Микробиология, 2024, № 3

Российская академия наук 
МИКРОБИОЛОГИЯ 
Том 93   № 3	 2024   Май–Июнь
Основан 1932 г.
Выходит 6 раз в год 
ISSN: 0026-3656
Журнал издается под руководством 
Отделения биологических наук РАН
Главный редактор 
Н.В. Пименов
Редакционная коллегия:
С.Н. Дедыш (заместитель главного редактора),
А.И. Слободкин (заместитель главного редактора),
Е.А. Бонч-Осмоловская, В.Ф. Гальченко, М.Ю. Грабович,
П.Н. Голышин, В.М. Горленко, В.Г. Дебабов, М.В. Донова,
Р.Н. Ивановский, И.Б. Ившина, О.В. Карначук,
М.Г. Калюжная, А.В. Пиневич, В.К. Плакунов,
Н.В. Равин, Д.Ю. Сорокин, М.М. Якимов
Зав. редакцией И.К. Кравченко
Адрес редакции: 117312, Москва, ГСП-7,
Проспект 60-летия Октября, д. 7, корп. 2, тел. 8-499-135-75-73
redakcia_microbiologiya@mail.ru   
©	
Российская академия наук, 2024
© 
Редколлегия журнала “Микробиология”
(составитель), 2024

СОДЕРЖАНИЕ
Том 93, номер 3, 2024
ОБЗОРЫ
Гомологи тубулина бактерий и архей
Н. А. Румянцева, Д. М. Голофеева, А. А. Хасанова, А. Д. Ведяйкин
249
ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
Современное представление о биоразнообразии аноксигенных фототрофных бактерий 
в реликтовом озере Могильное (остров Кильдин, Мурманская область) 
В. М. Горленко, О. Н. Лунина, Д. С. Груздев, Е. Д. Краснова, Д. А. Воронов, 
В. В. Беленкова, В. В. Козяева, А. С. Саввичев
267
Грибы арктических морей
Г. А. Кочкина, И. П. Пинчук, Н. Е. Иванушкина, А. Н. Автух, Н. В. Пименов
278
Таксономический состав культивируемых Fe- и Mn-окисляющих бактерий 
и численность микроорганизмов в Fe-Mn ортштейнах разного размера 
Я. О. Тимофеева, Е. С. Мартыненко, М. Л. Сидоренко, А. В. Ким, В. М. Казарин
290
Родопин, встроенный в комплекс LH2 из Allochromatium vinosum, 
способен к генерации синглетного кислорода
З. К. Махнева, М. А. Большаков, А. А. Ашихмин, А. А. Москаленко
303
Биодеградация н-алканов в нефтезагрязненных донных отложениях 
при биоэлектрохимической стимуляции
А. А. Самков, Н. Н. Волченко, Т. Н. Мусорина, М. Н. Круглова, 
С. М. Самкова, А. А. Худокормов
312
КРАТКИЕ СООБЩЕНИЯ
Источник термофильных бактерий в холодных осадках озера Байкал – 
гидротермы на побережье озера или глубинные флюиды?
О. Н. Павлова, С. М. Черницына, С. В. Букин, А. В. Ломакина, 
О. В. Шубенкова, Д. К. Смирнова, Т. И. Земская
323
Углеводородокисляющие бактерии донных экотопов Баренцева и Печорского морей
В. О. Пыркин, Л. А. Гавирова, А. Р. Строева, А. Ю. Меркель, 
О. Н. Видищева, А. Г. Калмыков , Е. А. Бонч-Осмоловская
330
Изучение трехмерной структуры вириона Stx-конвертирующего бактериофага 
ϕ24b методами криоэлектронной микроскопии
А. С. Кузнецов, А. В. Моисеенко, E. E. Куликов, А. В. Летаров
336

Сравнительный анализ геномов и оценка функциональных свойств штаммов 
Streptococcus thermophilus 
К. В. Моисеенко, О. А. Глазунова, О. С. Савинова, Т. В. Федорова
340
Введение “натриевой подписи” в субъединицы a и с протонной F-АТФазы 
Bacillus sp. PS3 не приводит к появлению натриевой специфичности
С. М. Бруман, А. В. Литвин, А. С. Лапашина, Б. А. Фенюк
346
Мицелиальные грибы в грунтах морей Восточно-Сибирского и Лаптевых
М. Л. Георгиева, Е. Н. Биланенко, А. А. Георгиев, Е. Н. Бубнова
351
Влияние замен аминокислотных остатков Ser-911 и Thr-912 В H+-АТФазе плазматической 
мембраны дрожжей Saccharomyces cerevisiae на ее активность и распределение полифосфатов 
А. А. Томашевский, В. В. Петров
356
Влияние бесклеточной культуральной жидкости Staphylococcus aureus на структуру 
и биохимический состав биопленок Klebsiella pneumoniae и Pseudomonas aeruginosa
А. В. Миронова, М. С. Федорова, Н. Д. Закарова, 
А. Р. Салихова, Е. Ю. Тризна, А. Р. Каюмов
362
Генетическая идентификация микросимбионтов бобового Hedysarum arcticum B. Fedtsch, 
произрастающего на острове Самойловский в дельте реки Лены (Арктическая зона Якутии)
Д. C. Карлов, П. В. Гуро, И. Г. Кузнецова, А. Л. Сазанова, И. А. Алехина, 
Н. Ю. Тихомирова, Н. Н. Лащинский, А. А. Белимов, В. И. Сафронова
368
Антимикробная активность терпенов и кислородсодержащих терпеноидов 
в отношении Staphylococcus aureus
А. И. Колесникова, А. Р. Каюмов, И. Р. Гильфанов, 
Л. Л. Фролова, Л. Е. Никитина, Е. Ю. Тризна
374
ХРОНИКА
Памяти Михайлова Валерия Викторовича (20.01.1952‒05.04.2024)
379

МИКРОБИОЛОГИЯ,  2024, том 93, № 3,  с.  249–266
ОБЗОРЫ
УДК 579.238+576.3
ГОМОЛОГИ ТУБУЛИНА БАКТЕРИЙ И АРХЕЙ
© 2024 г.    Н. А. Румянцеваa, Д. М. Голофееваa, А. А. Хасановаa, А. Д. Ведяйкинa, *
aСанкт-Петербургский политехнический университет Петра Великого,
Санкт-Петербург, 195251, Россия
*e-mail: vedyajkin_ad@spbstu.ru
Поступила в редакцию 25.10.2023 г.
После исправления 28.11.2023 г.
Принята к опубликованию 05.12.2023 г.
Долгое время считали, что белки цитоскелета отсутствуют у прокариот и имеются только у эукариот, 
однако за последние 30 лет у бактерий и архей обнаружены гомологи основных белков цитоскелета, 
в том числе тубулина. Свойства гомологов тубулина, в том числе цитоскелет-подобные структуры, 
формируемые ими в клетках прокариот, варьируют и значительно отличаются от соответствующих 
свойств тубулинов эукариот, поэтому представляется интересным сравнить между собой прокариотические гомологи тубулина, что и стало целью данной обзорной работы. Рассматриваются такие гомологи тубулина, имеющиеся у бактерий и архей, как FtsZ, TubZ, PhuZ, BtubA/BtubB, CetZ и другие. 
Кроме того, в работе обсуждается, что разнообразные гомологи тубулина прокариот могут являться 
мишенью для фармацевтических препаратов, подобно белку FtsZ, который уже является мишенью 
для перспективных антибиотиков.
Ключевые слова: FtsZ, тубулин, CetZ, TubZ, PhuZ, BtubA, BtubB, цитоскелет
DOI: 10.31857/S0026365624030015
ВВЕДЕНИЕ
Тубулины — хорошо известные белки цитоскелета эукариот. Они имеют размер около 50 кДа 
и полимеризуются с образованием микротрубочек. 
Микротрубочки вовлечены в ключевые клеточные 
процессы, такие как цитокинез, внутриклеточный 
транспорт и подвижность клетки, и являются мишенью для многих противораковых препаратов 
(Binarová, Tuszynski, 2019; Cheng et al., 2020). Среди 
тубулинов выделяют шесть основных типов, которые могут одновременно присутствовать в одном организме, главным образом это α-, β-, γ-, δ-, 
ε- и ζ-тубулины (Findeisen et al., 2014). Среди основных типов выделяют разновидности, например, 
тубулины β1, β2 и β3 (Janke, Magiera, 2020). Различные типы тубулина выполняют различные функции, например, α- и β-тубулины образуют гетеродимер и являются основой микротрубочек, γ-тубулин выполняет роль затравки при формировании 
микротрубочек, а δ-, ε- и ζ-тубулины участвуют 
в образовании центриолей (Findeisen et al., 2014).
Как уже было отмечено, ключевой структурой для тубулинов является микротрубочка, которая в  основном состоит из α- и  β-тубулинов 
(Weisenberg, 1972). Тубулины α- и β- взаимодействуют между собой, соединяясь по принципу “голова к хвосту” и образуя гетеродимер. В процессе 
формирования микротрубочек димеры α- и β-тубулина связываются с  гуанозинтрифосфатом 
(ГТФ) и способны соединяться с другими димерами (полимеризоваться) с образованием линейных филаментов, при этом на одном конце (“+” 
конец) находится β-тубулин, а на другом (“‒” конец) — α-тубулин. Димеры тубулина преимущественно присоединяются к “+” концу филамента, 
хотя присоединение к “‒” концу также происходит (Walker et al., 1988). Линейные филаменты тубулина, благодаря боковым (латеральным) связям, 
объединяются с образованием полой структуры — 
микротрубочки. Наиболее часто встречаются микротрубочки, состоящие из 13 филаментов, хотя 
возможны и другие варианты (Chrétien et al., 1992; 
Chaaban, Brouhard, 2017). Молекула ГТФ, связанная с субъединицей β-тубулина, в конечном итоге 
гидролизуется до гуанозиндифосфата (ГДФ). При 
этом молекула ГТФ, связанная с субъединицей 
α-тубулина, не гидролизуется. Связывание β-тубулина в составе димера тубулина с ГТФ или ГДФ 
определяет стабильность димера в микротрубочках. Димеры, связанные с ГТФ, имеют тенденцию 
собираться в микротрубочки, тогда как димеры, 
связанные с ГДФ, имеют тенденцию распадаться; 
таким образом, цикл гидролиза ГТФ во многом 
определяет свойства микротрубочек и, в частности, 
крайне важен для динамической нестабильности 
249

Румянцева и др.
из неких кластеров, точная структура которых до 
сих пор неизвестна) каркасом для целого комплекса белков деления — так называемой дивисомы 
(Du, Lutkenhaus, 2019). В  настоящее время считают, что основная роль FtsZ — направлять процесс перестройки клеточной стенки, согласуя его 
в пространстве и во времени с другими процессами, в том числе с сегрегацией ДНК. FtsZ имеется 
у большинства бактерий и архей, а также в некоторых органеллах эукариот — в хлоропластах растений и в митохондриях некоторых видов простейших (Santana-Molina et al., 2022).
Еще один бактериальный родственник тубулимикротрубочек (Walker et al., 1988). Присоединение и отсоединение димеров тубулина всегда происходит только начиная с конца микротрубочки, 
поэтому состояние β-тубулинов на конце микротрубочки, а именно то, связаны ли они с ГТФ или 
ГДФ, определяет, будет ли происходить разборка 
микротрубочки, даже если остальные β-тубулины 
уже гидролизовали ГТФ. Это и обусловливает динамическую нестабильность. Кроме того, баланс 
между ростом и разборкой микротрубочки определяется текущей концентрацией димеров тубулина: 
если она превышает критическую концентрацию, 
происходит рост микротрубочки, если она меньше — происходит ее разборка.
Важнейшей функцией микротрубочек является 
транспортная, она выражается в перемещении отдельных частей клетки, таких как органеллы. Для 
выполнения этой функции либо используется собственная способность микротрубочек развивать 
силу за счет удлинения или укорочения, либо привлекаются моторные белки, такие как кинезины 
и динеины (Gudimchuk, Alexandrova, 2023).
Долгое время тубулины, как и цитоскелет в ценов и FtsZ, называемый TubZ, имеется у некоторых 
видов бактерий и вовлечен в сегрегацию ДНК внутри бактериальной клетки. Белки TubZ кодируются 
несколькими крупными плазмидами Bacillus spp., 
включая плазмиду pXO1 Bacillus anthracis, и образуют в клетках нитевидные структуры, которые вытягиваются вдоль клетки. TubZ необходим для правильного распределения малокопийных плазмид 
между дочерними клетками. Считается, что полимеры TubZ посредством тредмиллинга в сочетании с ДНК-связывающими белками действуют как 
своеобразное примитивное веретено деления для 
плазмиды (Larsen et al., 2007). Интригующим представляется происхождение TubZ: предполагают, что 
он происходит от архейного, а не бактериального 
FtsZ (см. рис. 1) (Santana-Molina et al., 2022).
лом, считались эксклюзивной принадлежностью эукариотических клеток, однако на сегодняшний день 
данное мнение признано ошибочным. У бактерий 
и архей обнаружены гомологи всех белков цитоскелета эукариот, в том числе тубулина (Cabeen, JacobsWagner, 2010; Busiek, Margolin, 2015).
Еще один гомолог тубулина — PhuZ — имеется 
Данный обзор посвящен только гомологам тубулина, которые встречаются у бактерий и архей 
(включая их вирусы).
РАЗНООБРАЗИЕ ГОМОЛОГОВ ТУБУЛИНА
Среди прокариотических гомологов тубулина 
не у бактерий, а у некоторых гигантских бактериофагов. Белок PhuZ полимеризуется с образованием 
трехцепочечной нити, которая помогает позиционировать так называемое псевдоядро посередине 
клетки, а также обеспечивает вращение псевдоядра и транспорт прокапсидов от мембраны клетки 
к псевдоядру (Chaikeeratisak et al., 2021).
Интересные гомологи тубулинов обнаружены 
наиболее изучен белок FtsZ — именно он в 1991 г. 
стал первым открытым белком цитоскелета бактерий (Bi, Lutkenhaus, 1991). Предполагают, что 
именно FtsZ является наиболее древним представителем среди всех гомологов тубулина: вероятно, FtsZ имелся у общего предка бактерий и архей, и именно от FtsZ произошли все его гомологи, 
включая тубулины эукариот (см. рис. 1) (SantanaMolina et al., 2022).
Несмотря на ограниченное сходство аминокислотной последовательности, FtsZ демонстрирует 
значительное сходство трехмерной структуры с тубулином (см. рис. 2).
Как и тубулин, FtsZ полимеризуется с образовау представителей Verrucomicrobia, группы необычных бактерий, которые имеют некоторые общие 
характеристики с бактериями из филогенетических 
групп Chlamydiae и Planctomycetes, включая отсутствие FtsZ. Verrucomicrobia, такие как Prosthecobacter, 
содержат белки, называемые BtubA и BtubB, которые по аминокислотной последовательности более 
похожи на тубулин, чем на FtsZ. BtubA и BtubB образуют структуры, напоминающие микротрубочки 
эукариот и называемые “бактериальными микротрубочками”. Эти структуры имеют общие важные 
свойства со своими эукариотическими аналогами, 
такие как прямые протофиламенты и латеральные 
взаимодействия протофиламентов. Однако бактериальные микротрубочки состоят только из пяти 
протофиламентов вместо 13, типичных для эукариот (Pilhofer et al., 2011).
В археях также имеется несколько гомологов 
нием линейных полимеров (впрочем, эти полимеры состоят из мономеров только одного вида), однако не образует структур, напоминающих микротрубочки. В зависимости от условий среды, FtsZ 
способен формировать пучки. Хорошо известно, 
что FtsZ формирует Z-кольцо, которое в Escherichia 
coli и нескольких других изученных бактериях вытубулинов. Наряду с  FtsZ, у  них имеются белки CetZ, FtsZ-подобные белки и другие, которые 
ступает динамичным и неоднородным (состоящим 
	
МИКРОБИОЛОГИЯ	
том 93	
№ 3	
2024

	
ГОМОЛОГИ ТУБУЛИНА БАКТЕРИЙ И АРХЕЙ
251
FtsZ Helicobacter pylori
Cell division protein FtsZ Serratia proteamaculans
Cell division protein FtsZ Pectobacterium atrosepticum
Cell division protein FtsZ Yersinia pestis
Cell division protein FtsZ Pseudomonas aeruginosa
Cell division protein FtsZ Kluyvera intermedia
Cell division protein FtsZ
WRSd3
Shigella dysenteriae
Cell division protein FtsZ
subsp. enterica serovar Saintpaul
Salmonella enterica
Cell division protein FtsZ Shigella dysenteriae
FtsZ Staphylococcus aureus
Cell division protein FtsZ Escherichia coli
FtsZ Staphylococcus epidermidis
Cell division protein FtsZ Proteus vulgaris
FtsZ Bacillus subtilis
Cell division protein FtsZ Xenorhabdus bovienii
FtsZ Halalkalibacterium halodurans
Cell division protein FtsZ
uminescens
Photorhabdus t
Cell division protein FtsZ homolog 2-1
Cell division protein FtsZ
subsp. clarkei
Photorhabdus laumondii
Cell division protein FtsZ homolog 2-2
FtsZ Rickettsia felis
FtsZ Mycobacterium tubercuosis
FtsZ Magnetospirillum gryphiswaldense
Mitochondrial devision protein fszA Dictyostelium discoideum
Tubulin BtubB Fragment Prosthecobacter dejongeii
FtsZ Thermoplasma acidophilum
Mitochondrial devision protein fszB Dictyostelium discoideum
Tubulin gamma chain Saccharomyces cerevisiae
Tubulin beta chain Saccharomyces cerevisiae
Bacterial tubulin A Prosthecobacter vanneervenii
Tubulin alpha-1 chain Saccharomyces cerevisiae
Tubulin-like protein TubZ Bacillus anthracis
Phage tubulin-like protein
phage 201phi2-1
Pseudomonas
Tubulin-like protein CetZ Pyrococcus furiosus
Tubulin-like protein CetZ Pyrococcus horikoshii
Tubulin-like protein CetZ2 Haloferax volcanii
Tubulin-like protein CetZ1 Haloferax volcanii
Phage tubulin-like protein
phage PhiPA3
Pseudomonas
Tubulin-like protein CetZ Thermococcus kodakarensis
Tubulin-like protein CetZ Methanothrix thermoacetophila
Phage tubulin-like protein
phage phiKZ
Pseudomonas
Tubulin-like protein TubZ
subsp. israelensis
Bacillus thuringiensis
Tubulin-like protein TubZ
strain ATCC 10987/NRS 248
Bacillus cereus
Рис. 1. Филогенетическое дерево бактериальных и архейных FtsZ (сиреневый цвет), FtsZ хлоропластов (темно-красный цвет, вверху слева), митохондриальных FtsZ (синий цвет), архейных CetZ (желтый цвет), TubZ (светло-красный 
цвет, внизу слева), BtubA и BtubB (оранжевый цвет) и дрожжевых тубулинов (светло-зеленый цвет), PhuZ (голубой 
цвет). Филогенетическое дерево было построено с помощью программного обеспечения IQ-TREE методом максимального правдоподобия и визуализировано с помощью ITOL.
МИКРОБИОЛОГИЯ	
том 93	
№ 3	
2024

Румянцева и др.
TUBA1B
OdinTubulin
CetZ1
микроскопии в E. coli и Bacillus subtilis (Harry et al., 
1995; Addinall et al., 1996). Было показано, что FtsZ 
является ГТФазой и способен формировать полимеры в условиях in vitro (de Boer et al., 1992; Bramhill, 
Thompson, 1994). Свойства FtsZ явно указывали на 
сходство его с тубулином, что и было подтверждено 
после получения его кристаллической структуры.
EC FtsZ
BS FtsZ
TubZ
Кристаллическая структура FtsZ
В  1998  году была впервые опубликована кристаллическая структура FtsZ из археи 
Рис. 2. Трехмерные структуры белков-гомологов тубулина в комплексе с нуклеотидом (ГТФ или ГДФ, 
обозначен красным). TUBA1B — α-тубулин человека типа 1B (идентификатор PDB: 7pjf); OdinTubulin — 
белок асгардархей OdinTubulin из Candidatus 
Odinarchaeum yellowstonii (идентификатор PDB: 
7EVB); CetZ1 — белок CetZ1 архей Haloferax volcanii 
(идентификатор PDB: 4b46); EC FtsZ — белок FtsZ 
E. coli (идентификатор PDB: 6UNX); BS FtsZ — белок 
FtsZ B. subtilis (идентификатор PDB: 2vam); TubZ — 
белок TubZ Bacillus thuringiensis (идентификатор PDB: 
3m89). Цветовая кодировка соответствует положению 
в аминокислотной последовательности: синий цвет — 
N-конец, красный — С-конец.
Methanocaldococcus jannaschii (далее MjFtsZ), включающая два основных домена белка, в частности, 
N-концевой ГТФ-связывающий домен и С-концевой домен, что показало высокое сходство трехмерной структуры FtsZ с эукариотическим белком цитоскелета тубулином (Löwe, 1998). Как в тубулине, 
так и в FtsZ N-концевой домен состоит из шести 
β-листов, расположенных параллельно и окруженных α-спиралями H1-H6. На рис. 2 представлена 
структура α-тубулина, а также 2 структуры белков 
FtsZ E. coli и B. subtilis; структура MjFtsZ не показана на рисунке, однако она имеет высокое сходство 
со структурами указанных белков FtsZ, за исключением нескольких отличий. В частности, MjFtsZ 
несет дополнительную α-спираль H0 на N-конце, которая отсутствует в тубулине и белках FtsZ 
других описанных организмов. Кроме спирали 
H0, MjFtsZ дополнительно имеет длинный (около 
30 аминокислот) N-концевой фрагмент, выступающий за пределы глобулы. Данный фрагмент значительно короче у других бактерий, таких как E. coli, 
Pseudomonas aeruginosa, B. subtilis, Streptococcus 
демонстрируют довольно высокое сходство со 
структурами FtsZ и тубулинов (Duggin et al., 2015). 
Интересно отметить, что роль CetZ связана не с делением клеток, а с поддержанием формы клетки 
(Duggin et al., 2015).
В последующих главах белки-гомологи тубулина 
бактерий и архей рассматриваются более подробно.
FtsZ — ЯДРО АППАРАТА ДЕЛЕНИЯ 
ПРОКАРИОТ
FtsZ стал первым среди открытых белков цитоpneumoniae, Staphylococcus aureus и Mycobacterium 
tuberculosis (Silber et al., 2020). С-концевой домен 
FtsZ состоит из четырех параллельно расположенных β-листов (S7–S10), которые окружены α-спиралями H8-H10; он соединен с N-концевым доменом через центральную α-спираль H7, при этом 
между двумя доменами имеется так называемая 
междоменная щель (англ. interdomain cleft). Тубулин по сравнению с FtsZ несет две дополнительные длинные α-спирали на С-конце (H11 + H12), 
в то время как FtsZ имеет структуру в виде двух 
β-листов (S11 + S12) в этом положении.
Сравнивая структуру различных гомологов тускелета прокариот. Задолго до этого в геноме E. coli 
был картирован локус, содержащий гены, мутации 
в которых приводили к температурной чувствительности бактерий: выше пермиссивной температуры клетки бактерий не делились, а удлинялись, 
превращаясь в так называемые филаменты (отсюда происходит название многих генов этого локуса, 
в том числе ftsZ — от англ. filamenting temperature 
sensitive Z) (Van De Putte et al., 1964; de Boer, 2016). 
В 1991 году при помощи иммуноэлектронной микроскопии было показано, что белок FtsZ формирует кольцевую структуру посередине клеток 
E. coli — то есть в плоскости деления клетки (Bi, 
булина (см. рис. 2), можно сделать вывод о том, 
что N-концевой домен намного более консервативен, чем C-концевой, что справедливо как среди ортологов одного типа белка (например, FtsZ), 
так и среди различных типов белков. Например, 
в  2020  году при сравнении трехмерных структур белков FtsZ у 20 микобактерий выявили, что 
N-концевой домен высоко консервативен во всех 
микобактериях, в то время как С-концевой домен 
вариабелен, в особенности на участке 340‒380 аминокислот (Hong et al., 2013).
Lutkenhaus, 1991). Вскоре наличие этой структуры 
было подтверждено при помощи флуоресцентной 
	
МИКРОБИОЛОГИЯ	
том 93	
№ 3	
2024

	
ГОМОЛОГИ ТУБУЛИНА БАКТЕРИЙ И АРХЕЙ
253
Полимеры FtsZ и  Z-кольцо
именно это свойство протофиламентов FtsZ является основой для тредмиллинга (см. ниже).
Все известные функции FtsZ выполняются 
Основная роль белка FtsZ связана с клеточным 
делением (Haeusser, Margolin, 2016; Du, Lutkenhaus, 
2019; Vedyaykin et al., 2019). В отличие от тубулина, FtsZ не формирует микротрубочки; при этом 
боковые (или латеральные) взаимодействия между 
протофиламентами FtsZ способствуют образованию пучков и других структур, таких как спирали. 
Кроме того, взаимодействующие между собой протофиламенты FtsZ формируют Z-кольцо — главную структуру, формируемую в клетке белком FtsZ 
(McQuillen, Xiao, 2020).
в  его полимерной форме (например, в  Z-кольце). Как тубулин и все его гомологи, FtsZ может 
гидролизовать ГТФ только в полимерной форме, 
поскольку каталитический карман образуется на 
границе раздела между двумя соседними мономерами FtsZ (Oliva et al., 2004). Основные каталитические остатки входят в состав петли T7 и спирали 
H8 субъединицы FtsZ над поверхностью раздела 
между двумя мономерами. После того как мономер FtsZ гидролизует связанный ГТФ, он сохраняет ГДФ до тех пор, пока не отделится от протофиламента и не сможет обменять ГДФ на ГТФ. 

Структуры полимеров FtsZ в составе Z-кольца 
в клетках были исследованы несколькими способами. Традиционная флуоресцентная микроскопия 
и иммуноэлектронная микроскопия не позволяют 
в деталях визуализировать Z-кольцо, поэтому долгое время предполагали, что Z-кольцо может быть 
однородной и даже замкнутой структурой (Erickson 
Гидролиз ГТФ каждой молекулой FtsZ не зависит 
от гидролиза в других субъединицах протофиламента. Протофиламенты содержат смесь субъединиц, связанных с ГДФ и ГТФ. Поскольку присоединение происходит преимущественно с одного 
конца протофиламента (Du et al., 2018), этот случайный процесс создает градиент, состоящий в основном из субъединиц, связанных с ГТФ, на одном 
конце протофиламента, и в основном из субъединиц, связанных с ГДФ, на другом конце протофиламента (Corbin, Erickson, 2020). По-видимому, 
et al., 2010). Действительно, при визуализации методом криоэлектронной томографии in vivo в нескольких работах было показано, что нити FtsZ 
в клетке имеют ширину приблизительно 5.7 нм, 
соответствующую ширине одиночного мономера, 
(а)
(б)
2
3
– ДНК
–
-
Z кольцо
1
4
5
6
7
8
9
Рис. 3. Роль белка FtsZ в делении бактериальной клетки. Слева — схема бинарного деления бактерий: после репликации ДНК (синие овалы) посередине клетки образуется Z-кольцо (зеленая линия), которое в процессе деления постепенно сужается. Справа — визуализация Z-кольца во время цитокинеза при помощи сверхразрешающей микроскопии; микрофотографии, обозначенные цифрами от 1 до 9, упорядочены приблизительно в порядке сокращения 
Z-кольца. Фиолетовым отмечена ДНК, зеленым — FtsZ (цитировано по Vedyaykin et al., 2016).
МИКРОБИОЛОГИЯ	
том 93	
№ 3	
2024

Румянцева и др.
За последние 5  лет было выяснено, что важным свойством белка FtsZ (и его гомологов среди 
бактерий и архей, что обсуждается в последующих 
главах) является тредмиллинг, который характерен и для тубулина (Margolis, Wilson, 1998; Corbin, 
Erickson, 2020). Тредмиллинг — это направленное 
движение полимера путем непрерывной полимеризации на одном конце полимера одновременно 
с  деполимеризацией на противоположном конце, в то время как отдельные мономеры в полимере остаются неподвижными. Как у E. coli, так 
и у B. subtilis было обнаружено, что кластеры FtsZ 
в Z-кольце демонстрируют направленное движение со скоростью приблизительно 25‒30 нм/с вдоль 
окружности Z-кольца. Это направленное движение 
не зависит от активности синтеза клеточной стенки, регуляторов сборки Z-кольца и его стабилизаторов, но тесно связано с ГТФазной активностью 
FtsZ (McQuillen, Xiao, 2020).
длину ~100 нм и находятся на расстоянии ≈ 16 нм 
от мембраны, которое обеспечивают мембранные 
белки FtsA и ZipA (Szwedziak et al., 2014; Yao et al., 
2017), при этом Z-кольцо представляет собой относительно однородную структуру, хотя в одной из 
работ была продемонстрирована менее однородная 
структура Z-кольца (Li et al., 2007). Визуализация 
Z-колец при помощи сверхразрешающей световой микроскопии (см. рис. 3), напротив, свидетельствует о том, что Z-кольцо является прерывистой структурой, которая состоит из характерных 
кластеров размерами 50‒100 нм и простирается 
радиально вглубь клетки примерно на 50‒100 нм 
(Fu et al., 2010; Holden et al., 2014; Vedyaykin et al., 
2016; Mahone, Goley, 2020). В настоящее время 
больше склоняются к тому, что Z-кольцо является 
неоднородной структурой (Mahone, Goley, 2020). 
Тем не менее, несмотря на активное изучение, точная структура Z-кольца пока не выяснена.
Роль тредмиллинга в процессе деления до сих 
Основная роль Z-кольца — это формирование 
каркаса для других белков дивисомы (комплекса 
белков деления). FtsZ направляет активность других 
белков деления (в особенности, вовлеченных в перестройку клеточной стенки). Тем не менее имеются аргументы в пользу существования дополнительной функции у белка FtsZ — сократительной (т. 
е. 
способности деформировать мембрану). На основании данных, полученных в экспериментах in vitro 
с искусственными мембранными пузырьками (липосомами), предполагают, что белок FtsZ оказывает достаточную по величине силу для деформации 
пор до конца неизвестна. Тем не менее исследования динамики FtsZ в процессе цитокинеза позволили сделать вывод, что тредмиллинг, вероятно, выполняет две функции: во-первых, тредмиллинг, вместе с латеральными взаимодействиями 
протофиламентов, обеспечивает упаковку отдельных полимеров FtsZ в более плотную структуру 
Z-кольца, инициируя процесс сборки зрелой дивисомы, во-вторых, тредмиллинг перемещает другие компоненты дивисомы, управляя, таким образом, работой других белков деления, в том числе обеспечивающих ремоделирование клеточной 
стенки (Bisson-Filho et al., 2017; McCausland et al., 
2021; Whitley et al., 2021).
Связь FtsZ с  другими белками деления
Для осуществления клеточного деления в состав дивисомы привлекается множество других 
белков, которые взаимодействуют с FtsZ, прикрепляя Z-кольцо к мембране, и выполняют другие 
функции. Идентифицировано в общей сложности 
более 35 белков, участвующих в клеточном делении 
E. coli (Du, Lutkenhaus, 2017). Как показано для двух 
модельных организмов, B. subtilis и E. coli, сборка 
дивисомы может быть разделена на две последовательные стадии. На первой стадии с участием 
ранних белков клеточного деления на внутренней 
стороне цитоплазматической мембраны образуется 
Z-кольцо. Эти белки важны для связывания полимеров FtsZ с мембраной или выполняют другие регуляторные функции во время созревания Z-кольца. Ранние белки включают гомолог тубулина FtsZ 
и его мембранные якоря FtsA и ZipA, которые образуют так называемое прото-кольцо вместе с несколькими белками, ассоциированными с Z-кольцитоплазматической мембраны как грамположительных, так и грамотрицательных бактерий (Osawa, 
Erickson, 2018). Однако продемонстрированная способность FtsZ деформировать мембрану не является 
достаточным аргументом для вывода о том, что данное свойство важно в процессе деления, в том числе 
потому, что, кроме мембраны, оболочка бактерий, 
как правило, содержит клеточную стенку, деформировать которую FtsZ не в  состоянии. Кроме 
того, на основании экспериментов по длительному наблюдению за дивисомой в клетке при помощи современных методов световой микроскопии 
известно, что FtsZ диссоциирует из сайта деления, 
прежде чем окончательно сформируется перегородка между дочерними клетками. Следовательно, 
как минимум на последнем этапе формирования 
септы FtsZ не генерирует сократительную силу 
(Soderstrom et al., 2014). Несмотря на сомнения 
в значимости сократительной функции белка FtsZ, 
данный вопрос пока не закрыт и требует дополнительного изучения. Можно предположить, что сократительная функция FtsZ более важна для бактерий, не имеющих клеточной стенки, например, для 
молликут (часто собирательно называемых микоплазмами), так как единственной оболочкой таких 
бактерий является цитоплазматическая мембрана, 
которая может быть деформирована полимерами 
FtsZ (Vedyaykin et al., 2019).
цом (ZapA-G). На второй стадии поздние белки 
клеточного деления, включая ферменты, вовлеченные в синтез пептидогликана, привлекаются в место будущего деления, что обеспечивает синтез 
	
МИКРОБИОЛОГИЯ	
том 93	
№ 3	
2024

	
ГОМОЛОГИ ТУБУЛИНА БАКТЕРИЙ И АРХЕЙ
255
Внешняя
мембрана
Клеточная
стенка
Внутренняя
мембрана
Цитоплазма
– FtsX
– FtsK
– FtsW
– FtsN
– ZipA
– FtsZ
– FtsI
– FtsQBL
– FtsE
– FtsA
– EnvC
Рис. 4. Состав бактериальной дивисомы на примере E. coli. В верхней части указана локализация основных белков 
дивисомы относительно мембран и клеточной стенки, а также друг относительно друга. Межбелковые взаимодействия 
отражены контактом белков (например, между FtsE и FtsX), а также стрелками (цитировано по Vedyaykin et al., 2019).
септального пептидогликана и, наконец, цитокинез. Белковый комплекс ABC-транспортер FtsEX 
следует за ранними белками и, вероятно, участвует 
в дальнейшей сборке дивисомы. К поздним белкам 
относятся ДНК-транслоказа FtsK, а также FtsQ, 
FtsBL, FtsWI и FtsN и другие белки (Attaibi, den 
Blaauwen, 2022). Основные белки дивисомы E. coli 
изображены на рис. 4.
Распространенность FtsZ
У бактерий и архей имеется несколько видов 
Хлоропластам модельного растения Arabidopsis 
thaliana для деления требуются два гомолога FtsZ: 
FtsZ1 и FtsZ2 объединяются и, подобно бактериальным и архейным FtsZ, образуют кольцо посередине 
пластиды (TerBush et al., 2013). Пониженная экспрессия белков FtsZ может быть ответственна за нарушение развития и деления хлоропластов растений, что 
приводит к образованию мутантов-альбиносов (Xie 
et al., 2023). Хотя митохондрии большинства эукариот не зависят от FtsZ, у некоторых простейших, 
включая Dictyostelium discoideum, есть гомологи FtsZ, 
которые участвуют в делении этих органелл. Подобно 
FtsZ хлоропластов, митохондриальные FtsZ кодируются ядром хозяина и наиболее похожи на FtsZ альфапротеобактерий, которые считаются их предшественниками (Kiefel et al., 2004).
BtubA/BtubB, TubZ И ДРУГИЕ 
БАКТЕРИАЛЬНЫЕ ГОМОЛОГИ ТУБУЛИНА
белков FtsZ. У  большинства бактерий имеется 
только один белок FtsZ, хотя существуют и бактерии, у которых отсутствует FtsZ, и которые осуществляют клеточное деление иначе, например, 
представители Chlamydia (Ouellette et al., 2020). 
У большинства архей имеются два белка FtsZ — 
FtsZ1 и FtsZ2, в то же время есть археи с одним 
белком FtsZ, аналогично бактериям, что обсуждается далее в главе про архейные гомологи тубулина.
Интересно отметить, что кроме бактерий и архей, 
Белки BtubA/BtubB
Структуры, напоминающие микротрубочки 
белки FtsZ имеются также в некоторых органеллах 
эукариотических клеток, что согласуется с гипотезой 
об их бактериальном происхождении. Одно из таких 
семейств, присутствующее во всех пластидах растительного царства и необходимое для деления, вероятно, произошло от FtsZ цианобактерий (см. рис. 1). 
в клетках эукариот, были найдены и в некоторых 
штаммах бактерий рода Prosthecobacter. Бактериальные микротрубочки формируются из протофиламентов белков BtubA и BtubB. Эти белки 
МИКРОБИОЛОГИЯ	
том 93	
№ 3	
2024