Паразитология, 2024, № 1

Российская академия наук
 
ПАРАЗИТОЛОГИЯ
 
Том 58 № 1 2024 Январь-Февраль
Журнал основан в 1967 году
Выходит 6 раз в год
ISSN: 0031-1847
Журнал издается под руководством
Отделения биологических наук РАН
Главный редактор
О.Н. Пугачев
Редакционная коллегия:
К.В. ГАЛАКТИОНОВ, С.Г. МЕДВЕДЕВ (заместители главного редактора),
Г.И. АТРАШКЕВИЧ, В.В. ГЛУПОВ, Е.П. ИЕШКО,
С.С. КОЗЛОВ, Э.И. КОРЕНБЕРГ,  М.В. КРЫЛОВ , С.А. ЛЕОНОВИЧ,
С.В. МИРОНОВ, А.Н. ПЕЛЬГУНОВ, А.Ю. РЫСС,
С.Э. СПИРИДОНОВ, А.А. СТЕКОЛЬНИКОВ, А.О. ФРОЛОВ,
D.I. GIBSON, Е.Р. HOBERG, В. KRASNOV,
К.Е. НИКОЛАЕВ (ответственный секретарь), А.Г. ГОНЧАР (секретарь)
Заведующая редакцией Л.Л. Случевская
Адрес редакции: 199034, Россия, г. Санкт-Петербург, Университетская набережная, 1
Телефон: (812) 328-12-12; E-mail: Parazitologiya@zin.ru
Москва
ФГБУ «Издательство «Наука»
© Российская академия наук, 2024
© Редколлегия журнала «Паразитология»
(составитель), 2024

СОДЕРЖАНИЕ
Том 58, № 1, 2024
Изменчивость и фенотипическое разнообразие трематод Diplostomum 
petromyzifluviatilis Diesing, 1850, паразитов миног (Lampetrinae, Petromyzontidae)
3
Аникиева Л. В., Лебедева Д. И.
Гельминтофауна прибрежных рыб  
юго-восточного Сахалина (устье реки Долинка) 
19
Фролов Е. В., Новокрещенных С. В., Заварзина Н. К., Корнеев Е. С.
О находке многочисленной популяции свободноживущих стадий эргазилид 
(Copepoda, Cyclopoida) в реке Лютога Южного Сахалина
35
Чабан О. А., Алексеев В. Р.
Разнообразие транскриптов толл-подобных рецепторов в гемоцитах  
моллюсков Planorbarius corneus (Gastropoda, Pulmonata), 
не заражённых и заражённых трематодами Bilharziella polonica
45
Бобровская А. В., Орлов Ю. А., Прохорова Е. Е.
Филогенетическое положение Polymorphus phippsi Kostylew, 1922 
и Polymorphus magnus Skrjabin, 1913 (Palaeacanthocephala, Polymorphidae) 
по данным молекулярной филогении
56
Дюмина А. В., Галактионов К. В., Атрашкевич Г. И.
Феномен присасывания и питания голодных клещей (Ixodoidea)  
на сытых и питающихся особях своего или чужого видов:  
биологические и эпидемиологические аспекты
64
Успенский И. В.
О массовом заражении наездником-эвлофидом Aprostocetus xanthopus 
(Hymenoptera, Chalcidoidea) куколок соснового коконопряда в Воронежской области
76
Гниненко Ю. И., Гниненко А. Ю., Кошелева О. В
Потери науки. Мстислав Владимирович Крылов (09.10.1930–13.12.2023)
82
Редколлегия журнала «Паразитология»
Авторский указатель статей за 2023 г. (Том 57)
84

CONTENTS
Vol. 58, No. 1, 2024
Variability and phenotypic diversity of the Diplostomum petromyzifluviatilis Diesing, 
1850 trematodes, parasites of lampreys (Lampetrinae, Petromyzontidae)
3
Anikieva L. V., Lebedeva D. I.
Helminths of the coastal fish of the Southeastern Sakhalin (the mouth of the Dolinka 
river)
19
Frolov E. V., Novokreschennykh S. V., Zavarzina N. K., Korneev E. S.
On finding of an abundant population of free-living stages of ergasilids (Copepoda, 
Cyclopoida) in the Lyutoga river of Southern Sakhalin
35
Chaban O. A., Alekseev V. R.
Diversity of transcripts of toll-like receptors in hemocytes  
of Planorbarius corneus molluscs (Gastropoda, Pulmonata) uninfected 
and infected with Bilharziella polonica trematodes
45
Bobrovskaya  А. V., Orlov I. А., Prokhorova E. E.
Phylogenetic position of Polymorphus phippsi Kostylev, 1922 
and Polymorphus magnus Skrjabin, 1913 (Palaeacanthocephala, Polymorphidae) 
ascertained on the basis of molecular data
56
Diumina A. V., Galaktionov K. V., Atrashkevich G. I.
The phenomenon of attachment and feeding of unfed ticks (Ixodoidea) on fed and 
feeding specimens of the same or different species: biological and epidemiological issues
64
Uspensky I. V.
On the mass infection of the pine moth pupae by the eulophid parasitoid wasp 
Aprostocetus xanthopus (Hymenoptera, Chalcidoidea) in Voronezh oblast
76
Gninenko Yu. I., Gninenko A. Yu., Kosheleva O. V.
In Memoriam. Mstislav Vladimirovich Krylov (09.10.1930–13.12.2023)
82
Editorial Board of “Parazitologia”
Author Index Volume 57 (2023)
84

ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 2024, том 58, № 1, с. 3–18.
УДК 576.895.122:597.211
ИЗМЕНЧИВОСТЬ И ФЕНОТИПИЧЕСКОЕ РАЗНООБРАЗИЕ  
ТРЕМАТОД DIPLOSTOMUM PETROMYZIFLUVIATILIS DIESING, 1850, 
ПАРАЗИТОВ МИНОГ (LAMPETRINAE, PETROMYZONTIDAE)
© 2024 г. Л. В. Аникиеваa, Д. И. Лебедеваa,*
aИнститут биологии КарНЦ РАН, 
ул. Пушкинская, 11, Петрозаводск, 185910 Россия  
*e-mail: daryal78@gmail.com
Поступила в редакцию 20.07.2023 г.  
После доработки 18.09.2023 г.  
Принята к публикации 21.09.2023 г.
Изучены изменчивость и фенотипическое разнообразие метацеркарий Diplostomum 
petromyzifluviatilis из двух видов миног – речной (невской) Lampetra fluviatilis (бассейн Балтийского моря) и тихоокеанской (ледовитоморской) Lethenteron camtschaticum (бассейн Северного Ледовитого океана). Установлено, что гостальные формы метацеркарий сходны по 
числу вариаций формы тела, ротовой и брюшной присосок, фарингса, а также по частотам их 
встречаемости. Обнаружены различия в популяционном разнообразии по вариациям формы 
органа Брандеса. Показано, что гостальные формы сходны размахом изменчивости пластических признаков, но различаются распределением частотных классов вариационной кривой. 
 
Высказана гипотеза о том, что изменение распределения и характера варьирования размеров 
метацеркарий из ледовитоморской миноги является одним из популяционных механизмов адаптации вида к обитанию на северной границе ареала.
Ключевые слова: Diplostomum, метацеркарии, морфологическое разнообразие, Lampetra 
fluviatilis, Lethenteron camtschaticum
DOI: 10.31857/S0031184724010010, EDN: srxhck
Изучение изменчивости и фенотипического разнообразия паразитов – важный 
аспект эволюционной и экологической паразитологии. Разнообразие особей является свойством популяции, а изменение характера и степени разнообразия – стороной 
ее динамики. Изучение взаимосвязи изменчивости паразитов с условиями их жизни 
направлено на определение роли изменчивости в освоении паразитами различной 
среды обитания и адаптации к изменяющимся условиям среды.
3

Трематоды рода Diplostomum – сложная в систематическом отношении группа паразитических организмов. Род представлен значительным числом видов со сложным 
жизненным циклом, реализуемым с участием пресноводных моллюсков семейства 
Lymnaeidae в качестве первых промежуточных хозяев, различных рыб как вторых промежуточных хозяев, а также рыбоядных птиц (и предположительно, млекопитающих) 
как окончательных хозяев (Шигин, 1986, 1993).
Метацеркарии диплостомид имеют обширный ареал и широкий круг не только 
пресноводных рыб-хозяев из семейств Cyprinidae, Percidae, Salmonidae, Coregonidae, 
Catostomidae и Gasterosteidae, но даже морских видов рыб в солоноватых водах, например, у представителей семейств Gadidae и Pleuronectidae (Karvonen, Marcogliese, 
2020). Они паразитируют в глазах, реже в головном мозге рыб и круглоротых, вызывая опасное заболевание – диплостомоз, и могут причинить значительный ущерб 
рыбному хозяйству (Шигин, 1986).
Видовая идентификация метацеркарий трематод рода Diplostomum проблематична 
из-за их высокой индивидуальной изменчивости, а также морфологического сходства 
разных видов (Шигин, 1986, 1993).
Представляет интерес изучение Diplostomum petromyzifluviatilis Diesing, 1850 на 
стадии сформированной метацеркарии как паразита головного и спинного мозга рыб – 
 
наиболее важного органа, который координирует все системы организма. Хозяева метацеркарий миноги – древние в эволюционном отношении рыбы, которые, в отличие 
от костных рыб, имеют пресноводное происхождение и необычный цикл развития. 
Метацеркарии D. petromyzifluviatilis обнаружены в европейской части Палеарктики, включая бассейны рек, впадающих в Северное, Балтийское, Черное и Азовское 
моря (Шигин, 1986; Sweeting, 1976). Они зарегистрированы у украинской зубатой 
Eudontomyzon mariae (Berg, 1931) (Зехнов, 1958) и речной  Lampetra fluviatilis миног 
(Linnaeus, 1758) (Шульман, 1957; Гецевичуте, 1974; Евсеева, 2007; Kirjušina, Vismanis, 
2007; Sobecka et al., 2010). Также метацеркарии паразитируют в мозге европейской 
ручьевой Lampetra planeri (Bloch, 1784) (Зехнов, 1958; Гинтовт, 1969) и тихоокеанской 
(камчатской) Lethenteron camtschaticum (Tilesius, 1811) миног (Митенев, Шульман, 
1999; Lebedeva et al., 2022). Морфометрические показатели метацеркарий из разных 
видов хозяев варьируют, при этом их генетические различия на внутривидовом уровне по молекулярному маркеру сох1 составляют не более 1% (Lebedeva et al., 2022).
В настоящей работе продолжено изучение внутривидовой изменчивости 
 
D. petromyzifluviatilis. Основная цель исследования – фенотипическое разнообразие 
метацеркарий D. petromyzifluviatilis из двух видов хозяев – речной Lampetra fluviatilis 
и тихоокеанской (ледовитоморской) Lethenteron camtschaticum миног.
4

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
Материалом для настоящего исследования послужили 2 выборки метацеркарий 
 
D. petromyzifluviatilis из мозга рыб. Первая выборка (Балтийская) собрана из речной миноги 
 
Lampetra fluviatilis р. Черная (Ленинградская область). Зараженность речной миноги составляла 
44%, число метацеркарий в одной рыбе варьировало от 1 до 66 экз., средняя численность – 
 
8.7 экз. Метацеркарии были собраны из четырех экземпляров рыб: из одной рыбы одна метацеркария, из другой – две метацеркарии, из третьей – три и из четвертой – 14 метацеркарий. 
Вторая выборка (Беломорская) собрана из тихоокеанской (ледовитоморской) миноги Lethenteron 
camtschaticum р. Умба (Белое море, Кольский полуостров). У единственного зараженного экземпляра L. camtschaticum было найдено 193 метацеркарии. Микроскопирование и измерение 
червей выполнены с использованием Olympus CX41 (Olympus Corp., Япония): средние значения признаков метацеркарий из речной и ледовитоморской миног и пределы их изменчивости 
опубликованы в предыдущей работе (Lebedeva et al., 2022).
Выборки настоящего исследования включали по 20 экз. метацеркарий, которые находились 
на стадии сформированной ювенильной формы мариты. Изучали изменчивость и характер частотного распределения пластических признаков: длины и ширины тела, ротовой и брюшной 
присосок, фарингса, органа Брандеса и индивидуальных индексов размеров метацеркарий. 
Оценивали характер и масштаб изменчивости признаков.
Дискретные признаки (индекс формы) 1 метацеркарий определяли по показателям индивидуальных индексов размеров (отношения длины (А) к ширине (В)) тела и органов согласно 
Шигину (1986). По частоте встречаемости вариации относили к пяти категориям: редкая (до 
10%), малочисленная (11–30%), обычная (31–50%), субдоминирующая (51–70%) и доминирующая (свыше 71%) (Аникиева, 2000). Для статистической обработки результатов использовали 
критерии Стьюдента, Фишера, χ2, Колмогорова−Смирнова, Спирмена, реализованные в пакете 
Statistica 8. Показатели внутрипопуляционного разнообразия метацеркарий определяли по методу Л.А. Животовского (1982).
РЕЗУЛЬТАТЫ
Частотное распределение пластических признаков метацеркарий из двух выборок не отличалось от нормального как по критерию χ2, так и по критерию Колмогорова−Смирнова. В балтийской выборке коэффициенты корреляции показали 
наличие умеренной связи (r = 0.5) между признаками длины тела с его шириной, 
длиной и шириной органа Брандеса, а также ширины тела с шириной фарингса и 
длины ротовой присоски с длиной фарингса метацеркарий. В беломорской выборке умеренная корреляция отмечена между шириной тела и длиной ротовой присоски, длиной и шириной брюшной присоски, шириной ротовой присоски и шириной 
органа Брандеса. При анализе изменчивости признаков было обнаружено, что их 
1 Далее по тексту обозначается как ИФ.
5

параметры в выборках в значительной мере перекрывались (рис. 1). Размеры тела 
и органов метацеркарий из беломорской выборки на 80–90% входили в диапазон 
показателей метацеркарий из балтийской выборки. Наименьшие показатели совпадения отмечены для ширины брюшной присоски, ширины органа Брандеса (45%) 
и ширины ротовой присоски (75%). Значения признаков распределялись в вариационных рядах неравномерно и могли иметь две-три моды. По длине тела в обеих 
выборках выделялись три группы метацеркарий – «мелкие», «средние» и крупные», 
которые различались численностью и размерами. В балтийской выборке мелкие – 
 
с длиной 288 мкм – были малочисленны (5%), средние с длиной 363 мкм составляли 20% численности, крупные с длиной 414–463 мкм доминировали (75%). В беломорской выборке доминировали мелкие метацеркарии с длиной тела до 313 мкм 
 
с двумя центральными классами (288 и 313 мкм) – 75% численности, средние были 
немногочисленны – 25%, а крупные отсутствовали. Балтийская выборка также была 
представлена двумя группами метацеркарий, каждая из которых включала наиболее 
высокие и наиболее низкие значения по трем признакам: длине ротовой присоски, 
длине фарингса и длине брюшной присоски. По ширине органов метацеркарии из 
балтийской выборки формировали одну группу. Частоты встречаемости числовых 
значений этих признаков относительно равномерно распределялись в три – четыре 
частотных класса. В беломорской выборке распределение частот размеров органов 
метацеркарий концентрировалось преимущественно вокруг одного частотного класса 
(рис. 1). Статистические показатели изменчивости признаков метацеркарий из двух 
выборок приведены в табл. 1.
Анализ статистических показателей изменчивости признаков метацеркарий показал, что выборки были сходны по показателю разнообразия (дисперсии) всех признаков за исключением фарингса и длины брюшной присоски, варьирование которых 
в беломорской выборке было достоверно ниже. Выборки также были сходны по коэффициентам изменчивости. Показатели асимметрии были невысокие и в ряде случаев 
 
в выборках имели разную направленность. В балтийской выборке наблюдалась слабая 
отрицательная асимметрия длины и ширины тела, длины фарингса, ширины брюшной 
присоски, ширины органа Брандеса. Показатели эксцесса в балтийской выборке отражают более частую встречаемость крайних значений признаков, чем в беломорской.
Распределение выборок в пространстве двух признаков – длины и ширины тела, 
длины и ширины органов выявило незначительное перекрывание размеров метацеркарий. Минимальные размеры метацеркарий из балтийской выборки перекрывались 
с максимальными размерами из беломорской выборки в 5% случаев по брюшной 
присоске, по фарингсу и органу Брандеса – в 15%, по телу – в 20% и ротовой присоске – в 30% случаев. Расчет отношения длины тела к его ширине и длины органов 
 
6

Рисунок 1. Частотное распределение признаков у метацеркарий Diplostomum 
petromyzifluviatilis из Lampetra fluviatilis и Lethenteron camtschaticum:  A – длина тела, 
B – ширина тела, С – длина ротовой присоски, D – ширина ротовой присоски, E – длина 
фарингса, F – ширина фарингса, G – длина брюшной присоски, H – ширина брюшной 
присоски, I – длина органа Брандеса, J – ширина органа Брандеса. По осям ординат – 
встречаемость, %; по осям абсцисс – среднее значение признака, μм.
Figure 1. Frequency distribution of traits in metacercariae of Diplostomum petromyzifluviatilis 
from Lampetra fluviatilis and Lethenteron camtschaticum. On the ordinate axes – occurrence, %; 
on the abscissa axes – mean value of character (μм). A – body length; B. – body width; C – oral 
sucker length; D. – oral sucker width; E – pharynx length; F – pharynx width; G – ventral sucker 
length; H – ventral sucker width; I – Holdfast organ length; J – Holdfast organ width.
7

Таблица 1. Статистические показатели изменчивости признаков метацеркарий Diplostomum 
petromyzifluviatilis из Балтийской и Беломорской выборок 
Table 1. Statistical indices of characters variability of Diplostomum petromyzifluviatilis 
metacercariae from two sample plac
Балтийская выборка  
(n = 20)
Беломорская выборка  
(n = 20)
Признак
Дисперсия
Асимметрия
Эксцесс
СV
Дисперсия
Асимметрия
Эксцесс
СV
Тело
Длина
1375
-1.07
2.14
9.2
1045
0.65
0.78
10.5
Ширина
682
-0.9
-0.8
9.5
383.8
-0.31
-0.11
8.9
Ротовая присоска
Длина
32.6
0.69
-0.45
10.0
22
-0.09
1.16
9.3
Ширина
29.6
0.89
1.45
10.1
24.8
1.27
3.83
13.2
Фарингс
Длина
37.1
-0.99
1.6
13.6
18.2*
-0.48
-0.54
13.1
Ширина
13.9
0.28
-0.37
15.1
6.6*
1.28
2.6
13.8
Брюшная присоска
Длина
38.3
0.39
1.40
10.8
15.96*
-1.38
3.07
9.3
Ширина
24.9
-0.53
1.18
8
17.05
-0.36
0.59
9.0
Орган Брандеса
Длина
123
0.21
-0.06
10.9
95.3
0.97
1.55
10.7
Ширина
108
-0.24
-0.52
8.9
87.4
0.2
-0.84
10.4
 * Различия достоверны.
Таблица 2. Изменчивость индивидуальных индексов (ИФ, мин–макс) метацеркарий 
Diplostomum petromyzifluviatilis
Table 2. Variability of individual indices (min–max) of Diplostomum petromyzifluviatilis 
metacercariae 
Балтийская  
выборка
Беломорская  
выборка
Признак
Общая выборка 
(балтийская + 
беломорская)
Тело
1.07–1.95
1.24–1.95
1.07–1.75
Ротовая присоска
0.83–1.76
0.93–1.37
0.83–1.76
Фарингс
0.96–2.47
1.17–2.47
0.96–2.43
Брюшная присоска
0.81–1.17
0.81–1.17
0.83–1.05
Орган Брандеса
0.76–1.24
0.76–1.06
0.87–1.24
8