г.М. Чуйко
Зав. редакцией Е.В. Терашкевич  
Russian Academy of Sciences 
Biologiya Vnutrennikh Vod 
Vol. 17    No 5    2024    September–October
The Journal was founded in 1995  
and 6 issues are published
Editor-in-Chief Alexander V. Krylov
Deputy Editors-in-Chief: Sergey I. Genkal, Victor T. Komov, Dmitry S. Pavlov
Coordinating Editor Tatiana I. Dobrynina
Editorial board
Alexander A. Bobrov, Victor V. Bulyon, Mikhail B. Vainstein, Yuriy V. Gerasimov,  
Yingchun Gong, Yuriy Yu. Dgebuadze, Galina I. Izvekova, Yevgeniy A. Kriksunov,  
Valentina I. Lazareva, Natal’ya M. Mineeva, Nina N. Nemova,
Sergey A. Poddubnyi, Yuriy S. Reshetnikov, Karsten Rinke,
Xu Xinwei, Donald Tillitt, Denis V. Tikhonenkov, Mikhail V. Flint, Grigoriy M. Chuiko
Chief of Editorial staff Elena V. Terashkevich  
Адрес редакции:
119071 Москва, Ленинский пр., д. 33;
тел. (495) 958-12-60; e-mail: editorbvv@yandex.ru
152742 пос. Борок, Ярославская обл., Некоузский р-н,  
Институт биологии внутренних вод РАН;
тел./факс (48547) 2-48-09; e-mail: isdat@ibiw.ru
Москва
ФГБУ «Издательство «Наука»
© Российская академия наук, Институт биологии  
     внутренних вод РАН (учредители), 2024
© Редколлегия журнала “Биология внутренних вод”  
     (составитель), 2024

СОДЕРЖАНИЕ
Том 17, номер 5, 2024
Водная флора и фауна
Сравнительная филогеография викариантных видов группы  
Daphnia longispina s. lat. (Crustacea: Cladocera) в Северной Евразии
Е. И. Зуйкова,  Л. П. Слепцова,  Н. А. Бочкарев,   
Е. С. Захаров,  Н. Н. Захарова,  А. А. Котов 
685
Биология, морфология  и систематика гидробионтов 
Морфологическая и молекулярная идентификация тканевой нематоды  
Philometroides strelkovi (Chromadorea: Dracunculoidea)  
из трех видов карповых рыб на севере Приморского края
К. C. Вайнутис,  А. Н. Воронова,  М. Е. Андреев,  Н. Е. Зюмченко 
704
Водная микробиология
Влияние температуры на активность микроорганизмов  
Бурейского водохранилища в районе оползня
Л. М. Кондратьева,  Д. В. Андреева,  З. Н. Литвиненко,  Е. М. Голубева  
713
Фитопланктон, фитобентос, фитоперифитон
Хлорофилл в воде и донных отложениях как показатель  
трофического состояния лагуны Буссе (о. Сахалин)
Т. Г. Коренева,  Л. Е. Сигарева,  И. В. Сырбу 
722
Зоопланктон, зообентос, зооперифитон
Особенности состава, обилия и трофической структуры  
летнего макрозообентоса Рыбинского водохранилища 
Т. А. Ловкова ,  Е. Г. Пряничниковa 
732
Межгодовая динамика изменений сообществ макрозообентоса  
литоральной зоны Ладожского озера
М. А. Барбашова,  М. С. Трифонова,  Е. А. Курашов 
749
Характеристика типичных местообитаний личинок речной миноги  
Lampetra fluviatilis (Petromyzontidae)
Н. В. Полякова,  А. В. Кучерявый,  А. С. Генельт-Яновская,  
М. И. Юрчак,  А. О. Звездин,  Д. С. Павлов 
763
Ихтиология
Состояние тепловодной ихтиофауны в водных объектах  
Архангельской обл. Сообщение 2. Биологические характеристики рыб
А. П. Новоселов,  Г. А. Дворянкин 
776

Современное состояние ихтиофауны оз. Донузлав (Западный Крым, Черное море)
Р. Е. Белогурова,  Э. Р. Аблязов,  Е. П. Карпова 
785
Экологическая физиология и биохимия гидробионтов
Экофизиология экстремофильной диатомовой водоросли  
Nitzschia cf. thermaloides из грязевых вулканов Крыма
О. И. Давидович, Н. А. Давидович, Ю. А. Подунай, Н. А. Мартыненко 
793
Влияние умеренной и острой гипоксии на антиоксидантный  
ферментный комплекс тканей черноморской мидии Mytilus galloprovincialis 
О. Л. Гостюхина,  А. А. Солдатов 
801
Влияние температуры на коагуляционную активность  
плазмы крови радужной форели (Oncorhynchus mykiss), обыкновенного карпа  
(Cyprinus carpio) и африканского клариевого сома (Clarias gariepinus) in vitro
Д. И. Березина,  Л. Л. Фомина,  Т. С. Кулакова,  К. Э. Моданова,  В. В. Попова  
810
Характеристика эритрона головной почки и циркулирующей  
крови камбалы-глоссы (Platichthys flesus) на протяжении годового цикла
А. А. Солдатов,  И. А. Парфенова,  Т. А. Кухарева,  Н. Е. Шалагина,  В. Н. Рычкова  
820
Оценка показателей качества липидов рыб р. Баргузин (Восточное Прибайкалье)
С. В. Базарсадуева,  Е. П. Никитина,  Е. Ц. Пинтаева,   
В. В. Тараскин, С. В. Жигжитжапова,  Л. Д. Раднаева  
828
Водная токсикология
Влияние микропластика на пресноводных двустворчатых моллюсков (обзор)
Г. М. Чуйко,  Н. В. Холмогорова,  Г. П. Жариков 
837
Краткие сообщения
Экосистемное и индикаторное значение жирных кислот  
в составе низкомолекулярного метаболома водных макрофитов
Е. А. Курашов,  Ю. В. Крылова,  А. М. Чернова,  В. В. Ходонович,  Е. Я. Явид 
858

БИОЛОГИЯ ВНУТРЕННИХ ВОД, 2024, том 17, № 5, с. 685–703
 
 ВОДНАЯ ФЛОРА И ФАУНА  
УДК 574.9
СРАВНИТЕЛЬНАЯ ФИЛОГЕОГРАФИЯ ВИКАРИАНТНЫХ ВИДОВ 
ГРУППЫ Daphnia longispina s. lat. (Crustacea: Cladocera)  
В СЕВЕРНОЙ ЕВРАЗИИ
© 2024 г.    Е. И. Зуйковаa, b, *,  Л. П. Слепцоваa,  Н. А. Бочкаревa, b,   
Е. С. Захаровc,  Н. Н. Захароваc,  А. А. Котовd
aИнститут систематики и экологии животных Сибирского отделения Российской академии наук,  
Новосибирск, Россия
bСанкт-Петербургский филиал Всероссийского научно-исследовательского института рыбного хозяйства  
и океанографии им. Л.С. Берга, Санкт-Петербург, Россия
cСеверо-Восточный Федеральный университет, Якутск, Россия
dИнститут проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова Российской академии наук, Москва, Россия
*e-mail: zuykova1064@yandex.ru
Поступила в редакцию 31.07.2023 г. 
После доработки 04.10.2023 г. 
Принята к публикации 11.10.2023 г.
В работе представлены новые данные по популяционно-генетическому полиморфизму, филогении 
и филогеографии двух викариантных видов группы Daphnia longispina s.lat. (Crustacea: Cladocera: 
Daphniidae) на территории Северной Евразии: D. longispina s.str. O.F. Müller, 1776 и D. dentifera Forbes, 
1893. На основе нуклеотидных последовательностей фрагментов некодирующего 12S рРНК и белок кодирующего ND2 генов митохондриальной ДНК проведена реконструкция демографических 
процессов, которые имели место в отдельных популяциях этих видов на территории обширного региона. Принятая ранее гипотеза о разной демографической истории “сибирской” и “европейской” 
клад D. longispina s.str. не нашла подтверждения, также нами впервые продемонстрирована глубокая 
митохондриальная дивергенция между популяциями “сибирской” клады. Обнаружена еще одна 
филогенетическая линия D. longispina s.str., ранее не указанная для Сибири. Тем не менее, выявленные закономерности распределения D. longispina s.str. и D. dentifera на территории Северной Евразии 
подтверждают сделанный ранее вывод о происходивших в разные фазы плейстоцена неоднократных дисперсионных и викариантных событиях.
Ключевые слова: Branchiopoda, митохондриальная филогения, зоогеография, Российская Федерация, Евразия
DOI: 10.31857/S0320965224050017,   EDN: XSQBFH
ВВЕДЕНИЕ
Одним из важных результатов исследований 
ветвистоусых ракообразных был отказ от концепции их “космополитического распространения” 
(Frey, 1987; Hebert, Wilson, 1994). Данное заключение, в частности, подтверждается высоким уровнем генетической дивергенции между популяциями разных групп кладоцер как в региональном, 
так и глобальном масштабах (Hebert et al., 2003; 
Penton, Crease, 2004; Jeffery et al., 2011; Huang 
 
et al., 2014). Одна из причин высокого генетического разнообразия в региональном масштабе – быстрая монополизация вновь образующихся водоемов видами, часто немногочисленными клонами 
отдельных видов, которые первыми вселились в 
него (De Meester et al., 2002). Формирование пространственного генетического разнообразия в 
значительной степени определяется “эффектом 
Филогеография как учение об исторических 
процессах, объясняющих современное распространение особей, способствует более глубокому 
пониманию эволюционной истории разных видов животных (Avise et al., 1987; Templeton, 1998; 
Avise, 2000; Knowles, Maddison, 2002). В связи с 
накоплением молекулярно-генетических данных 
исследователям представилась возможность изучать эволюционные процессы и реконструировать биогеографические паттерны распределения 
генотипов у разных семейств, родов и групп видов ветвистоусых ракообразных (Crustacea: Cladocera), представляющих важнейшую модельную 
группу современной эволюционной биологии и 
биогеографии (Taylor et al., 1996).
685

ЗУЙКОВА и др.
явить общие филогеографические паттерны этой 
группы видов Северной Евразии, часто с малым 
вниманием на конкретных особенностях популяций в разных ее районах. 
Цель нашего исследования – выявить региональные особенности распределения митохондриальных 
гаплотипов 
и 
популяционно-генетической 
структуры 
викариантных 
видов 
 
D. longispina s.str. O.F. Müller, 1776 и D. dentifera 
Forbes, 1893 на территории Азиатской части РФ.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ
Материалом для данного исследования послужили пробы, содержащие особей Daphnia longispina s.str. и D. dentifera из водоемов Азиатской части Евразии (Доп. мат. табл. S1). По сравнению 
с предыдущими исследованиями (Zuykova et al., 
2013a; 2013b; 2017; 2018; 2019), материал дополнен 
новыми образцами из водоемов Республики Саха 
(Якутия), бассейна р. Енисея и оз. Байкал. Все 
пробы фиксировали очищенным 96%-ным этанолом. Перед выделением ДНК каждую особь идентифицировали (по возможности до вида). Общую 
геномную ДНК экстрагировали из отдельно взятых особей с помощью 5%-ного раствора Chelex 
100 resin (BioRad, США). Амплификацию фрагментов некодирующего гена 12S рРНК и белок 
кодирующего гена ND2 (NADH-дегидрогеназы 
субъединицы 2) митохондриальной ДНК проводили в программируемых термостатах М111 
(ООО “БИС-Н”, г. Новосибирск, Россия) с использованием прямого и обратного праймеров. 
Параметры термопрофилей и последовательности праймеров для амплификации фрагментов 
генов мтДНК соответствовали указанным ранее 
(Zuykova et al., 2013; 2018a). Полученные нуклеотидные последовательности (согласно обнаруженным гаплотипам) были депонированы в 
международную базу данных GenBank (NCBI) 
под следующими номерами: OR251788-OR251808 
и OR236733-OR236754. Их редактировали в программе BioEdit v.7.0 (Hall, 1999) и затем выравнивали с помощью алгоритма MAFFT v. 7 с помощью интернет-приложения (Katoh et al., 2019).1
В анализ включали только оригинальные нуклеотидные 
последовательности, 
полученные 
ранее и новые (их число указано в скобках): для 
D. longispina s.str. – 105 (42) последовательностей 
фрагмента гена 12S (572-573 п.н.) и 52 (16) последовательности фрагмента гена ND2 (871 пн); 
для D. dentifera – 48 (13) последовательностей 
фрагмента гена 12S (572-578 пн) и 14 (10) последовательностей фрагмента гена ND2 (932 пн). 
В качестве внешней группы в анализах использовали следующие последовательности из базы 
данных GenBank (NCBI): D. cristata (KX027444, 
1 https://mafft.cbrc.jp/alignment/server/
основателя”, влияние которого весьма продолжительно по времени (в течение столетий). Не 
менее важная роль отводится аллопатрическому 
видообразованию, когда географические преграды затрудняют поток генов между популяциями 
одного вида кладоцер (Taylor et al., 1998; Hebert 
et al., 2003). Изучение генетических паттернов в 
разных таксономических группах кладоцер на 
обширных географических территориях привело 
к выявлению высокого биологического разнообразия, в том числе и в Палеарктике, которое 
оказалось несомненно выше, чем это считалось 
ранее (Adamowicz et al., 2009; Belyaeva, Taylor, 
2009; Crease et al., 2012; Kotov et al., 2021). Для 
ряда макротаксонов кладоцер было выдвинуто 
предположение, что многие “обычные таксоны” 
представляют собой видовые комплексы. Первый сигнал, что под одним названием скрывается несколько видов, – выявление в его пределах 
молекулярно-генетическими методами крупных 
дистантных филогрупп. Сравнительные филогеографические исследования разных групп кладоцер предоставляют возможность реконструкции 
микроэволюционных процессов в пределах видов 
и видовых комплексов. 
Собранные к настоящему времени многочисленные данные по кладоцерам и другим группам 
пресноводных животных свидетельствуют об 
огромном влиянии на эволюционную историю 
популяций и видов плейстоценовых оледенений (Hewett, 2000). Ледниковый щит в северных 
и горных районах и катастрофическая аридизация свободных ото льда территорий периодически делали их непригодными для существования 
пресноводной фауны. Вследствие этого популяции ветвистоусых ракообразных в периоды оледенений сохранялись в рефугиумах – водоемах, 
подверженных лишь умеренному воздействию 
оледенений, при этом численность большинства 
ракообразных сильно сокращалась, испытывая 
так называемый эффект “бутылочного горлышка” (Taylor et al., 1998; Ishida, Taylor, 2007а). 
Подобные заключения были сделаны и при 
исследовании разными авторами популяций нескольких групп видов рода Daphnia O.F. Müller, 
1776 (Anomopoda: Daphniidae) – одного из самых 
многочисленных и хорошо изученных таксонов 
ветвистоусых ракообразных (Ma et al., 2014; Ventura et al., 2014; Kotov, Taylor, 2019). Этому роду 
принадлежит и группа видов D.  longispina s.lat., 
объединяющая обычнейших ракообразных Голарктики (Benzie, 2005). Ранее нами было показано, что филогеографические паттерны разных 
видов группы D. longispina s.lat. в северо-восточной части Евразии образовались как результат 
различных дисперсионных и викариантных событий, происходивших неоднократно в разные 
периоды плейстоцена (Zuykova et al., 2018b; 2019; 
2021; 2022). Однако у данных работ была цель выБИОЛОГИЯ ВНУТРЕННИХ ВОД
№ 5
2024

СРАВНИТЕЛЬНАЯ ФИЛОГЕОГРАФИЯ ВИКАРИАНТНЫХ ВИДОВ
KX027455), 
D. umbra 
(JN903690, 
JQ861660, 
JQ861591, OL333524) и D. cf. longispina (JN903688, 
JN903689, KP253116, KP253117). Дополнительно 
для оценки положения некоторых вновь полученных образцов D. longispina s.str. была реконструирована филогения на основе фрагмента гена 12S 
мтДНК, где в качестве внешней группы использовали последовательности JX069356 и JX069357 
(Petrusek et al., 2012).
Филогенетические деревья строили отдельно 
по последовательностям фрагментов генов 12S и 
ND2 и по объединенному фрагменту 12S + ND2 
мтДНК. Выбор моделей нуклеотидных замен, 
наилучшим образом описывающих эволюцию 
фрагментов генов 12S и ND2 мтДНК, выполняли в программе jModelTest v. 2.1.7 на основе меры 
правдоподобия для 88 моделей по информационным критериям Акайке (AIC) и Байеса (BIC) 
(Guindon, Gascuel, 2003; Darriba et al., 2012). Согласно проведенному анализу, для фрагмента 
гена 12S рРНК лучшей моделью по обоим критериям признали модель Тамуры-Нея с гамма-распределением (TN93 + G, параметр α = 0.34) (Nei, 
Kumar, 2000), которую использовали для реконструкции филогении с помощью метода максимального правдоподобия (ML) в программе 
MEGA v. 7.0 (Kumar et al., 2016). Достоверность 
филогенетической реконструкции оценивали с 
помощью бутстрэп теста при числе репликаций 
1000 (Saitou, Nei, 1987). Дополнительно реализовали Байесовский анализ в программе MrBayes 
v. 3.2 (Ronquist, Huelsenbecke, 2003). Две синхронных серии (каждая с четырьмя Марковскими цепями) запускали для 1 × 106 поколений при 
частоте записи параметров, равной 500. Стационарность серии подтверждали с помощью мер 
апостериорной вероятности и логарифмического 
правдоподобия. Оценку параметров эффективного размера выборки (ESS > 200) для проверки 
конвергенции Марковских цепей и трассировочных графиков MCMC выполняли в программе 
Tracer v. 1.6 (Rambaut et al., 2018).
Лучшую эволюционную модель для объединенного фрагмента генов 12S и ND2 мтДНК определяли с помощью алгоритма IQ-TREE v. 1.6.9 
(Nguyen et al., 2015), используя интернет-приложение W-IQ-TREE (Trifinopoulos et al., 2016).2 
Выбрана следующая лучшая схема для анализа: 
для 12S rDNA, для первой и второй позиций кодона ND2 (TN + F + G4); для третьей позиции 
кодона ND2 (K2P + G4). Поддержку ветвей оценивали с помощью 1000 ультрабыстрых бутстрэп 
репликаций (Minh et al., 2013). Визуализацию 
ML-филогении для объединенного фрагмента 
генов 12S и ND2 мтДНК проводили с помощью 
программы FigTree v. 1.4.4.3 
2 http://tree.bio.ed.ac.uk
3 http://tree.bio.ed.ac.uk
Эволюционную дивергенцию между популяциями D. longispina s.str. и D. dentifera оценивали 
на основе оригинальных последовательностей 
фрагментов генов 12S и ND2 мтДНК, используя нескорректированные p-дистанции в программе MEGA v. 7.0. Для оценки генетической 
дифференциации 
популяций 
высчитывали 
парные значения индекса фиксации FST по нуклеотидным последовательностям 12S и ND2 мтДНК 
в программе Arlequin v. 3.5.2.2 (Excoffier, Lischer, 
2010); статистическую значимость индекса оценивали на основе 10 000 репликаций. Результаты сравнения парных значений FST представляли 
графически.
Полиморфизм фрагментов генов 12S и ND2 
мтДНК в популяциях и совокупных выборках 
видов D. longispina s.str. и D. dentifera оценивали 
по следующим параметрам: число полиморфных (сегрегирующих) сайтов (S), число гаплотипов (h), гаплотипическое (Hd) и нуклеотидное 
(π) разнообразие, число нуклеотидных различий 
(k). Для совокупных выборок исследуемых видов по фрагменту белок кодирующего гена ND2 
мтДНК дополнительно вычисляли среднее число синонимичных замен на синонимичный сайт 
(Ks) и среднее число несинонимичных замен на 
несинонимичный сайт (Ka). Все расчеты проводили в программе DnaSP v. 5.10 (Librado, Rozas, 
2009). Для оценки эволюционной истории на 
уровне видов и популяций использовали соотношение показателей генетического полиморфизма 
(Grant, Bowen, 1998; Avise, 2000). С этой же целью 
в программе Arlequin v. 3.5.2.2 рассчитывали тесты на нейтральность эволюции Фу (FS, Fu, 1997) 
и Таджимы (D, Tajima, 1989).
Дополнительно для оценки демографических 
процессов в сибирских популяциях D. longispina 
s.str. и D. dentifera применяли анализ распределения частот гаплотипов (MMD) на основе нуклеотидных последовательностей фрагментов генов 
12S и ND2 мтДНК в программе Arlequin v. 3.5.2.2. 
Сравнение наблюдаемого (SSDobs) и симулированного (SSDsim) распределения частот гаплотипов использовали для достоверной оценки его 
соответствия демографической или пространственной модели экспансии, применяя бутстрэп 
тест на основе 1000 репликаций. Индекс шероховатости Харпендинга (r) использовали в качестве 
критерия отклонения распределения частот гаплотипов от унимодальной кривой (Harpending, 
1994). Статистическую значимость параметров 
проверяли по соответствующим p-значениям; 
бутстрэп тест (1000 репликаций) применяли при 
расчете 95%-ного доверительного интервала для 
показателей τ, M и Theta. Для оценки времени с 
момента экспансии использовали средние значения скорости нуклеотидных замен для рода Daphnia в 2.14 и 5.30% за млн лет (MYR) для генов 12S и 
ND2 мтДНК соответственно (Cornetti et al., 2019) 
БИОЛОГИЯ ВНУТРЕННИХ ВОД
№ 5
2024

ЗУЙКОВА и др.
Республика Алтай
Красноярский край
Республика Тува
Бассейн оз. Байкал
Бассейн оз. Чаны
Алтайский край
D. longispina s.str.
       клада А
Республика Саха (Якутия)
D. longispina s.str.
       клада Б
D. dentifera
D. longispina s.str.
       клада С
D. galeata
0.02
Внешняя группа
Рис. 1. ML-филогенетическое дерево для D. longispina s.str. и D. dentifera на основе объединенных фрагментов генов 12S и ND2 митохондриальной ДНК. Показаны бутстрэп значения поддержки ветвей выше 70%. Звездочкой 
отмечены вновь полученные нуклеотидные последовательности; заливка цветом – новая линия D. longispina s.str. 
Масштаб – число ожидаемых замен на сайт. YAK – Якутия; BAI – бассейн оз. Байкал; Y_KR – Красноярский край; 
TOD – Тоджинская котловина; DOD – оз. Додот; AR – Республика Алтай; ART – Телецкое озеро; OB – Алтайский 
край; ZDV – с. Здвинск (Новосибирская область); BRB – г. Барабинск (Новосибирская обл.).
и из расчета трех генераций в год для альпийских 
популяций Daphnia (Ventura et al., 2014). Оценку временнóго периода с момента экспансии 
проводили согласно предложенному алгоритму 
(Schenekar, Weiss, 2011). 
При построении сетей 12S и ND2 гаплотипов 
для D. longispina и D. dentifera использовали метод медианного связывания (median-joining алгоритм, MJ), реализованный в программе PopART 
v. 1.7 (Bandelt et al., 1999; Leigh, Bryant, 2015). С 
помощью этой же программы проводили визуализацию распространения митохондриальных 
гаплотипов викариантных видов дафний на территории северо-восточной части Евразии.
Дополнительные материалы доступны на Open 
Science Framework.4
РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ
Митохондриальная филогения. Реконструкция 
филогенетических отношений для викарирующих видов группы D. longispina s.lat. ‒ D. longispina 
s.str. и D. dentifera ‒ на основе фрагментов оригинальных 12S и ND2 нуклеотидных последовательностей мтДНК подтверждает их видовую само4 https://osf.io/dn2cp
стоятельность (рис. 1; Доп. мат. рис. S1 и рис. S2). 
Все последовательности D. longispina s.str. группируются в две крупные клады – “сибирскую” и “европейскую” (“A” и “Б”, соответственно) по обоим фрагментам генов (Доп. мат. рис. S1 и рис. S2). 
Отдельные образцы D. longispina s.str. из озер 
 
Байкал (BMM4) и Телецкое (TlL14) занимают неустойчивое положение в филогенетических схемах. Уникальная последовательность фрагмента 
гена 12S из Якутии (DK4) на ML-дереве группируется с образцами JX069356 и JX069357 из бассейна р. Печоры (Доп. мат. рис. S1); и с образцами 
D. cf. longispina и D. cristata на BI-дереве (Доп. мат. 
рис. S3). В пределах каждого видового кластера, 
как и в пределах двух клад D. longispina s.str., обнаруживаются многочисленные, глубоко дивергентные митохондриальные субклады с высокой 
поддержкой ветвей. Особенно четко это проявилось для вновь полученных нуклеотидных последовательностей из водоемов Республики Саха 
(Якутия) и центральных районов Красноярского 
края. В пределах кластера D. dentifera обособленные субклады формируют гаплотипы из района 
 
с. Оймякон в Якутии, озер Камчатки и Монголии. 
При реконструкции филогении на ML-дереве для 
объединенного фрагмента 12S + ND2 два образца 
D. longispina s.str. сформировали специфическую 
БИОЛОГИЯ ВНУТРЕННИХ ВОД
№ 5
2024

СРАВНИТЕЛЬНАЯ ФИЛОГЕОГРАФИЯ ВИКАРИАНТНЫХ ВИДОВ
третью кладу “C” (рис. 1). В отличие от предыдущих реконструкций, как в случае ND2 филогении, так и на основе объединенного 12S + ND2 
фрагмента, образцы “европейской” клады “Б” 
(D. longispina s.str.) оказались сгруппированными 
с образцами D. dentifera со значимой поддержкой 
ветвей в узле ветвления (рис. 1; Доп. мат. рис. S2).
Полиморфизм мтДНК и тесты на нейтральность 
эволюции. Генетический полиморфизм мтДНК заметно различается как на уровне видов 
D. longispina s.str. и D. dentifera, так и по фрагментам генов 12S и ND2 (табл. 1). Для обоих видов 
число гаплотипов (n) выше по фрагменту гена 
12S; число сегрегирующих (полиморфных) сайтов (S) несколько выше для D. longispina s.str. по 
белок кодирующему фрагменту гена ND2. Наиболее заметные различия (в несколько раз) между 
видами D. longispina s.str. и D. dentifera получены 
при анализе уровня гаплотипического разнообразия (Hd) и нуклеотидных различий (k). Также 
выявлены весьма существенные различия между 
видами по соотношению числа несинонимичных 
замен на несинонимичный сайт (Ka) к среднему 
числу синонимичных замен на синонимичный 
сайт (Ks) по белок кодирующему фрагменту гена 
ND2: для D. longispina s.str. это значение равно 
2.3571, для D. dentifera – 0.3134, что свидетельствует о более высоком числе синонимичных замен в 
данном локусе для второго вида (табл. 1).
По фрагменту гена 12S мтДНК виды D. longispina s.str. и D. dentifera характеризуются отрицательными достоверными значениями тестов на 
нейтральность эволюции Таджимы D и Фу FS 
(табл. 1). По фрагменту гена ND2 мтДНК оба 
теста достоверны только для D. longispina s.str., 
причем показатель D принимает положительное 
значение. Недостоверные значения тестов на 
нейтральность эволюции для D. dentifera по фрагменту гена ND2, очевидно, обусловлены малым 
объемом выборки (табл. 1). 
На популяционном уровне общие закономерности соотношения показателей генетического 
полиморфизма и тестов на нейтральность эволюции соответствуют выявленным ранее (Zuykova et 
al., 2018a; 2019). Уровень генетического полиморфизма в популяциях D. longispina s.str. в целом несколько выше для фрагмента гена ND2, чем для 
12S мтДНК. Наиболее заметные различия выявлены для нуклеотидного разнообразия (π), его значения на несколько порядков превышают таковые 
по фрагменту гена 12S (Доп. мат. табл. S2). Тем не 
менее, в популяциях D. longispina s.str. из Якутии 
и горных озер Республики Алтай более высокие 
значения показателя π отмечены по фрагменту 
гена 12S мтДНК. При этом значения гаплотипического разнообразия (Hd) для этих же популяций 
различаются не столь существенно. Что касается 
полиморфизма митохондриальных генов в популяциях D.  dentifera, то здесь наблюдается обратная 
картина: значения показателя Hd в два раза выше 
по фрагменту гена ND2, уровень показателя π различается не столь разительно (Доп. мат. табл. S3). 
Самое высокое значение Hd зарегистрировано для 
популяций D. dentifera из водоемов Камчатки. Популяции D.  longispina s.str. из Якутии, бассейнов 
озер Байкал и Чаны характеризуются высоким 
числом полиморфных сайтов (S) по обоим фрагментам генов мтДНК (Доп. мат. табл. S2). Самое 
высокое число гаплотипов (h) по локусу 12S для 
этого вида обнаружено в центральных районах 
Красноярского края (9) и в бассейне оз. Байкал (7), 
при этом в популяциях первого из вышеуказанных 
регионов значение S не столь высоко. Число гаплотипов 12S в популяциях из Якутии и бассейна 
оз. Чаны несколько ниже (4–5), почти столько же 
гаплотипов ND2 отмечено в Красноярском крае 
и в бассейне оз. Чаны (5–6). Меньше всего гаплотипов D. longispina s.str. зарегистрировано в оз. Додот – один. В популяциях D. dentifera из водоемов 
Якутии и Камчатки обнаружено самое большое 
число гаплотипов и полиморфных сайтов по локусам 12S и ND2 (Доп. мат. табл. S3). 
Большинство популяций D. longispina s.str. 
(9 из 16) характеризуется отрицательными знаТаблица 1. Значения индексов генетического полиморфизма и тестов на нейтральность эволюции для видов 
D. longispina s.str. и D. dentifera на основе фрагментов генов 12S и ND2 митохондриальной ДНК
n
h
S
Hd ± st.d.
π ± st.d.
k
Ks
Ka
D
FS
D. longispina s.str.
103
52
48
30
134
136
0.889 ± 0.028
0.959 ± 0.014
0.0119 ± 0.0029
0.0172 ± 0.0033
6.825
14.974
0.0084
0.0198
–2.482**
1.831*
–27.431***
–3.820**
D. dentifera
54
14
18
10
25
19
0.626 ± 0.077
0.923 ± 0.060
0.0029 ± 0.0006
0.0064 ± 0.0006
1.683
5.989
0.0134
0.0042
–2.289**
0.010
–19.949***
–1.909
Примечание. n – число анализируемых нуклеотидных последовательностей; h – число гаплотипов; S – число полиморфных 
(сегрегирующих) сайтов; Hd – гаплотипическое разнообразие; π – нуклеотидное разнообразие; k – число нуклеотидных различий; Ks – среднее число синонимичных замен на синонимичный сайт; Ka – среднее число несинонимичных замен на несинонимичный сайт; тесты на нейтральность эволюции – Таджимы D и Фу FS; значения индексов над чертой – по фрагменту 
12S мтДНК, под чертой – ND2; st.d. – стандартное отклонение; * – p <0.05, ** – p <0.01, *** – p <0.001.
БИОЛОГИЯ ВНУТРЕННИХ ВОД
№ 5
2024

ЗУЙКОВА и др.
чениями теста Таджимы D и положительными – 
Фу FS, полученными на основе анализа обоих 
фрагментов генов мтДНК (Доп. мат. табл. S2). 
Для популяций из Якутии, Тоджинской котловины и горных озер Республики Алтай значения 
теста Таджимы D на основе фрагмента гена 12S 
являются статистически значимыми; значения 
теста Фу FS на основе этого же фрагмента мтДНК 
принимают значимое отрицательное значение 
только для популяции из Красноярского края. 
Для D. dentifera значимые отрицательные значения теста D на основе анализа фрагмента гена 12S 
зарегистрированы для популяций из Якутии (исключая популяцию из окрестностей с. Оймякон) 
(Доп. мат. табл. S3). Для остальных популяций 
D. dentifera значения тестов на нейтральность эволюции принимают положительные, но недостоверные, значения (кроме популяций Камчатки) 
по обоим фрагментам мтДНК.
Эволюционная дивергенция и дифференциация популяций. Значения нескорректированных 
p-дистанций (эволюционная дивергенция) в разных популяциях D.  longispina s.str. варьируют от 
0 до 3.5 и от 0 до 6.7% по фрагментам генов 12S 
и ND2, соответственно (табл. 2). Наиболее низкие значения p-дистанций по фрагменту гена 12S 
отмечены в популяциях из водоемов Тоджинской котловины, оз. Додот и высокогорных озер 
 
Республики Алтай, наиболее высокие – для популяции из Республики Саха (Якутия). По фрагменту гена ND2 высокой внутрипопуляционной дивергенцией характеризуется популяция 
 
D. longispina s.str. из бассейна оз. Байкал. Высокие 
значения эволюционной дивергенции по фрагменту гена 12S (до 3.2%) наблюдаются между популяциями из Якутии, Тюменской обл. и Урала и 
всеми остальными (табл. 2). Между популяциями, составляющими основу “сибирской” клады 
“A” D. longispina s.str., эти значения не превышают 
1.0%. Следует отметить, что эволюционная дивергенция между популяциями D. longispina s.str. 
на основе фрагмента гена ND2 несколько выше, 
чем по фрагменту гена 12S (табл. 2). Особенно 
высокие значения получены при сравнении популяций из бассейна оз. Байкал и всеми остальными – до 6.6%. Высокая внутренняя дивергенция по обоим фрагментам генов мтДНК отмечена 
в популяциях D. dentifera из водоемов Камчатки и 
Якутии – 0.6 и 0.4–0.5% (табл.  3). Дивергенция 
между популяциями этого вида из водоемов Камчатки, Якутии (включая Оймякон) и Монголии 
была довольно высокой – до 0.8% по обоим фрагментам генов мтДНК. 
Парные значения индекса фиксации FST указывают на высокую степень генетической дифференциации некоторых популяций D. longispina 
Таблица 2. Эволюционная дивергенция (нескорректированные p-дистанции, %) между парами нуклеотидных 
последовательностей в пределах и между популяциями D. longispina s.str. на основе 12S (под диагональю) и 
ND2 (над диагональю) фрагментов генов мтДНК. Анализ включал 105 и 52 нуклеотидных последовательности 
соответственно 
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
–
1.8
1.9
1.1
‒
3.8
0.4
0
–
0.4
0.2
0.3
0.2
0.2
0
0.1
1.3
1.1
0
1.8
1.9
4.0
‒
6.6
3.9
3.7
3.7
‒
3.9
3.9
3.9
4.0
2.4
3.3
‒
–
1.1
1.3
1.4
1.1
‒
3.8
0.4
–
0.3
0.8
0.5
0.7
0.6
0.6
0.4
0.5
1.7
1.5
0.4
2.2
2.3
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
–
1.3
1.3
1.0
1.2
1.1
‒
3.7
–
0.5
0.2
0.7
0.4
0.6
0.5
0.5
0.3
0.4
1.5
1.4
0.3
2.1
2.2
2.2
‒
4.7
1.8
1.7
1.7
‒
1.6
1.6
1.6
1.7
2.9
–
1.4
1.2
0.2
1.9
2.0
4.3
‒
–
0.9
1.0
0.7
0.9
0.9
1.0
0.9
0.9
0.7
0.8
1.4
1.3
0.7
1.7
1.8
3.3
‒
5.9
3.0
2.7
2.7
‒
3.0
2.9
3.0
3.1
–
0.2
1.3
1.1
0.1
1.8
2.0
‒
–
0.8
0.4
0.5
0.2
0.6
0.3
0.5
0.4
0.4
0.2
0.3
1.4
1.2
0.2
2.0
2.0
1.0
‒
3.7
0.5
0.6
0.6
‒
0.4
0.8
0.3
–
0.2
0.3
1.5
1.3
0.3
2.0
2.1
–
1.9
2.3
2.0
2.1
1.8
2.1
1.9
2.1
2.0
2.0
1.8
1.9
2.7
2.6
1.8
3.1
3.2
1.0
‒
3.6
0.4
0.5
0.5
‒
0.2
0.6
–
0.4
0.3
0.4
1.5
1.3
0.3
2.0
2.1
1.8 ± 0.4
‒
6.7 ± 0.8
0.5 ± 0.1
0
0
‒
0.3 ± 0.1
0.3 ± 0.1
n/c
0
0.3 ± 0.5
2.5 ± 0.4
‒
1.0 ± 0.2
‒
‒
‒
1.3
‒
3.9
0.6
0.2
0.2
‒
0.6
–
0.6
0.6
0.4
0.5
1.7
1.5
0.4
2.2
2.3
3.5 ± 0.3
0.3 ± 0.2
1.1 ± 0.3
0.4 ± 0.1
n/c
n/c
0.8 ± 0.2
0
0.7 ± 0.3
0.4 ± 0.1
0.1 ± 0.1
0.1 ± 0.1
0.3 ± 0.1
1.1 ± 0.3
1.4 ± 0.3
0.1 ± 0.1
0.1 ± 0.1
0.6 ± 0.2
1.0
‒
3.6
0.4
0.4
0.4
‒
–
0.5
0.4
0.4
0.2
0.3
1.5
1.3
0.2
2.0
2.1
№
В пределах 
популяции
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
12S
ND2
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
‒
‒
‒
‒
‒
‒
–
0.6
0.8
0.6
0.6
0.5
0.5
1.3
1.2
0.4
1.6
1.7
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
‒
–
0.9
Примечание. 1 – Якутия; 2 – Монголия; 3 – бассейн оз. Байкал; 4 – Красноярский край; 5 – Хакасия; 6 – Эвенкия; 7 – 
Тоджинская котловина; 8 – оз. Додот; 9 – Республика Тува; 10 – Республика Алтай; 11 – Телецкое озеро; 12 – Алтайский 
край; 13 – оз. Чаны; 14 – с. Здвинск (Новосибирская обл.); 15 – г. Барабинск (Новосибирская обл.); 16 – Ямало-Ненецкий 
автономный округ; 17 – Тюменская обл.; 18 – Урал. n/c – оценка эволюционных дистанций невозможна; “‒” ‒ данные отсутствуют.
БИОЛОГИЯ ВНУТРЕННИХ ВОД
№ 5
2024

СРАВНИТЕЛЬНАЯ ФИЛОГЕОГРАФИЯ ВИКАРИАНТНЫХ ВИДОВ
Таблица 3. Эволюционная дивергенция (нескорректированные p-дистанции, %) между парами нуклеотидных последовательностей в пределах и между популяциями D. dentifera на основе 12S (под диагональю) 
и ND2 (над диагональю) фрагментов генов мтДНК* 
‒
0.8
0.6
–
0
0.4
‒
0.8
–
0.5
0.5
0.8
‒
–
0.6
0.1
0.1
0.5
–
0.4
0.8
0.3
0.3
0.8
‒
0.5 ± 0.1
0.4 ± 0.2
0 
‒
‒
0.6 ± 0.2
0.2 ± 0.1
0.6 ± 0.2
0
0
0.2 ± 0.2
№В пределах популяции
1
2
3
4
5
12S
ND2
1
2
3
4
5
6
‒
‒
‒
‒
–
0.4
Примечание. 1 – Камчатка; 2 – Якутия; 3 – Якутия-Оймякон; 4 – оз. Среднее Кедровое (бассейн оз. Байкал); 5 – 
 
оз. Саган-Морян (бассейн оз. Байкал); 6 – Монголия; “‒” – 
данные отсутствуют. *Анализ включал 54 и 14 нуклеотидных 
последовательностей соответственно.
s.str. и D. dentifera. Как и предполагалось, высокие 
значения индекса (до 1.0), указывающие на почти полное отсутствие потока генов, как правило, 
выявляются между географически удаленными 
популяциями (рис.  2). Наиболее ярко выражена 
дифференциация популяций D. longispina s.str. 
из оз. Додот, горных озер Республики Алтай (в 
том числе Телецкого озера), Эвенкии и Хакасии 
от популяций из Тюменской обл. и Урала. Уровень генетической дифференциации популяций 
D. longispina s.str. согласован по обоим фрагментам генов митохондриальной ДНК (рис. 2а, 2б). 
Что касается D. dentifera, то парные значения FST 
на основе фрагмента гена 12S мтДНК указывают 
на ограниченный поток генов между популяциями из бассейна оз. Байкал (озера Среднее Кедровое и Саган-Морян) – и популяциями Камчатки 
(а)
(б)
1.0
1.0
0.5
0.5
0
0
0.5
0.5
1.0
(в)
(г)
0.7
0.8
0.6
0.5
0.6
0.4
0.4
0.3
0.2
0.2
0.1
0
0
Рис. 2. Графики матриц парных FST дистанций между популяциями D. longispina s.str. (а – 12S; б – ND2) и D. dentifera (в – 12S; 
г – ND2). Сокращения, как на рис. 1. Дополнительно для D. longispina s.str.: EVEN – Эвенкия; KHA – Хакасия; Республика 
Тува (центральная часть); MONG – Монголия; YAMN – Ямало-Ненецкий автономный округ; TYU – Тюменская обл.; UR – 
Урал; для D. dentifera: KAM – Камчатка; YAK – Якутия, Чурапчинский улус; YAKOIM – Якутия, Оймяконский улус; BAISK – 
оз. Среднее Кедровое (бассейн оз. Байкал); BAISM – оз. Саган Морян (бассейн оз. Байкал). 
БИОЛОГИЯ ВНУТРЕННИХ ВОД
№ 5
2024