Физиология растений, 2024, № 6

Российская академия наук
ФИЗИОЛОГИЯ  
РАСТЕНИЙ
Том 71 № 6 2024 Ноябрь – Декабрь
Основан в 1954 г. акад. А.Л. Курсановым  
Выходит 6 раз в год 
ISSN: 0015-3303
Главный редактор
Вл.В. Кузнецов (Москва)
Заместитель главного редактора
И.В. Голденкова-Павлова (Москва)
Заместитель главного редактора
И.В. Серегин (Москва)
Жуpнал издается под pуководcтвом Отделения биологичеcкиx наук РАН 
Редакционная коллегия:
А.Г. Абид (Мултан, Пакистан), С.И. Аллахвердиев (Москва), 
М.С. Барак (Стамбул, Турция), Н.П. Битюцкий (Санкт-Петербург), 
М. Брестич (Нитра, Словакия), А.А. Булычев (Москва),  
И.Д. Волотовский (Минск, Беларусь), П.Ю. Воронин (Москва), 
И.М. Гусейнова (Баку, Азербайджан), Е.В. Дейнеко (Новосибирск), 
Ю.Н. Журавлев (Владивосток), А.А. Иванов (Пущино, Московская обл.), 
Ю.В. Иванов (Москва), О.В. Карпова (Москва),  
В.Д. Креславский (Пущино, Московская обл.), Г.Р. Кудоярова (Уфа), 
В.В. Кузнецов (Москва), Н.А. Ламан (Минск, Беларусь), Т.Х. Максимов (Якутск),  
Ю. Мин (Фошань, Китай), М.М. Наджафпур (Зенджан, Иран), 
А.В. Носов (Москва), А.М. Носов (Москва), Р. Оельмюллер (Йена, Германия),  
Б. Панис (Левен, Бельгия), З.Ф. Рахманкулова (Москва),  
Г.А. Романов (Москва), П.К. Саксена (Гуэлф, Канада),  
А.Е. Соловченко (Москва, Россия), Р. Субраманьям (Хайдарабад, Индия),  
А.Ф. Титов (Петрозаводск), Т. Томо ( Токио, Япония),  
М.С. Трофимова (Москва), Э.Е. Хавкин (Москва),  
С.А. Хан (Дахран, Саудовская Аравия), Холл М.А. (Аберистуит, Великобритания),  
С. Цинь (Цзинань, Китай), В.Е. Цыганов (Санкт-Петербург),  
Чэнь Ц. (Юньнань, Китай), Ян С. (Тайань, Китай)
Заведующая редакцией Пименова Елена Анатольевна
Адрес редакции:  
127276 Москва, Ботаническая ул., 35,  
тел. 8 (499) 678-54-35;
эл. почта: fizrast@mail.ru
Москва
ФГБУ «Издательство «Наука»
© Российская академия наук, 2024 
© Редколлегия журнала «Физиология 
 
растений» (составитель), 2024

СОДЕРЖАНИЕ
Том 71, номер 6, 2024
ОБЗОРЫ
Участие оксалатов в физиологических процессах у растений: потенциальная роль  эндофитных бактерий – 
оксалотрофов
Р. М. Хайруллин, И. В. Максимов 
649
Влияние наночастиц серебра на физиологию высших растений
А. Г. Хина, Г. В. Лисичкин, Ю. А. Крутяков 
666
Использование явления реювенилизации для получения вегетативного потомства древесных
В. Н. Шмаков, В. И. Бельков, Ю. М. Константинов 
697
ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
Состав жирных кислот липидов высших сосудистых растений арктических тундр  
Западного Шпицбергена
Е. Ф. Марковская, Н. Ю. Шмакова, А. А. Зорина 
711
Фракционный и жирнокислотный состав липидов фрагментов почек по фазам распускания  
у растений рода Betula 
И. В. Морозова, Н. П. Чернобровкина, В. П. Пчёлкин 
723
Сравнительная характеристика состава фенольных соединений Hedysarum alpinum L. в интродукции и в 
каллусной культуре
М. В. Филонова, С. В. Кривощеков, Н. С. Зиннер, Д. А. Исаков, Я. Е. Решетов, А. А. Чурин, М. В. Белоусов 
735
Н+-пирофосфатаза вакуолярной мембраны в условиях стресса, вызванного действием ионов свинца
Е. В. Спиридонова, В. В. Гурина, Н. В. Озолина, И. С. Капустина 
745
Влияние обработки семян салициловой кислотой на рост, активность антиоксидантных ферментов и 
содержание пролина в листьях пшеницы при избыточном уровне цинка во внешней среде 
А. А. Игнатенко, И. А. Нилова, Н. М. Казнина, А. Ф. Титов 
757
Фотосинтетическая эффективность использования макроэлементов, воды и света у Lactuca sativa (L.) в 
условиях загрязнения почвы свинцом
Е. Н. Икконен, Н. М. Казнина 
767
Сезонные изменения фотосинтетического пигментного комплекса сфагновых мхов на примере  
Sphagnum papillosum Lindb.
А. К. Штанг, Т. И. Пономарева, Д. А. Шпанов 
774
Влияние вирусной инфекции на кокколитофориду Emiliania huxleyi при разном уровне  
биогенных элементов в среде
Л. В. Стельмах, Р. Р. Сагадатова, О. С. Алатарцева 
785
Анализ генетической идентичности эмбриогенных клеточных линий Larix sibirica
И. Н. Третьякова, Н. В. Орешкова, М. Э. Пак 
795

Различия во влиянии легких (La) и тяжелых (Yb) лантаноидов на эффективность фотосинтеза  
и накопление метаболитов одуванчиком Крым-сагыз (Taraxacum hybernum)
В. Н. Воробьев, В. Ю. Горшков, В. В. Терентьев, Б. Р. Исламов, С. Ф. Котов,  
В. В. Николенко, Т. П. Якушенкова, О. А. Тимофеева 
803
Особенности роста и развития пыльцевых трубок ели (Picea abies (L.) Karst. u P. obovata Ledeb.) in vitro
М. В. Сурсо 
810
Морфофизиологические и биохимические характеристики сарциноидной микроводоросли Chlorosarcinopsis 
eremi (Chlorophyceae, Chlorophyta)
Н. В. Данцюк, И. Н. Чубчикова, А. Д. Темралеева, Г. С. Минюк, И. В. Дробецкая 
820

ФИЗИОЛОГИЯ РАСТЕНИЙ, 2024, том 71, № 6, с. 649–665
ОБЗОРЫ
УДК 581.1
УЧАСТИЕ ОКСАЛАТОВ В ФИЗИОЛОГИЧЕСКИХ ПРОЦЕССАХ 
У РАСТЕНИЙ: ПОТЕНЦИАЛЬНАЯ РОЛЬ  
ЭНДОФИТНЫХ БАКТЕРИЙ – ОКСАЛОТРОФОВ
© 2024 г. Р. М. Хайруллинa, *, И. В. Максимовa
aИнститут биохимии и генетики – обособленное структурное подразделение  
Федерального государственного бюджетного научного учреждения Уфимского федерального  
исследовательского центра Российской академии наук, Уфа, Россия
*e-mail: krm62@mail.ru
Поступила в редакцию 26.07.2024 г.
После доработки 09.08.2024 г.
Принята к публикации 09.08.2024 г.
В обзоре изложены основные функции оксалатов (щавелевой кислоты и  ее солей) в  физиологических процессах у  растений. Рассмотрено участие эндофитных бактерий – оксалотрофов  
и/или продуцентов щавелевой кислоты в регуляции ответных реакций растений на воздействия 
неблагоприятных факторов окружающей среды биотической и абиотической природы. Сделан 
вывод о перспективах развития нового направления в исследовании роли эндофитных бактерий 
в формировании оксалат-опосредованного адаптивного потенциала у растений.
Ключевые слова: растения, оксалаты, оксалотрофы, эндофитные бактерии, щавелевая кислота
DOI: 10.31857/S0015330324060011, EDN:  MAWQVZ
ФУНКЦИИ ЩАВЕЛЕВОЙ КИСЛОТЫ 
И ОКСАЛАТОВ В РАСТЕНИЯХ
ВВЕДЕНИЕ 
Щавелевая кислота (ЩК)  – низкомолекулярная органическая кислота (Low Molecular 
Weight Organic Acids, LMWOA) [1]. Ее содержание исследовано в тканях высших растений не 
менее 1305 видов из 76 семейств [2], как ксерофитов [3], так и гигрофитов [4]. Среднее количество растворимых оксалатов в кормовых травах 
может доходить до 30% сухой растительной массы, а  концентрация этих веществ может колебаться в течение суток с наименьшим значением 
в полдень и наибольшим ночью [5]. В некоторых 
растительных тканях нерастворимые кристаллы 
оксалатов могут составлять до 80% сухой массы 
[1]. Исходя из этого можно предположить значимость ЩК в  физиологических реакциях растений, в том числе на действие различных факторов среды. Какие же функции могут выполнять 
ЩК и оксалаты в растениях?
Можно выделить шесть основных функций 
ЩК и оксалатов в растениях: регуляция уровня 
кальция, регуляция ионного гомеостаза, детоксикация тяжелых металлов, защита от поедания 
млекопитающими и  насекомыми [6] и  фитопатогенов [7]. Интересно, что шестая функция – 
участие в фотосинтетических процессах предполагалась еще в 1908 г. [8], но подтвердилась лишь 
спустя почти 100 лет [5]. 
Сокращения: ЩК – щавелевая кислота.
Регуляция уровня свободного/связанного кальция и ионного гомеостаза. Известно, что оксалат 
кальция нерастворим в воде и в растениях часто 
находится в  виде кристаллов, размеры и  количество которых могут варьировать в мезофилле 
листьев при изменении концентрации ионов 
кальция в  окружающей среде, исчезать в  растительных тканях при дефиците этого элемента 
или активном росте растений [9]. Формирование кристаллов оксалата кальция и лишение мобильности Ca2+ и  их участия в  физиолого-биохимических процессах в  растительных клетках 
таким образом зависит, в том числе, от уровня 
ЩК в тканях. Роль же самого кальция в растениях настолько многообразна, а “ответственность” 
его ионов за многие биохимические реакции 
в клетках так высока, что оксалаты кальция можно рассматривать как стратегическое депо этого 
элемента в организме [10]. 
Ионный гомеостаз играет ключевую роль 
в  таких физиологических функциях растительных клеток, как компенсация отрицательных 
зарядов макромолекул, поддержание электронейтральности и  тургора [11]. Прямым доказательством возможного участия ЩК в  ионном 
гомеостазе через связывание кальция и превращение его в  нерастворимую форму служит, 
649

ХАЙРУЛЛИН, МАКСИМОВ
ниях, но и  участвовать в  реакции образования 
АФК благодаря наличию в растениях фермента 
оксалатоксидазы, окисляющего молекулу кислоты с образованием углекислого газа и пероксида 
водорода. Одним из первых растений, в тканях 
которого выявили активность оксалатоксидазы, 
был ячмень [22]. Затем было установлено, что 
подобную активность проявляет маркерный белок прорастания семян пшеницы, названный 
гермином, обнаруженный впоследствии в  семенах и проростках большинства других злаков: 
кукурузы, овса, риса, ржи [23]. Гермин-подобные белки встречаются также у двудольных и голосеменных растений, у миксомицетов, причем 
белки этого семейства не обязательно проявляют способность окислять ЩК, но, подобно 
оксалатоксидазам однодольных, их гены экспрессируются в  ответ на внедрение фитопатогенов, повреждение насекомыми, воздействие 
NaCl, ауксинов, АФК [24], АБК, салициловой 
кислоты, вирусов [25]. 
Анализ аминокислотной последовательности и  трехмерной структуры белков, сходных 
с гермином пшеницы, имеющим общую последовательность из девяти аминокислот со стрессовым белком сферулином, вырабатываемым 
слизевиком Physarum polycephalum во время голодания, позволил объединить гермин и  гермин-подобные белки в суперсемейство купинов 
(cupin), включающее не менее 18 функциональных субклассов белков [26]. Эта группа белков 
обладает не только оксалатоксидазной и  оксалатдекарбоксилазной, но и  диоксигеназной активностями [26]. 
Участие ЩК в  процессе фотосинтеза. Идею 
об участии ЩК в  процессе фотосинтеза высказал немецкий исследователь P. Schürhoff [8] 
в  1908 г., отметив, что кристаллы оксалата связаны с тонким слоем фотосинтетической ткани 
в листьях пеперомии (Peperomia). Позже, в 1978 г. 
Ю.С. Карпилов с соавт. [27] предположили, что 
образующиеся друзы кальциевых солей ЩК могут использоваться как источник CO2 в периоды, 
когда водно-температурный стресс вызывает закрытие устьиц. Однако эту идею авторы экспериментально не подтвердили. В 2001 г. Franceschi 
[28] предположил участие друз оксалата кальция в  фотосинтезе, изучив расположение кристаллов в  листьях растений шести различных 
видов. Предполагалось, что кристаллы могут 
помочь рассеять лишний свет во время периодических солнечных бликов, отражая их обратно к эпидермальной (window) ткани. Вывод об 
адаптивной роли кристаллов оксалата кальция 
в  фотосинтезе Peperomia glabella на основе экспериментальной работы сделали Kuo-Huang 
с соавт. [29]. Авторы выявили изменения в положении кристаллов в клетках палисадной ткани 
листа в зависимости от интенсивности освещенапример, стимуляция кальцием поглощения 
растениями K+ и  NH4
+ [12]. Кальций способен 
также регулировать поступление азота в  форме различных ионов, в  то же время минеральные соединения азота могут влиять на уровень 
свободного кальция в растительных тканях [13]. 
Механизмы поглощения NaCl растениями также 
обсуждаются вместе с ролью кальция в этих процессах [14]. С концентрацией ионов кальция, как 
в окружающей корни растений среде, так и внутри растительных тканей связан также гомеостаз 
фосфатов [11]. Перевод фосфат-иона в подвижную форму возможен через взаимодействие ЩК 
с фосфатами свинца или алюминия и формирование оксалатов этих катионов [15]. Связывая 
нитраты и  другие анионы, поступающие в  растения, ионы кальция могут регулировать концентрацию ионов водорода (pH) в компартментах растительных тканей. Концентрация самой 
свободной ЩК также способна определять кислотность клеточного сока. Таким образом, при 
обсуждении роли этой кислоты в ионном гомеостазе растений приходим к выводу и о роли ЩК 
в  минеральном питании растений с участием соединений азота, фосфора и калия.
ЩК, связывая кальций, способна влиять на 
уровень свободных его ионов, как вторичного мессенджера в  различных сигнальных путях 
в растительной клетке, например, через регуляцию кальцием уровня оксида азота [16]. Принимая во внимание участие Ca2+ в регуляции в растительной клетке уровня фитогормонов ИУК 
и АБК [17, 18] и связанных с ними физиологических процессов, ЩК, как регулятор количества 
подвижных Ca2+, может также оказывать влияние на фитогормональный баланс.
ЩК как антиоксидант. ЩК может связывать 
физиологически значимые катионы, например, 
меди [19], являющиеся активным центром растительных полифенолоксидаз [20]. Хелатирование 
Cu2+ и удаление его из активного центра белка может привести к  падению активности полифенолоксидазы в растительных тканях. Поэтому ЩК 
рассматривается как селективный ингибитор 
указанного фермента и как природный антиоксидант. Например, обработка плодов груш раствором ЩК в концентрации 12 мМ поддерживала на 
протяжении 70 дней хранения активность в них 
супероксиддисмутазы и  способствовала большему содержанию общих фенолов и аскорбиновой 
кислоты, по сравнению с  контрольными необработанными плодами. Погружение листьев 
рукколы перед хранением в  раствор ЩК с  концентрацией 1 мМ уменьшало распад хлорофилла 
и способствовало более длительному сохранению 
у продукта товарного вида [21]. 
Окисление ЩК как источник активных форм 
кислорода. ЩК может не только положительно 
влиять на антиоксидантную активность в растеФИЗИОЛОГИЯ РАСТЕНИЙ         том 71          № 6          2024

 
УЧАСТИЕ ОКСАЛАТОВ В ФИЗИОЛОГИЧЕСКИХ ПРОЦЕССАХ 
651
ния. Предполагалось, что кристаллы в средней 
или нижней частях клеток при слабом освещении помогают распределить ограниченный свет 
на хлоропласты к  нижней половине палисадной ткани и  увеличивать захват квантов света; 
при высоких уровнях освещенности кристаллы 
в верхней части палисадных ячеек могут рассеивать лишний свет, отражая часть его обратно на 
эпидермальную ткань, тем самым защищая хлоропласты от фотоповреждения и минимизируя 
фотоингибирование.
В 2016 г. вышла экспериментальная работа [5], в  которой авторы, используя показатель 
изотопного состава углерода PDB, сделали вывод, что образование кристаллов внутри специализированных клеток может рассматриваться 
как биохимический механизм, накапливающий 
углерод в  форме оксалата кальция главным образом в  ночное время, когда устьица закрыты 
и  реакции фотосинтеза отсутствуют. В  течение 
дня распад кристаллов обеспечивает растение 
дополнительным углеродом для фотосинтетической ассимиляции, особенно в  условиях углеродного голодания, например, при водном 
стрессе. Так как стрессовым сигналом тревоги 
могла быть АБК, авторы этот новый путь фотосинтеза назвали “тревожным” или “аварийным” 
(alarm photosynthesis), который может функционировать у растений многих видов, независимо 
от пути восстановления СО2 (C3, C4 или CAM). 
Фиксация 
атмосферного 
азота. 
Trinchant 
и Rigaud [30] предположили, что в условиях водного стресса у бобовых в холобионтной системе 
(не только для растений, но и для азотфиксирующих бактерий – симбионтов) ЩК может выступать в роли осморегулятора, а также как источник углерода для фиксации атмосферного азота.
Kost с соавт. [31] протестировали 58 штаммов 
41 вида Burkholderia на их способность использовать оксалат в качестве единственного источника углерода и наличие связи между способностью азотфиксаторов колонизировать растения 
и  их оксалотрофией. Все штаммы Burkholderia 
sp., принадлежащие к  “кластеру полезных для 
растений” (plant-beneficial-environmental (PBE) 
Burkholderia cluster) [32], были оксалотрофными, за исключением B. phenazinium. Ни один 
из фитопатогенных штаммов бактерий этого 
рода (B. glumae, B. plantarii, B. gladioli, B. cepacia) 
не культивировался на среде с  оксалатом, как 
единственным источником углерода. Чтобы 
оценить роль оксалотрофии в  колонизации 
растений, ген оксалатдекарбоксилазы (OXC) 
был искусственно инактивирован у  эндофитной бактерии B. phytofirmans PsJN, что привело 
к  значительному ухудшению ее способности 
колонизировать корни люпина и  кукурузы, по 
сравнению с  диким типом. При инокуляции 
в консорциуме с диким типом у мутантных клеток B. phytofirmans PsJNΔoxc восстанавливалась 
способность к  колонизации корней [31]. Соответственно, можно полагать, что бактериальные 
оксалатдекарбоксилазы вовлечены в  систему 
формирования мутуалистических взаимоотношений растений с бактериями.
Интересно, что и у азотфиксирующих эндофитных штаммов бактерий (B. cereus/thuringiensis, 
B. megaterium и  B. safensis/pumilus), выделенных 
из растений рода Oxalis, специфичных для одного из регионов Южной Африки, была выявлена 
оксалотрофия [33].
Участие ЩК и  гермин-подобных белков 
в  других фитофизиологических процессах. Растительная оксалатоксидаза активно включается 
в строительство клеточных стенок зерна пшеницы в стадии его молочной спелости, а также при 
прорастании семян, когда рост клеток примордий корней завершается протрузией корешков 
через покровные ткани [34], что свидетельствует 
об участии ЩК в этих процессах. Оксалатоксидаза локализуется в области колеоризы, способствуя продукции H2O2, которая в  свою очередь 
участвует в механическом укреплении колеоризной ткани при протрузии корешков.
Кристаллы оксалата кальция могут способствовать выходу пыльцы из пыльников и  ее 
прорастанию [35]. В  пыльниках перца чили 
(Capsicum annuum) множество кристаллов сосредоточено в  соединительной ткани и  в  гиподерме стомиума между прилегающими локулами. 
Предполагается, что ионы кальция систематически удаляются из цитоплазмы и клеточных стенок соединительной ткани и стомиума и включаются в  кристаллы оксалата при созревании 
пыльцы. Это приводит к деградации и ослаблению клеточных стенок между локулами, за которыми следует разрушение соединительной ткани и стомиума, а затем слияние соседних локул. 
В пыльнике петунии (Petunia hybrida) кристаллы 
оксалата кальция скапливаются под стомиумом 
и  прилипают к  пыльцевым зернам [35]. Они 
перемещаются к  рыльцу вместе с  пыльцевыми 
зернами, когда пыльник расслаивается и  пыльцевые зерна освобождаются. На рыльце петунии 
увеличение концентрации кальция происходит 
не из-за активности соответствующих процессов в самом рыльце, а из-за кристаллов оксалата, 
прилипших к  пыльцевым зернам. Такие кристаллы оксалата кальция вокруг пыльцы могут 
усиливать опыление, обеспечивая этим элементом прорастание пыльцы и рост трубочек.
Показано, что гермин-подобные белки ассоциированы с  такими специфическими стадиями развития, как соматический и зиготический 
эмбриогенез, индукция цветения, созревание 
плодов, развитие семян и созревание древесной 
ткани [34]. В большинстве случаев участие гермин-подобных белков в  указанных процессах 
ФИЗИОЛОГИЯ РАСТЕНИЙ          том 71          № 6          2024

ХАЙРУЛЛИН, МАКСИМОВ
связано с  формированием и/или укреплением 
клеточных структур и/или лигнификацией тканей. Согласно цитируемым авторам, экспрессия 
генов гермин-подобных белков горчицы (Sinapis 
alba), ипомеи нил (Pharbitis nil) и ячменя связаны также с  суточными ритмами этих растений 
[5]. У ячменя минимум экспрессии гена HvGLP1 
наблюдается в  конце светового дня, максимум 
– ночью. Можно полагать, что такой ритм объясняется ролью ЩК как депо CO2, о чем было 
сказано выше [5].
Участие оксалатов в  защите растений от повреждения 
млекопитающими 
и 
насекомыми. 
Предположение, что оксалаты могут защищать 
растения от поедания млекопитающими и  насекомыми было высказано еще в  1900-х годах, 
однако уже в то время подвергалось сомнениям, 
так как считалось, что кристаллы “не способны 
ранить животных или отпугнуть их” [36]. Неблагоприятное воздействие оксалатов, в  первую очередь кальция, на млекопитающих можно рассматривать с двух сторон: как токсичное, 
и  как раздражающее. Известно, что в  организме животных растворимые оксалаты способны 
вызывать нефропатию и даже остановку работы 
почек из-за повреждения эпителия почечных 
канальцев нерастворимыми оксалатами кальция 
и/или магния, вызывая гипокальциемию, гипомагниемию, образование мочевых камней [37]. 
Токсичность оксалатов для животных и отравление их солями ЩК считается возможными только при длительном и/или обильном поедании 
растений богатых оксалатами, и только в случае, 
если кормовая база животных ограничена такими растениями [38]. Также спорной является 
возможность раздражающего и  отпугивающего 
действия на насекомых игольчатых (рафидных) 
кристаллов оксалатов и друз.
По мнению Paiva [6], примеры пагубного воздействия оксалатов кальция на жизнедеятельность насекомых редки. Автор рассматривает 
защитную функцию оксалатов не с позиции биохимической инсектицидности или токсичности, 
а механического воздействия кристаллов на перитрофический матрикс кишечника, как абразива, способного повреждать мембраны клеток 
насекомых. Перитрофический матрикс кишечника у одних насекомых может образовываться 
большинством клеток кишки, а у других специализированными клетками кардиального отдела передней кишки. Он рассматривается и  как 
механический, и как физиологический барьеры 
с  избирательной проницаемостью, предохраняющие кишечный эпителий от повреждений частицами пищи, позволяющие избежать контакта 
пищевого комочка с эпителием средней кишки, 
а  также защищающие нежные эпителиальные 
микроворсинки от истирания частицами пищи 
[39]. Paiva [6] считает, что кристаллы оксалатов не вредны для слизистой оболочки кишечника насекомых, так как отсутствуют видимые 
повреждения у  личинок чешуекрылых и  других насекомых, питающихся тканями растений 
с  кристаллами оксалата кальция, а  насекомые 
успешно проходят свои жизненные циклы. Этот 
вывод подтверждается сообщением [40], согласно которому личинки гусениц Spodoptera exigua, 
питающихся растениями Medicago truncatula, 
содержащими кристаллы оксалата кальция, не 
имели повреждений кишечника.
На наш взгляд, эти данные позволяют прийти к двоякому выводу. С одной стороны, перитрофический матрикс защищает кишечник насекомых, так что кристаллы оксалатов не влияют 
на фитофагов. С другой стороны, наличие матрикса свидетельствует о необходимости защиты 
кишечника от абразивного действия твердых частиц, которыми могут быть, в том числе, рафиды 
или друзы. Второй вывод согласуется с  мнением Paiva [6] о способности кристаллов оксалата 
кальция играть определенную роль в  устойчивости растений к фитофагам, вопрос же заключается в  оценке степени эффективности этой 
защиты. Вместе с  тем этот же автор обращает 
внимание не на кристаллические оксалаты, а на 
саму ЩК и ее растворимые соли как на потенциальных факторов, формирующих устойчивость 
растений к насекомым. В подтверждение такого 
мнения можно привести сведения [41], что ЩК 
ингибировала рост Helicoverpa armigera, причем 
это было вызвано не антифидантным действием 
кислоты, а, по мнению авторов, как антибиотика.
На наш взгляд, наличие перитрофического 
матрикса, защищающего кишечник насекомых 
от абразивного действия твердых частиц, позволяет заключить, что рафиды или друзы оксалатов в растительных тканях все же могут неблагоприятно влиять на питание фитофагов.
Участие ЩК в ответных реакциях растений на 
абиотический стресс. В связи с формированием 
нерастворимых и, соответственно, биохимически неактивных комплексов с ионами различных 
металлов особый интерес представляют данные 
о роли ЩК в устойчивости растений к токсическому воздействию различных неорганических 
полютантов [42]. Используя трансформированные растения табака с геном изоформы гермина 
пшеницы и  анализируя активность оксалатоксидазы Nowakowska [43] выявила активацию оксалатоксидазы и, таким образом, возможность 
вовлечения ЩК в ответные реакции растительного организма при действии NaCl и  солей тяжелых металлов (Cd, Hg, Cu, Ni, Co). При этом 
воздействие салициловой кислоты, а  также гипертермия, холодовой шок, ультрафиолетовое 
облучение не вызывали активацию фермента. 
Автор предположила, что образующийся при 
ФИЗИОЛОГИЯ РАСТЕНИЙ         том 71          № 6          2024

 
УЧАСТИЕ ОКСАЛАТОВ В ФИЗИОЛОГИЧЕСКИХ ПРОЦЕССАХ 
653
ЩК приводит к потере вирулентности. По мере 
усиления тяжести заболевания в  зараженных 
тканях растений концентрация ЩК увеличивалась, а рН и активность полифенолоксидазы 
уменьшались [47].
Обработка плодов груши раствором ЩК 
в концентрации 12 мМ продлевала срок их хранения [20], что по мнению авторов было связано с хелатированием ионов меди и подавлением 
активности полифенолоксидазы. В то же время 
внедрение продуцирующих ЩК патогенов в ткани зрелых плодов одновременно с деактивацией 
полифенолоксидазы может вызывать активацию 
полигалактуроназы [47]. Вместе с  большим количеством накопленных в  плодах сахаров или 
крахмала – пищи для микроорганизмов, выделяющих различные гидролазы, заражение плодов грибами – продуцентами ЩК должно приводить к  быстрой их порче, что, как правило, 
и наблюдается в отношении такой продукции.
Cessna с соавт. [48], исследуя роль ЩК при 
вызванном грибом S. sclerotiorum патогенезе растений сои и  подсолнечника, выявили, что увеличение уровня кислоты подавляет продукцию 
H2O2 и  последующий за этим окислительный 
взрыв в клетках. При этом механизм подавления 
не был связан с  подкислением среды или связыванием кислотой ионов Ca2+, способных выступать в  роли вторичных сигнальных мессенджеров и  компонентов укрепления клеточных 
стенок, и включался до стадии, предшествующей 
каталитической редукции молекулы O2. Таким 
образом, определенные фитопатогенные грибы, 
выделяя ЩК, могут не только вызывать деструкцию клеточных стенок растений, активируя полигалактуроназу, подкисляя среду и  связывая 
ионы кальция, но и отключать их защитные сигнальные системы с участием АФК.
Патогенез растений бобов, вызванный грибом S. sclerotiorum, включает также дисфункцию 
устьичных клеток листа [49]. Оказалось, что ЩК 
в физиологической для гриба концентрации вызывает открытие устьиц в  темноте, тем самым 
облегчает патогену колонизацию тканей листьев. 
Механизмы дисфункций устьичных клеток 
включают поглощение ионов калия, участвующих в осмосенсорной регуляции и тургоре замыкающих клеток, а  также деградацию крахмала, 
приводящую к  образованию низкомолекулярных сахаров, обеспечивающих дополнительную 
осмотическое давление для тургора клеток. В дополнении к действию ЩК темнота/синий свет 
также вызывают потерю крахмала в хлоропластах 
клеток, а снижение кислотой уровня рН и удаление из клеточных стенок ионов кальция облегчают действие эндополигалактуроназы и  пектинметилэстеразы, что приводит к разрыхлению 
пектина и  деструкции клеточных стенок, дополнительно способствуя развитию патогенеза. 
 
окислении оксалатоксидазой пероксид водорода может служить сигналом для запуска реакций 
устойчивости растений к токсикантам.
Ионы Mg являются активным центром хлорофилла и  активаторами более 300 ферментов 
[44]. Образование кристаллов оксалата магния 
может играть роль в регуляции метаболических 
концентраций этого элемента в растениях, влияя 
таким образом на протекание определенных 
биохимических реакций [45]. Быстрое поступление ионов алюминия в  цитозоль и  его более 
сильное сродство к связыванию с АТФ при меньшем значении рН может изменять концентрацию свободных ионов Mg и влиять на Mg-зависимые процессы внутри клетки [44]. Связывание 
же ионов алюминия ЩК может предотвращать 
их токсическое действие на растения [44].
Несмотря на общепринятое мнение о  возможном формировании ЩК нерастворимых 
соединений с  токсичными ионами металлов, 
Jauregui-Zuniga с  соавт. [46] выявили, что при 
добавлении солей цинка и  свинца в  питательную среду уменьшалось количество кристаллов 
оксалата кальция в растениях фасоли (Phaseolis 
vulgaris), но при этом тяжелые металлы не были 
обнаружены внутри формирующихся кристаллов оксалата. Исследователи предположили, что 
кристаллы кальция не играют основной роли 
в детоксикации тяжелых металлов у Ph. vulgaris.
Роль ЩК во взаимоотношениях растений с фитопатогенами. Роль ЩК во взаимоотношениях 
растений с  фитопатогенами можно рассматривать с двух позиций: как первоисточника пероксида водорода, запускающего с  помощью оксалатоксидазы защитные реакции растительных 
клеток, либо как фактора вирулентности у определенных фитопатогенных грибов – продуцентов ЩК. В любом из этих случаев мы вынуждены рассматривать не только роль самой кислоты, 
но и ферментов, участвующих в превращении ее 
в  другие метаболиты, преимущественно, в  пероксид водорода. 
Известно, что некоторые фитопатогенные 
грибы, например, Sclerotinia sclerotiorum синтезируют значительные количества ЩК, уровень которых коррелировал со способностью патогенного грибка инфицировать ткани растений [47]. 
Такую функцию ЩК у  фитопатогенов авторы 
объясняют возможностью ее участия в  распаде 
пектина клеточных стенок растений активацией полигалактуроназы, снижением уровня рН 
растительных тканей и  устойчивости кальций
-пектиновых комплексов к  деструкции, ингибированием растительной полифенолоксидазы 
и  уменьшением количества окисленных защитных фенолов. С использованием двух изолятов 
гриба S. sclerotiorum, различающихся по уровню 
продукции ЩК, было показано, что ограничение способности изолята B24-ML к продукции 
ФИЗИОЛОГИЯ РАСТЕНИЙ          том 71          № 6          2024

ХАЙРУЛЛИН, МАКСИМОВ
Еще одним негативным фактором ЩК гриба, 
подавляющим устойчивость растений, является 
нивелирование действия фитогормона АБК, отвечающего за закрытие устьиц у растений [49]. 
ЩК может существенно влиять на исход 
взаимоотношений растение-патоген в  пользу последнего посредством связывания ионов 
магния, участвующих в  таких генеральных 
процессах, как фотосинтез и  других. Например, многочисленные ромбические кристаллы 
оксалата магния были обнаружены на нижней 
поверхности 3-недельных кофейных листьев, 
поврежденных грибом Mycena citricolor, вызывающим пятнистость [50]. Авторы предположили, 
что кристаллы оксалата магния, которые отсутствовали в здоровых растениях, образовывались 
в  инфицированной ткани листьев в  результате 
связывания магния ЩК, продуцируемой грибом.
Очевидно, что активация оксалатоксидазы 
растений или, например, эндофитных бактерий, 
что обсуждается далее, может повышать устойчивость хозяина к фитопатогенам-продуцентам 
ЩК. Dumas с соавт. [7] выявили активацию оксалатоксидазы в листьях ячменя при заражении 
грибом Erysiphe graminis f. sp. hordei и сделали вывод о возможной защитной роли этого фермента при патогенезе. Предполагалось [51], что пероксид водорода, образующийся при окислении 
ЩК оксалатоксидазой, может служить сигнальной молекулой для запуска защитных реакций, 
а также участвовать в лигнификации клеточных 
стенок или непосредственно подавлять развитие 
патогена. Возможность вовлечения ЩК с  участием оксалатоксидазы в механизмы укрепления 
клеточных стенок показали Thordal-Christensen 
с  соавт. [52], выявив непосредственную локализацию H2O2 в  зоне формирования папилл 
в  листьях, инфицированных E. graminis. Таким 
образом, ЩК, синтезируемая самим растением 
или определенным фитопатогеном, при окислении ее растительной оксалатоксидазой до 
H2O2 может быть первоисточником сигнальных 
молекул АФК, а также участвовать в защитных 
механизмах растений, например, в укреплении 
клеточных стенок на пути проникновения патогенов с участием ферментов, вовлеченных в лигнификацию.
Наиболее убедительным доказательством 
защитной роли оксалатоксидазы, кодируемой 
геном гермина пшеницы gf-2.8, является работа Donaldson с  соавт. [53], в  которой были 
получены трансгенные растения сои, экспрессирующие белок массой 130 кД, аналогичный 
гермину зародышей пшеницы и  проявляющий оксалатоксидазную активность. В  сравнении с  дикими растениями трансформанты проявляли большую устойчивость к  грибу 
S. sclerotiorum. 
Роль ЩК в  деструкции древесины грибами. 
Продуцентами ЩК являются также грибы, вызывающие бурую и белую гниль древесины, как, 
например, Fomitopsis palustris, Aspergillus niger 
и  A.  fumigatus [54]. По мнению исследователей, 
ЩК, вырабатываемая грибом, гидролизует гемицеллюлозу, нарушая ее каркас и  увеличивая 
пористость древесины, повышая доступность 
субстратов для гидролитических ферментов 
гриба и  облегчая проникновение его гиф [55]. 
В  то же время H2O2, образующаяся при разложении ЩК, с участием ионов железа способна 
запускать реакцию Фентона, продуцирующую 
различные формы АФК и  неблагоприятно действующую на гриб-деструктор. Вместе с  тем 
формирование оксалата железа может защищать 
гифы гриба от действия указанной реакции, также как и гиперпродукция ЩК грибом может ингибировать продукцию АФК, защищая гриб от 
их нежелательного воздействия. 
Другой путь деполимеризации лигнинового каркаса древесины связан с  активностью 
Mn-пероксидазы грибов, например, Ceriporiopsis 
subvermispora, вызывающих белую гниль [56]. 
C. subvermispora продуцирует глиоксилат и оксалат, которые окисляются Mn(II)-пероксидазой 
до H2O2. Показано, что экстраклеточная ЩК может служить источником H2O2, необходимой для 
активности Mn-пероксидазы. 
Роль ЩК в  глобальной экологии. Формирование кристаллов оксалата кальция и  магния 
приводит к  биоминерализации – образованию 
твердых неорганических веществ в живых организмах. В отличие от большинства растительных 
соединений углерода, которые при отмирании 
растений распадаются с  выделением углекислого газа обратно в  атмосферу, значительный 
объем углерода в  виде кристаллов оксалата 
кальция, например, как в  тканях дерева ироко 
(Milicia excelsa) или кактуса карнегии гигантской (Carnegiea gigantea) могут попадать в  окружающую среду в засушливых и полупустынных 
регионах Земли [35]. Превращаясь в  твердый 
карбонат кальция по оксалатно-карбонатному 
пути оксалат таким образом способен связывать 
атмосферный углекислый газ с  почвой в  виде 
неорганического 
углерода, 
поэтому 
знания 
о биоминерализации углерода в растениях могут 
помочь смягчению нежелательного парникового эффекта в условиях глобального потепления 
и изменения климата.
ЩК, продуцируемая грибами Hebeloma velutipes, Piloderma byssinum, Paxillus involutus, Rhizopogon roseolus, Suillus bovinus, S. variegatus, а также 
сапротрофами Hypholoma fasciculare, H. capnoides 
[57] способна играть роль в  биовыветривании 
горных пород и минералов. Образование оксалатов может привести к мобилизации металлов из 
таких твердых субстратов, благодаря ацидолизу 
ФИЗИОЛОГИЯ РАСТЕНИЙ         том 71          № 6          2024

 
УЧАСТИЕ ОКСАЛАТОВ В ФИЗИОЛОГИЧЕСКИХ ПРОЦЕССАХ 
655
ний, на которые способны оказать воздействие 
эндофиты – деструкторы ЩК.
Jooste с  соавт. [33] из внутренних тканей 
растений рода Oxalis выделили девять эндофитов, семь из которых обладали оксалотрофными свойствами, в том числе бациллы B. amyloliquefaciens, B. cereus, B. subtilis, B. vallis 
mortis, 
а  также Azospirillum brasilense, Methylobacterium 
oxalidis, 
Serratia 
fonticola. 
Сообщается 
[63] 
о способности бактерии Burkholderia phytofirmans 
PsJN к оксалатотрофии благодаря наличию гена 
OXC, кодирующего синтез оксалатдекарбоксилазы. Способность утилизировать оксалат 
корневых экссудатов растений, который может 
быть токсичным для бактерий, неспособных 
его усваивать, некоторые авторы [64] считают одним из признаков симбиотических видов 
Paraburkholderia.
Используя метод амплификации фрагментов генов FRC (formyl-CoA transferase) и  OXC 
(oxalyl-CoA decarboxylase), Ghate с  соавт. [65] 
выявили 
оксалотрофность 
бактерий, 
выделенных из эндосферы листьев растений таро 
(Colocasia esculenta)  – Acinetobacter calcoaceticus 
MW784829, Acinetobacter sp. MW784830, Enterobacter sp. MW784831, а  также из листьев ремусатии (Remusatia vivipara)  – Acinetobacter bay 
lyi 
MW784832, Pseudomonas sp. MW784833, Pectobacterium carotovorum MW784834, Enterobacter sp. 
MW784835. Перечисленные бактерии могли 
расти на среде с  оксалатом калия в  качестве 
единственного источника углерода. Carper с соавт. [66] исследовали популяцию эндофитных 
бактерий в  растениях сосны Pinus flexilis и  выявили в  надземной части проростков высокую 
частоту встречаемости представителей семейств 
Oxalobacteraceae (56%) и Burkholderiaceae (10%). 
Авторы считают, что такое превалирование оксалотрофных бактерий может быть связано с содержанием ЩК в проростках и использованием 
ее микроорганизмами в  качестве источника углерода, а также для привлечения полезных для 
растений представителей сложных бактериальных сообществ. 
Согласно DeLeon-Rodriguez с соавт. [67], оксалотрофные бактерии принадлежат, преимущественно, к  семействам Methylobacteriaceae 
и Oxalobacteraceae. По данным Ofek с соавт. [68], 
представители Massilia sp. (сем. Oxalobacteraceae) 
ассоциированы с растениями винограда, картофеля, огурца, могут встречаться внутри тканей 
растений и других видов. Кроме того, бактерии 
этого вида способны колонизировать гифы микоризных грибов. Kumar и Belur [69] из клубней 
таро (Colocasia esculenta) изолировали штамм бактерии Ochrobactrum intermedium CL6 с  высокой 
оксалатоксидазной активностью. Клетки росли 
на среде с оксалатом натрия, но для индукции 
активности фермента были необходимы ионы 
 
и образованию подвижного комплекса оксалата 
с их ионами. Простые и сложные оксалаты образуют большинство ионов металлов, а  также актиниды и лантаноиды [58].
Осаждение оксалата кальция оказывает существенное влияние на биогеохимические процессы в почвах, выступая в качестве резервуара 
кальция, а также меняя доступность фосфатов, 
когда ионы этого металла удаляются из фосфорсодержащих минералов [59]. Другим освобождающимся ЩК анионом может быть сульфат 
(гипса), что приводит к формированию оксалата 
кальция и доступности серы для растений [60].
В геосфере образование оксалата кальция 
может способствовать цементированию ранее 
существовавших известняков благодаря заполнению пор перекристаллизованным кальцитом. 
При этом в регуляции грибами потока оксалата 
кальция в природе ключевую роль играют также 
и  оксалотрофные бактерии [61]. Биоминерализация углерода и создание в почве, окружающей 
корни растений, т. н. “оксалатного бассейна” 
возможны при совместном функционировании грибов  – продуцентов ЩК и  оксалотрофных бактерий, обладающих оксалатоксидазной 
и  оксалатдекарбоксилазной активностями [62]. 
В связи с этим исследование взаимоотношений 
грибов-продуцентов ЩК и оксалотрофных бактерий для познания механизмов биогеохимических циклов представляет фундаментальный 
и практический интерес.
Оксалотрофные бактерии внутри растений. 
Выше отмечалось о  распространенности оксалатов в тканях растений не менее 1305 видов [2] 
и содержании этих веществ в растительных тканях до 80% от сухой массы [1]. Таким образом, 
“оксалатный бассейн” [62] может формироваться не только в ризосфере, но и внутри растений. 
Следует признать, что внутренний “бассейн” 
ЩК даже небольшого количества, являясь источником сигнальных молекул АФК, благодаря 
активности оксалатоксидаз самого растения или 
эндофитов, населяющих его внутренние ткани, 
может сыграть принципиальную роль в  определении в  растительном организме глобальных 
физиологических процессов, формирующих его 
адаптивный потенциал.
Ферментные системы растений, преобразующие ЩК в H2O2, довольно детально определены, учитывая результаты исследований белков 
класса герминов (оксалатоксидаз). Кроме растительных герминов, деструкция ЩК внутри 
растительных тканей может осуществляться 
оксалатоксидазами и  оксалатдекарбоксилазами 
некоторых эндофитных бактерий. Принимая 
во внимание множественную физиологическую 
активность ЩК по отношению к  растениям, 
можно прийти к  выводу о  наличии множества 
мишеней – физиологических процессов у растеФИЗИОЛОГИЯ РАСТЕНИЙ          том 71          № 6          2024