Микробиология, 2024, № 2

Российская академия наук 
МИКРОБИОЛОГИЯ 
 
Том 93   № 2 2024   Март–Апрель 
Основан 1932 г.
Выходит 6 раз в год  
ISSN: 0026-3656
Журнал издается под руководством  
Отделения биологических наук РАН
Главный редактор 
Н.В. Пименов
Редакционная коллегия:
С.Н. Дедыш (заместитель главного редактора),
А.И. Слободкин (заместитель главного редактора),
Е.А. Бонч-Осмоловская, В.Ф. Гальченко, М.Ю. Грабович,
П.Н. Голышин, В.М. Горленко, В.Г. Дебабов, М.В. Донова,
Р.Н. Ивановский, И.Б. Ившина, О.В. Карначук,
М.Г. Калюжная, А.В. Пиневич, В.К. Плакунов,
Н.В. Равин, Д.Ю. Сорокин, М.М. Якимов
Зав. редакцией И.К. Кравченко
Адрес редакции: 117312, Москва, ГСП-7,
Проспект 60-летия Октября, д. 7, корп. 2, тел. 8-499-135-75-73
redakcia_microbiologiya@mail.ru   
©  
Российская академия наук, 2024
©  
Редколлегия журнала “Микробиология” 
(составитель), 2024

СОДЕРЖАНИЕ
Том 93, номер 2, 2024
КРАТКИЕ СООБЩЕНИЯ
Планктонные микробные сообщества термокарстовых озер центральной Якутии демонстрируют 
высокое разнообразие некультивируемых прокариот с неохарактеризованными функциями
О. С. Самылина, О. И. Габышева, В. А. Габышев, Кадников В. В., А. В. Белецкий, 
А. И. Косякова А. Ю. Каллистова, Н. В. Пименов 
101
Метагеномный анализ осадков карстового меромиктического озера Черный Кичиер выявил 
большое количество некультивируемых Thermoplasmatota
В. В. Кадников, А. С. Саввичев, И. И. Русанов, А. В. Белецкий, Н. В. Пименов 
109
Одностадийная биотрансформация фитостерина в тестострон рекомбинантными штаммами 
Mycolicibacterium neoaurum
Д. Н. Текучева, М. В. Карпов, В. В. Фокина, Т. И. Тимакова, А. А. Шутов, М. В. Донова 
115
Продукционный потенциал соленой р. Чернавка (Приэльтонье)
Т. А. Канапацкий, О. С. Самылина, Л. В. Головатюк, И. И. Русанов,  
Е. Е. Захарова, В. В. Кевбрин, Т. Д. Зинченко, Н. В. Пименов 
122
Биотехнологический потенциал микробиома почв
Н. А. Манучарова, А. П. Власова, М. А. Коваленко, Е. А. Овчинникова,  
А. Д. Бабенко, Г. А. Терегулова, Г. В. Уваров, А. Л. Степанов 
128
Идентификация переноса электронов в системе ферредоксинов  
и ферредоксинредуктаз Mycolicibacterium smegmatis
Д. О. Эпиктетов, М. В. Карпов, М. В. Донова 
133
Создание векторов для редактирования генома дрожжей-сахаромицетов  
на основе системы CRISPR-Cas9
А. Г. Матвеенко, А. С. Михайличенко, Г. А. Журавлева 
139
Rhоdococcus qingshengii GlMm1 как основа биосенсора для определения фунгицида карбендазима
Т. Н. Кувичкина, Е. Н. Капаруллина, Н. В. Доронина, А. Н. Решетилов 
145
Новый галоалкалофильный представитель рода Salisediminibacterium,  
способный эффективно восстанавливать хромат
А. В. Игнатенко, Т. В. Хижняк 
149
Биопленки со стен Каповой пещеры как источник продуцентов гидролаз
У. Курди, Г. Ю. Яковлева, О. Н. Ильинская 
154
Биогеография бактериальных сообществ планктона и бентоса оз. Хубсугул (Монголия)
О. И. Белых, А. Ю. Краснопеев, Е. Г. Сороковикова, С. А. Потапов,  
Жадамбаа Н., Т. И. Белых, И. В. Тихонова 
159
Активность грибов рода Trichoderma, выделенных в Восточной Сибири,  
против фитопатогенных микроорганизмов
В. Е. Кузнецова, Е. А. Матвеева, Л. А. Беловежец 
164
Бактериальные сообщества, ассоциированные с пресноводным моллюском Kamtschaticana 
kamtschatica (Middendorff, 1850), в Cеверо-восточной Cибири
А. С. Аксенов, О. Я. Кисиль, А. С. Червочкина, И. С. Хребтова,  
К. С. Манцурова, Ю. В. Беспалая, О. В. Аксенова 
168

Влияние модификаций O-полисахаридов на успешность бактериальной колонизации растений
Г. Л. Бурыгин, А. А. Ханина, М. В. Филиппова 
173
Пептидные паттерны MAMP бактериальных флагеллинов и их взаимодействия с растительными 
рецепторами: биоинформатический и коэволюционный аспекты
С. Ю. Щеголев, Г. Л. Бурыгин, Ю. В. Красова, Л. Ю. Матора 
179
Экспрессия гена P450-монооксигеназы гриба Curvularia sp. в бактериях Escherichia coli 
и подтверждение функции 7-гидроксилирования
В. В. Коллеров, C. В. Тарлачков, А. А. Шутов, М. В. Донова 
189
Влияние белка PotN на активность белков GlnR и PotA в клетках Lentilactobacillus hilgardii
З. И. Исхакова, Д. Э. Журавлева, А. Р. Каюмов 
193
Специфический ответ бактериальных клеток на действие β-ионона
Д. Е. Сидорова, О. Е. Мелькина, О. А. Кокшарова, Е. Н. Вагнер, И. А. Хмель, В. А. Плюта 
198
Влияние стоков очистных сооружений на распространение антибиотикорезистентных 
микроорганизмов в водной среде
Т. Ю. Измалкова, О. И. Сазонова, И. А. Кошелева. 
203
Влияние биоаугментации Bacillus subtilis, B. amyloliquefaciens, Pseudomonas aeruginosa  
на эффективность компостирования пищевых отходов
В. В. Миронов, А. А. Щелушкина, В. В. Острикова, А. А. Клюкина,  
А. В. Вантеева, И. А. Мольдон, В. Г. Жуков, И. Б. Котова, Ю. А. Николаев 
208
T4-подобные цианофаги оз. Байкал: генетическое разнообразие и биогеография
С. А. Потапов, И. В. Тихонова, Е. Л. Кречетова, О. И. Белых 
213
Фекальная микробиота забайкальских верблюдов (Camelus bactrianus)  
при различных условиях содержания
Е. В. Лаврентьева, Т. Г. Банзаракцаева, Д. Д. Цыренова, В. Б. Дамбаев,  
Ш. А. Бегматов, А. В. Марданов, Д. Д. Бархутова 
217
Активность щелочной фосфатазы и фосфатаза-активные бактерии в водной толще  
оз. Байкал и его основных притоках
М. Ю. Суслова, Г. В. Подлесная, И. В. Томберг, М. В. Сакирко, О. И. Белых 
223
Деструкция биопленок грамположительных и грамотрицательных бактерий  
сериновой протеазой PapC из Aspergillus ochraceus
Д. Р. Байдамшина, С. К. Комаревцев, А. А. Осмоловский,  
К. А. Мирошников, А. Р. Каюмов, Е. Ю. Тризна 
228
Роль ионов меди в повышении грибостойкости современных  
полимерных композиционных материалов
Г. Ю. Яковлева, Е. А. Кацюруба, Е. С. Фуфыгина, М. П. Данилаев, О. Н. Ильинская 
234
Использование проточной цитофлуориметрии для оценки жизнеспособности мутантов по 
факторам терминации трансляции дрожжей Saccharomyces cerevisiae
Е. П. Ефремова, О. М. Землянко, Г. А. Журавлева 
239
Лекарственная устойчивость различных генотипов Mycobacterium tuberculosis  
в Омской области России
А. А. Вязовая, И. В. Костюкова, А. А. Герасимова, Д. Р. Терентьева, 
О. А. Пасечник, И. В. Мокроусов 
244

МИКРОБИОЛОГИЯ, 2024, том 93, № 2,  с.  101–108
КРАТКИЕ СООБЩЕНИЯ
УДК 579.26+579.22+574.24
ПЛАНКТОННЫЕ МИКРОБНЫЕ СООБЩЕСТВА ТЕРМОКАРСТОВЫХ 
ОЗЕР ЦЕНТРАЛЬНОЙ ЯКУТИИ ДЕМОНСТРИРУЮТ ВЫСОКОЕ 
РАЗНООБРАЗИЕ НЕКУЛЬТИВИРУЕМЫХ ПРОКАРИОТ 
С НЕОХАРАКТЕРИЗОВАННЫМИ ФУНКЦИЯМИ
© 2024 г.    О. С. Самылинаa, *, О. И. Габышеваb, В. А. Габышевb, В. В. Кадниковс, 
А. В. Белецкийс, А. И. Косяковаа А. Ю. Каллистоваа, Н. В. Пименовa
aИнститут микробиологии им. С. Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН, Москва, 117312 Россия
bИнститут биологических проблем криолитозоны СО РАН —  
обособленное подразделение ФИЦ “Якутский научный центр СО РАН”, Якутск, 677980 Россия
cИнститут биоинженерии им. К.Г. Скрябина, ФИЦ Биотехнологии РАН, Москва, 117312 Россия
*e-mail: olga.samylina@gmail.com
Поступила в редакцию 15.10.2023 г 
После доработки 17.10.2023 г 
Принята к публикации 17.10.2023 г
Термокарстовые  (аласные) озера Центральной Якутии имеют важное климатическое и хозяйственное 
значение, но сведения о микробных сообществах и микробных процессах в этих озерах в настоящее 
время практически отсутствуют. В данной работе охарактеризованы гидрохимические особенности 
и представлен первичный анализ разнообразия планктонных микробных сообществ трех аласных озер 
Центральной Якутии — Тюнгюлю, Табы и Харыялах. Показано, что по физико-химическому составу 
вод исследованные озера являются довольно типичными для этого региона, имеют повышенную щелочность и трофность, но по микробиологическим параметрам различаются между собой. В исследованных планктонных сообществах преобладали хемогетеротрофные прокариоты, однако значительная доля последовательностей гена 16S рРНК принадлежала некультивируемым микроорганизмам, 
функциональный потенциал которых пока неизвестен.
Ключевые слова: термокарстовые озера, аласы, микробное разнообразие, ген 16S рРНК, Центральная 
Якутия, климат
DOI: 10.31857/S0026365624020013
Согласно недавним оценкам, криолитозона 
Северного полушария занимает от 14 до 22% площади суши (Obu et al., 2019). Многолетнемерзлые 
породы (вечная мерзлота, пермафрост) особенно 
широко распространены в России (Сибирь), США 
(Аляска) и Канаде. Сравнительные исследования 
динамики таких пород в голоцене и в течение последних десятилетий показали, что районы, где 
преобладает богатая льдом многолетняя мерзлота, очень чувствительны к изменениям температуры и других климатических факторов (Ulrich et al., 
2019). В условиях глобального потепления климата 
одним из проявлений деградации вечной мерзлоты является активация термокарстовых процессов, 
приводящая к появлению просадочных форм рельефа и образованию термокарстовых озер. Такие 
процессы широко распространены в России в регионах сплошной вечной мерзлоты, в том числе 
в Центральной Якутии.
Термокарстовые котловины Центральной Якутии называются аласами. Они представляют собой 
пологосклонные и плоскодонные котловины диаметром до нескольких километров (иногда до нескольких десятков километров). На Центральноякутской низменности выявлено около 16 тыс. таких котловин общей площадью порядка 440 тыс. га 
(Босиков, 1991; Suzuki et al., 2001). Склоны аласов, 
как правило, покрыты луговой растительностью, 
а в центре расположено озеро, что исторически 
обусловливало их хозяйственную значимость для 
коренного населения и, как следствие, приводило 
к высокому антропогенному воздействию на аласы и расположенные в них озера (Босиков, 1991). 
Аласные озера Центральной Якутии довольно разнообразны по своим морфометрическим и гидрохимическим характеристикам, но в большей степени представлены небольшими мелководными 
водоемами с повышенной общей минерализацией 
и щелочностью (Kopyrina et al., 2020; Ushnitskaya 
et al., 2021).
При оттаивании многолетнемерзлых пород и формировании аласных систем в водоемы 
101

САМЫЛИНА и др.
поступает захороненное органическое вещество, 
становясь доступным для микробной трансформации (Kallistova et al., 2019). Хозяйственная деятельность человека (в т. 
ч. скотоводство) дополнительно приводит к поступлению большого количества 
современной органики в аласные озера. Таким 
образом, меняющиеся климатические и антропогенные факторы, а также разнообразие гидрохимического состава вод аласных водоемов, влияют 
на структуру микробных сообществ и особенности 
протекания процессов трансформации органического вещества.
Климатическое значение аласных систем Центральной Якутии заключается в высоких скоростях 
эмиссии метана с их территорий, причем именно 
водоемы характеризуются максимальными выбросами этого парникового газа (Desyatkin et al., 2016). 
Высвобождение метана происходит как из тающих 
газонасыщенных многолетнемерзлых пород, так 
и в результате дисбаланса между микробными процессами метаногенеза и метанокисления при разложении поступающего в водоем захороненного 
и современного органического вещества (Kallistova 
et al., 2019).
Несмотря на колоссальную климатическую 
и хозяйственную значимость аласных озер Центральной Якутии, работы по изучению микробных 
сообществ и микробных процессов в этих озерах 
в настоящее время практически отсутствуют. Поэтому целью данной работы стал первичный анализ разнообразия планктонных микробных сообществ трех аласных (термокарстовых) озер Центральной Якутии.
Район исследований находится на территории 
Центральной Якутии на 62 параллели с. 
ш., в среднем течении р. Лена в зоне сплошного распространения многолетней мерзлоты. Большое влияние на климатические условия региона оказывает 
формирующийся в зимнее время в центре Азии 
сибирский антициклон, мощный отрог которого 
занимает всю Восточную Сибирь. На особенности 
климата значительно влияют частые вторжения 
воздушных масс со стороны Ледовитого океана 
с очень малым содержанием водяного пара летом. 
Климат резко континентальный с продолжительной суровой зимой и коротким жарким летом. По 
данным, полученным на портале www.worldclim.
org, среднегодовая температура воздуха для района 
отбора проб колеблется от –12.4 до –8.7 C, максимальная среднемесячная температура в летний период — от 22.2 до 25.0 C. Продолжительность отсутствия льда на водоемах составляет 120–125 дней 
(Аржакова и соавт., 2007).
Наши работы проводились в середине июля 
2023 г. на трех аласных озерах — Тюнгюлю, Табы 
и Харыялах (табл. 1), котловины которых образовались в результате протаивания подземных 
льдов многолетней мерзлоты. Оз. Тюнгюлю было 
выбрано для исследования, поскольку является известным объектом изучения эмиссии парниковых 
газов CO2 и CH4 (Desyatkin et al., 2016, 2018), а также частым объектом других направлений изучения 
(Kopyrina et al., 2020; Ushnitskaya et al., 2021). Два 
других озера были выбраны случайным образом.
Химико-аналитические работы были выполнены с применением методов, описанных в руководстве по химическому анализу поверхностных вод 
суши (Семенов, 1977). Измерения произведены 
с использованием спектрофотометра ПЭ-5300ВИ 
(“Экросхим”, Россия), флуориметра Флюорат-02 
(“Люмэкс”, Россия) и атомно-абсорбционного спектрометра ААС АAnalyst400 (“PerkinElmer”, 
США). Температуру воды измеряли электронным 
термометром Checktemp (“HANNA Instruments”, 
США), водородный показатель — иономером 
Мультитест ИПЛ-101 (“Семико НПП”, Россия). 
Содержание метана определяли методом фазоворавновесной дегазации (McAuliffe, 1971).
Для характеристики состава микробных сообществ отбирали пробы воды (по 0.5 л), микроорганизмы концентрировали фильтрацией через мембранный фильтр с размером пор 0.22 мкм. Фильтр 
с биомассой растирали в жидком азоте. Выделение 
ДНК, амплификацию, секвенирование, анализ 
фрагментов гена 16S рРНК, кластеризацию последовательностей в оперативные таксономические единицы (ОТЕ), удаление химерных последовательностей и таксономическую идентификацию ОТЕ проводили по методикам, описанным 
в Gruzdev et al. (2023). Нуклеотидные последовательности фрагментов генов 16S рРНК депонированы в базу данных Sequence Read Archive NCBI 
в BioProject PRJNA1027611.
Вода озер в приповерхностном слое, где проводился пробоотбор, была достаточно хорошо 
прогрета (табл. 1). Для оз. Харыялах и Табы отмечен недостаток растворенного кислорода, в оз. 
Тюнгюлю этот показатель был в пределах нормы. 
В соответствии со значениями pH оз. Табы и Тюнгюлю следует отнести к мезощелочному, оз. Харыялах — к олигощелочному типу. Особенностью 
бессточных термокарстовых озер следует считать 
то, что на различных стадиях развития таких водоемов происходит повышение минерализации 
вод, как, например, в оз. Табы и Тюнгюлю, которые, согласно классификации С. П. Китаева (Китаев, 2007), относятся к мезогалинным. Вода оз. 
Харыялах при этом является умереннопресной. По 
компонентному составу воды оз. Тюнгюлю и Табы 
относятся к натриево-хлоридному типу, а оз. Харыялах — к гидрокарбонатно-кальциевому. Воды 
оз. Харыялах являются среднежесткими, оз. Табы 
— жесткими, оз. Тюнгюлю — очень жесткими. Повышенным показателем цветности выделялось 
оз. Харыялах, которое, вместе с оз. Табы, является мезополигумозным. Самый низкий показатель 
 
МИКРОБИОЛОГИЯ 
том 93 
№ 2 
2024

 
ПЛАНКТОННЫЕ МИКРОБНЫЕ СООБЩЕСТВА 
103
Таблица 1. Аналитические данные, полученные для трех исследованных термокарстовых озер центральной 
Якутии (значения ± ст. откл., если применимо)
Параметры
Озера
Тюнгюлю
Табы
Харыялах
Географические параметры озер
Географические координаты, град. (с. 
ш.; в. 
д.)
62.202739;
130.655056
62.132187;
130.268169
62.10725;
128.37102
Высота над уровнем моря, м
140
147
283
Длина, м
600
803
1690
Ширина, м
600
551
800
Площадь зеркала воды, тыс. кв. м
237.6
305.1
922.4
Протяженность береговой линии, км
1.93
2.22
4.52
Физико-химические параметры вод
Температура воды в момент взятия проб, C
17.70
27.40
20.30
Водородный показатель (рН), единицы
9.68 ± 0.02
9.07 ± 0.02
8.63 ± 0.01
Кислород (О2), мг/дм3
6.70 ± 0.08
4.88 ± 0.07
5.14 ± 0.11
Метан, мкмоль/дм3
0.86
4.48
39.31
Минерализация, мг/дм3
3148.2 ± 10.36
1723.70 ± 10.85
375.61 ± 1.84
Жесткость, ммоль/дм3
14.44 ± 0.06
7.70 ± 0.03
3.88 ± 0.00
Кальций, мг/дм3
14.43 ± 0.00
18.44±0.00
42.28 ± 0.00
Магний, мг/дм3
166.70 ± 0.69
82.38 ± 0.34
21.51 ± 0.00
Натрий, мг/дм3
724.00 ± 7.07
548.00 ± 7.07
40.80 ± 0.71
Калий, мг/дм3
54.00 ± 0.10
94.40 ± 0.10
17.10 ± 0.10
Гидрокарбонаты, мг/дм3
778.62 ± 0.00
415.55 ± 2.59
210.15 ± 1.04
Хлориды, мг/дм3
700.14 ± 2.51
382.33 ± 0.75
21.27 ± 0.00
Сульфаты, мг/дм3
710.40 ± 0.00
182.60 ± 0.00
22.50 ± 0.00
Азот аммонийный (N-NH4), мг/дм3
1.51 ± 0.00
1.00 ± 0.02
0.48 ± 0.01
Азот нитритный (N-NO2), мг/дм3
0.03 ± 0.00
0.17 ± 0.00
0.05 ± 0.00
Азот нитратный(N-NO3), мг/дм3
0.46 ± 0.00
0.52 ± 0.00
0.10 ± 0.00
Фосфор минеральный (Р-PО4), мг/дм3
0.013 ± 0.00
0.106 ± 0.00
0.007 ± 0.00
Фосфор общий (P общ), мг/дм3
1.00 ± 0.00
2.00 ± 0.00
0.13 ± 0.01
Железо общее (Feобщ), мг/дм3
1.85 ± 0.03
2.00 ± 0.01
1.66 ± 0.01
Кремний (Si-SiO2), мг/дм3
1.44 ± 0.01
2.05 ± 0.01
1.34 ± 0.03
Цветность, градусы
64 ± 0.01
89 ± 0.00
129 ± 1.02
ЛООВ (по величине БПК5), мг/дм3
2.31 ± 0.08
4.88 ± 0.06
3.64 ± 0.06
ТООВ (по величине ХПК), мг/дм3
76.00 ± 0.00
66.50 ± 0.14
107.00 ± 0.28
Индексы альфа-разнообразия микробных сообществ
Berger-Parker
0.05
0.53
0.17
Chao1
392.10
402.10
302.20
Simpson
0.02
0.31
0.07
Shannon_e
4.74
2.30
3.55
*БПК5 — биохимическое потребление кислорода за 5 сут; ЛООВ — легкоокисляемые органические вещества, определяемые по БПК5; 
ТООВ — трудноокисляемые органические вещества, определяемые по ХПК; ХПК — химическое потребление кислорода.
цветности был у оз. Тюнгюлю, которое относится к мезогумозным. Для исследованных водоемов 
было характерно повышенное содержание легкоокисляемых органических веществ (ЛООВ) и высокое содержание трудноокисляемых органических веществ (ТООВ). Кроме того, везде были отмечены высокая концентрация аммонийного азота 
с максимальными показателями для оз. Тюнгюлю 
и минимальными — для оз. Харыялах. Содержание нитритов было также высоким (максимальные 
значения в оз. Табы). Содержание нитратов изменялось в широких пределах, достигая максимума 
в оз. Тюнгюлю и Табы. Максимальная концентрация минерального и общего фосфора была характерна для оз. Табы и Тюнгюлю. Содержание общего железа было высоким во всех озерах. Содержание метана в воде варьировало значительно: от 0.9 
мкмоль/дм3 (оз. Тюнгюлю) до 39 мкмоль/дм3 (оз. 
Харыялах) (табл. 1).
МИКРОБИОЛОГИЯ 
том 93 
№ 2 
2024

САМЫЛИНА и др.
-ÑÌÍÐÇÑÄÊÛÌ¿Þ
ÖÇÐÊÄÌÌÍÐÑÛ
	
1
50
10
Archaea





















p:
,

c:
p:
,
c:
7FSSVDPNJDSPCJPUB


£ÏÒÂÇÄ
À¿ÉÑÄÏÇÇ

´¿ÏÚÞÊ¿Ô
±ÝÌÂÝÊÝ

±¿ÀÚ
Рис. 1. Разнообразие планктонных микробных сообществ трех аласных озер Центральной Якутии на уровне 
филогенетических групп.
±¿ÀÚ
´¿ÏÚÞÊ¿Ô
26
(2.5%)
380
(36.6%)
239
(23.0%)
23
(2.2%)
101
(9.7%)
21
(2.0%)
247
(23.8%)
±ÝÌÂÝÊÝ
Рис. 2. Количество общих и уникальных ОТЕ в планктонных сообществах трех аласных озер Центральной 
Якутии (диаграмма Венна).
Высокие концентрации соединений азота, фосфора, высокая цветность, ЛООВ и ТООВ объясняются антропогенной нагрузкой (скотоводство, 
бытовые стоки и т. 
п.), которую так или иначе испытывают все исследованные озера и которая проявляется в поступлении с водосбора органического вещества и биогенных элементов. Как следствие, 
повышается трофность озер. Согласно классификации R. G. Wetzel (2001) по содержанию минерального азота оз. Тюнгюлю и Табы являются гипертрофными водоемами, оз. Харыялах — β-эвтрофным. По концентрации фосфора все водоемы 
относятся к гипертрофным. Таким образом, три 
исследованных озера, расположенные относительно недалеко друг от друга, значительно различаются между собой по гидрохимическим особенностям. Общей характеристикой для всех озер можно 
считать их повышенную щелочность и трофность. 
Полученные нами данные согласуются с результатами более масштабной работы Л. А. Ушницкой 
и соавт. (2021) по гидрохимической характеристике разнотипных озер Усть-Алданского района Центральной Якутии. Таким образом, исследованные 
в нашей работе озера гидрохимически являются 
довольно типичными для этого региона.
Анализ разнообразия фрагментов гена 16S 
рРНК показал, что во всех планктонных сообществах доминировали бактерии, в то время как археи составляли минорную часть (рис. 1). Диаграмма Венна показала большие отличия сообществ по 
составу микроорганизмов. Только 2.2% ОТЕ были 
общими в трех озерах (рис. 2). Индексы альфа-разнообразия указывают на то, что прокариотные сообщества оз. Тюгнюлю и Табы были более разнообразны, чем в оз. Харыялах (табл. 1).
В планктонных сообществах оз. Тюнгюлю 
преобладали гетеротрофные бактерии класса 
Gammaproteobacteria (22.2%) и фил Verrucomicrobiota 
(16.4%) и Bacteroidota (21.5%) (рис. 1). Явных доминантов среди ОТЕ выявлено не было: из 392 ОТЕ 
всего 25 имели относительную численность более 
1 и до 5%. Тем не менее интересным является тот 
факт, что большинство из выявленных последовательностей ОТЕ не могли быть надежно идентифицированы, поскольку имели ближайших родственников среди некультивируемых представителей на 
уровне семейств и более высоких таксонов.
В оз. Табы половину от всех ОТЕ составляли бактерии филума Bdellovibrionota (54%) близкие к некультивируемому патогену дафний 
“Spirobacillus cienkowskii” (Rodrigues et al., 2008). 
Ассоциированность этого микроорганизма с дафниями в данной работе нами не установлена, а сам 
результат представляется удивительным и требует будущей перепроверки. Вторыми по численности в этом озере были представители класса 
Gammaproteobacteria сем. Comamonadaceae (26.2%), 
родственные представителям рода Limnohabitans 
и двум близким родам Hydrogenophaga и Malikia. 
Гетеротрофные представители рода Limnohabitans 
широко распространены в пресноводных озерах, 
преимущественно с околонейтральными и щелочными значениями рН по всему миру, имеют 
 
МИКРОБИОЛОГИЯ 
том 93 
№ 2 
2024

 
ПЛАНКТОННЫЕ МИКРОБНЫЕ СООБЩЕСТВА 
105
В геноме “Ca. Fonsibacter ubiquis” выявлены потенциальные гомологи генов синтеза, транспорта 
и разложения метилфосфонатов (гомология rpsblast 
от 25 до 46%), что может свидетельствовать об участии этого организма в аэробном метаногенезе 
(Kallistova et al., 2023). Считается, что “Candidatus 
Fonsibacter ubiquis” адаптирован к олиготрофным 
условиям с простыми соединениями углерода 
(Henson et al., 2018), что делает его обнаружение 
в β-эвтрофном оз. Харыялах интересной находкой, 
требующей дальнейшего изучения.
Озеро Харыялах было единственным из трех 
изученных, где была выявлена высокая представленность цианобактерий (фила Cyanobacteriota), 
среди которых преобладали одноклеточные (неидентифицированные представители семейства Prochlorococcaceae и представители родов 
Microcystis). В недавней работе по разнообразию 
и экологической характеристике цианобактерий 
и водорослей термокарстовых озер Якутии на основании многолетних морфологических наблюдений также отмечается преобладание одноклеточных цианобактерий (Kopyrina et al., 2020), но прямые сопоставления, к сожалению, невозможны.
Таким образом, большинство как доминирующих, так и минорных ОТЕ, обнаруженных в исследованных планктонных сообществах трех аласных 
озер Центральной Якутии, представляли некультивируемых микроорганизмов с неясными функциями, хотя можно констатировать, что в изученных сообществах преобладают хемогетеротрофные 
прокариоты. В воде термокарстовых озер других 
регионов, в частности, Канады (Negandhi et al., 
2014, 2016) и Ямала (Savvichev et al., 2021), также 
было показано преобладание и высокое разнообразие органотрофных бактерий филумов Bacteroidetes, 
Pseudomonadota, Actinobacteria и Verrucomicrobia. 
В поверхностных горизонтах водной толщи высока доля одноклеточных цианобактерий семейств 
Prochlorococcaceae (автоматически идентифицируется как Cyanobiaceae) и гетероцистных цианобактерий, идентифицируемых как Nostocaceae 
(Savvichev et al., 2021), что также сопоставимо с нашими результатами.
Ранее нами были выполнены первые в России 
комплексные исследования микробных процессов 
цикла метана в термокарстовых и полигенетических озерах Ямальского полуострова и выявлены 
различные пути метаногенеза, а также интенсивное 
аэробное и анаэробное окисление метана не только 
в осадках (Kallistova et al., 2021), но и водной толще 
(Savvichev et al., 2021). Содержание метана в воде 
ямальских озер было сопоставимым с концентрациями, выявленными нами в трех исследованных озерах Центральной Якутии. И, как и в воде 
озер Ямала, метанотрофные микроорганизмы 
были немногочисленны — отмечены только в воде 
оз. Харыялах (0.26% от всех ОТЕ) и принадлежали 
несколько филогенетических линий и считаются 
важным звеном трофической сети планктонного сообщества (утилизируют ЛООВ), хотя большинство представителей до сих пор либо некультивируемые, либо сложные в культивировании (Kasalický et al., 2013). Представители рода 
Hydrogenophaga являются хемоорганотрофами или 
хемолитоавтотрофами, использующими H2 в качестве источника энергии (Willems et al., 1989), в то 
время как отличительной особенностью представителей рода Malikia является способность внутриклеточно накапливать полигидроксиалканоаты 
и полифосфаты (Spring et al., 2005).
Оз. Харыялах отличалось по составу микроорганизмов от оз. Тюнгюлю и Табы (рис. 1). Здесь 
в планктоне доминировали представители фил 
Actinobacteriota (36.1%), Verrucomicrobiota (16.8%) 
и класса Alphaproteobacteria (18.5%). Также в воде 
этого озера большую долю составляли последовательности филы Cyanobacteriota (9.8%). Наибольшую представленность (16.4%) в сообществе имели последовательности, идентифицированные как группа CL500–29_marine_group (сем. 
Ilumatobacteraceae, Actinobacteriota). Эти микроорганизмы некультивируемые, информации об их 
экологии и функциональной значимости мало. 
Известно, что они распространены как в морских, 
так и в озерных условиях и считаются универсальными гетеротрофами, способными использовать 
различные растворенные органические вещества в аэробных условиях (Zhou et al., 2020). Еще 
10.8% от общей численности ОТЕ составляли последовательности, относящиеся к кладе hgcI (сем. 
Sporichthyaceae, Actinobacteriota). Представители 
этой клады некультивируемые, широко распространены в пресноводных местообитаниях, имеют 
генетические предпосылки к способности усваивать углеводы и богатые азотом органические соединения (Ghylin et al., 2014). Кроме того, клада 
hgcI обладает генетическим потенциалом для использования солнечного света через актинородопсин, что может способствовать анаплеротической 
фиксации углерода и указывает на возможность 
как гетеротрофного, так и автотрофного образа 
жизни (Ghylin et al., 2014).
Среди Verrucomicrobiota доминировали последовательности ОТЕ, идентифицированные только до 
уровня семейства Chthoniobacteraceae (11.4%), что 
не позволяет оценить их роль в сообществе.
В составе Alphaproteobacteria преобладали аэробные, хемоорганогетеротрофные пресноводные 
бактерии “Candidatus Fonsibacter ubiquis” (13.5%), 
ранее известные как SAR11 клада IIIb или LD12 
(Henson et al., 2018). В настоящее время известен только один культивируемый представитель 
этой клады (Henson et al., 2018); еще один вид 
“Candidatus Fonsibacter lacus” описан на основании метагеномных данных (Tsmentzi et al., 2019). 
МИКРОБИОЛОГИЯ 
том 93 
№ 2 
2024

САМЫЛИНА и др.
СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ
Настоящая статья не содержит результатов исследований, в которых в качестве объектов использовались люди или животные.
КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ
Авторы заявляют об отсутствии конфликта 
интересов.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
исключительно к порядку Methylococcales и представителям семейств Methylomonadaceae (род 
не идентифицирован) и Methylococcaceae (род 
Methyloparacoccus). Метаногенные археи выявлены в основном в воде оз. Табы с самым низким 
содержанием растворенного кислорода. Их относительная численность также мала (0.33% от 
всех ОТЕ), а разнообразие представлено семействами Methanobacteriaceae, Methanomicrobiaceae 
и Methanosaetaceae.
Таким образом, наши данные указывают на то, 
что планктонные микробные сообщества аласных 
озер Центральной Якутии разнообразны и изобилуют некультивируемыми прокариотами с пока 
неизвестным функциональным потенциалом. Научная и практическая значимость микробиологических исследований таких озер в Якутии заключается в необходимости понимания динамики функционирования микробных сообществ в условиях 
резко континентального климата с преобладанием 
низких температур, а также в потенциальной возможности управлять микробными процессами цикла углерода (эмиссией парниковых газов) в условиях глобальных климатических изменений. Кроме 
того, наши данные позволяют предположить, что 
аласные озера Центральной Якутии могут служить 
источником поиска новых промышленно значимых штаммов (как, например, фосфат-аккумуляторы рода Malikia), приспособленных к низкотемпературным условиям, типичным для различных 
регионов России.
БЛАГОДАРНОСТИ
Авторы выражают благодарность академику 
РАН, д. 
г.- м. 
н. А. Ю. Розанову и начальнику отдела по науке и сохранению биоразнообразия Национального парка “Ленские Столбы” Л. В. Шелоховской за предоставленную возможность посетить 
Центральную Якутию и содействие в организации 
поездки.
ФИНАНСИРОВАНИЕ
Аржакова С.К., Жирков И.И., Кусатов К.И., Андросов И.М. Реки и озера Якутии: краткий справочник. 
Якутск: Бичик, 2007. 176 с.
Босиков Н.П. Эволюция аласов Центральной Якутии. 
Якутск: ИМЗ СО РАН, 1991. 128 с.
Китаев С.П. Основы лимнологии для гидробиологов 
и ихтиологов. Петрозаводск: Карельский научный 
центр РАН, 2007. 395 с.
Семенов А.Д. Руководство по химическому анализу 
поверхностных вод суши. Л.: Гидрометеоиздат, 1977. 
540 с.
Brown J., Ferrains O.J., Heginbottom J.A., Melnikov E.S. Circum-Arctic map of permafrost and ground-ice conditions // 
National Snow and Ice Data Center. 1997.
https://doi.org/10.3133/cp45
Desyatkin A.R., Fedorov P.P., Nikolaev A.N., Borisov B.Z., 
Desyatkin R.V. Methane emission during thermokarst lake 
flood in Central Yakutia // Vestnik of North-Eastern Federal University. 2016. № 2 (52). P. 5–14 (in Russian).
Desyatkin A., Takakai F., Nikolaeva M. Landscape microzones within thermokarst depressions of Central Yakutia 
under present climatic conditions // Geosciences. 2018. 
V. 8. Art. 439.
https://doi.org/10.3390/geosciences8120439
Ghylin T.W., Garcia S.L., Moya F., Oyserman B.O., Schwientek P., Forest K.T., Mutschler J., Dwulit-Smith J., 
Chan L.K., Martinez-Garcia M., Sczyrba A., Stepanauskas R., Grossart H.P., Woyke T., Warnecke F., Malmstrom R., Bertilsson S., McMahon K.D. Comparative single-cell genomics reveals potential ecological niches for 
the freshwater acI Actinobacteria lineage // ISME J. 2014. 
V. 8. P. 2503–2516.
https://doi.org/10.1038/ismej.2014.135
Gruzdev E.V., Begmatov S.A., Beletsky A.V., Mardanov A.V., Ravin N.V., Kadnikov V.V. Structure and seasonal 
variability of groundwater microbial communities in the 
City of Moscow // Microbiology (Moscow). 2023. V. 92. 
P. 192–203.
https://doi.org/10.1134/S0026261722603293
Henson M.W., Lanclos V.C., Faircloth B. C. Thrash J.C. 
Cultivation and genomics of the first freshwater SAR11 
(LD12) isolate // ISME J. 2018. V. 12. P. 1846–1860.
https://doi.org/10.1038/s41396-018-0092-2
Полевые работы, обработка образцов и анализ 
молекулярно-биологических данных выполнены сотрудниками ФИЦ Биотехнологии РАН при 
поддержке проекта РНФ № 22-14-00038 и госзадания ФИЦ Биотехнологии РАН. Полевые работы 
и гидрохимические анализы выполнены Габышевым В. А. и Габышевой О. И. в рамках государственного задания Министерства науки и высшего 
образования РФ по проектам № FWRS-2021-0023, 
ЕГИСУ НИОКТР № АААА-А21-121012190038-0 
и № FWRS-2021-0026, ЕГИСУ НИОКТР 
АААА-А21-121012190036-6.
 
МИКРОБИОЛОГИЯ 
том 93 
№ 2 
2024

 
ПЛАНКТОННЫЕ МИКРОБНЫЕ СООБЩЕСТВА 
107
preventing methane emission // Biogeosciences. 2021. V. 
18. P. 2791–2807.
https://doi.org/10.5194/bg-18-2791-2021
Spring S., Wagner M., Schumann P., Kämpfer P. Malikia granosa gen. nov., sp. nov., a novel polyhydroxyalkanoate- and polyphosphate-accumulating bacterium 
isolated from activated sludge, and reclassification of 
Pseudomonas spinosa as Malikia spinosa comb. nov. // 
Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2005. V. 55. P. 621–629. 
https://doi.org/10.1099/ijs.0.63356-0
Suzuki R., Hiyama T., Strunin M., Ohata T., Koike T. 
Airborne observation of land surface by video camera 
and spectrometers around Yakutsk // Activity Report 
of GAME-Siberia 2000, GAME Publication 26. 2001. 
P. 61–64.
Tsementzi D., Rodriguez-R L.M., Ruiz-Perez C.A., Meziti A., 
Hatt J.K., Konstantinidis K.T. Ecogenomic characterization of widespread, closely-related SAR11 clades of the 
freshwater genus “Candidatus Fonsibacter” and proposal 
of Ca. Fonsibacter lacus sp. nov. // Syst. Appl. Microbiol. 
2019. V. 42. P. 495–505.
https://doi.org/10.1016/j.syapm.2019.03.007
Ulrich M., Matthes H., Schmidt J., Fedorov A.N., Schirrmeister L., Siegert C., Schneider B., Strauss J., Zielhofer C. Holocene thermokarst dynamics in Central Yakutia — A multicore and robust grain-size endmember modeling approach // 
Quat. Sci. Rev. 2019. V. 218. P. 10‒33.
https://doi.org/10.1016/j.quascirev.2019.06.010
Ushnitskaya L.A., Gorodnichev R.M., Pestryakova L.A. Morphometric and hydrochemical characteristics of lakes in rural 
settlements Ust-Aldansky District (Central Yakutia) // Regional Geosystems. 2021. V. 45. № 2. P. 214–226 (in Russian). 
https://doi.org/10.52575/2712-7443-2021-45-2-214-226
Wetzel R.G. Limnology: Lake and river ecosystems. San 
Diego: Acad. Press, 2001. 1006 p.
Willems A., Busse J., Goor M., Pot B., Falsen E., Jantzen E., 
Hoste B., Gillis M., Kersters K., Auling G., De Ley J. Hydrogenophaga, a new genus of hydrogen-oxidizing bacteria that 
includes Hydrogenophaga flava comb. nov. (Formerly Pseudomonas flava), Hydrogenophaga palleronii (Formerly Pseudomonas palleronii), Hydrogenophaga pseudoflava (Formerly 
Pseudomonas pseudoflava and “Pseudomonas carboxydoflava”), and Hydrogenophaga taeniospiralis (Formerly Pseudomonas taeniospiralis) // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 1989. 
V. 39. P. 319–333.
https://doi.org/10.1099/00207713-39-3-319
Zhou S., Sun Y., Yu M., Shi Z., Zhang H., Peng R., Li Z., 
Cui J., Luo X. Linking shifts in bacterial community 
composition and function with changes in the dissolved 
organic matter pool in ice-covered Baiyangdian Lake, 
Northern China // Microorganisms. 2020. V. 8. Art. 883.
https://doi.org/10.3390/microorganisms8060883
Kallistova A.Yu., Kadnikov V.V., Savvichev A.S., Rusanov I.I., Dvornikov Yu.A., Leibman M.O., Khomutov A.V., 
Ravin N.V., Pimenov N.V. Comparative study of methanogenic pathways in the sediments of thermokarst and 
polygenetic Yamal lakes // Microbiology (Moscow). 2021. 
V. 90. P. 261–267.
https://doi.org/10.1134/S0026261721020065
Kallistova A.Yu., Kosyakova A.I., Rusanov I.I., Kadnikov V.V., Beletsky A.V., Koval’ D.D., Yusupov S.K., Zekker I., Pimenov N.V. Methane production in a temperate 
freshwater lake during an intense cyanobacterial bloom // 
Microbiology (Moscow). 2023. V. 92. P. 638‒649.
https://doi.org/10.1134/S0026261723601586
Kallistova A.Yu., Savvichev A.S., Rusanov I.I., 
Pimenov N.V. Thermokarst lakes, ecosystems with intense 
microbial processes of the methane cycle // Microbiology 
(Moscow). 2019. V. 88. P. 649–661.
https://doi.org/10.1134/S0026261719060043
Kasalický V., Jezbera J., Hahn M.W., Šimek K. The diversity of the Limnohabitans genus, an important group 
of freshwater bacterioplankton, by characterization of 
35 isolated strains // PLoS One. 2013. V. 8. Art. e58209. 
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0058209
Kopyrina L., Pshennikova E., Barinova S. Diversity 
and ecological characteristic of algae and cyanobacteria of thermokarst lakes in Yakutia (northeastern Russia) // Oceanol. Hydrobiol. Stud. 2020. V. 49. P. 99–122. 
https://doi.org/10.1515/ohs-2020-0010
McAuliffe C.C. GC determination of solutes by multiple 
phase equilibrium // Chem. Technol. 1971. V. 1. P. 46–51.
Negandhi K., Laurion I., Lovejoy C. Bacterial communities and greenhouse gas emissions of shallow ponds in 
the High Arctic // Polar Biol. 2014. V. 37. P. 1669–1683. 
https://doi.org/10.1007/s00300-014-1555-1
Negandhi K., Laurion I., Lovejoy C. Temperature effects 
on net greenhouse gas production and bacterial communities in arctic thaw ponds // FEMS Microbiol. Ecol. 2016. 
V. 92. Art. fiw117.
https://doi.org/10.1093/femsec/fiw117
Obu J., Westermann S., Bartsch A., Berdnikov N., Christiansen H.H., Dashtseren A., Delaloye R., Elberling B., Etzelmüller B., Kholodov A., Khomutov A., Kääb A., Leibman M.O., Lewkowicz A.G., Panda S.K., Romanovsky V., 
Way R.G., Westergaard-Nielsen A., Wu T., Yamkhin J., 
Zou D. Northern hemisphere permafrost map based on 
TTOP modelling for 2000–2016 at 1 km2 scale // Earth 
Sci. Rev. 2019. V. 193. P. 299–316.
https://doi.org/10.1016/j.earscirev.2019.04.023
Rodrigues J.L., Duffy M.A., Tessier A.J., Ebert D., Mouton L., 
Schmidt T.M. Phylogenetic characterization and prevalence of “Spirobacillus cienkowskii,” a red-pigmented, spiral-shaped bacterial pathogen of freshwater Daphnia species // Appl. Environ. Microbiol. 2008. V. 74. P. 1575–1582. 
https://doi.org/10.1128/AEM.02438-07
Savvichev A., Rusanov I., Dvornikov Y., Kadnikov V., Kallistova A., Veslopolova E., Chetverova A., Leibman M., Sigalevich P., Pimenov N., Ravin N., Khomutov A. The water column of the Yamal tundra lakes as a microbial filter 
МИКРОБИОЛОГИЯ 
том 93 
№ 2 
2024