Микология и фитопатология, 2024, № 2

МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ
Том 58     № 2     2024    Март–Апрель
Основан в 1967 г.
Выходит 6 раз в год
ISSN: 0026-3648
Журнал издается под руководством
Отделения биологических наук РАН
Главный редактор
Ю.К. Новожилов
проф., д.б.н., Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН,
Санкт-Петербург, Россия
Заместители главного редактора
академик РАН, проф., д.б.н. О.С. Афанасенко
д.б.н. И.В. Змитрович (отв. секретарь, зав. редакцией)
Редакционная коллегия:
А.В. Александрова, Т.А. Белозерская, М.В. Бибикова, Е.В. Богомолова,  
С.П. Вассер, Д.Ю. Власов, С.В. Волобуев, Е.Ю. Воронина, Ф.Б. Ганнибал, О.П. Гаврилова, 
Ц.М. Денчев, М.П. Журбенко, И.Ю. Кирцидели, А.В. Кураков, М.М. Левитин, 
Е.Ф. Малышева, Минтер Дэвид Уильям, Н.В. Мироненко, О.В. Морозова, Л.Г. Переведенцева, 
Е.С. Попов, Н.В. Псурцева, Ю.А. Ребриев, О.К. Струнникова, В.М. Терёшина, 
А.Г. Ширяев, Шниттлер Мартин Герман
Ответственные редакторы выпуска:
А.В. Александрова и Н.В. Мироненко
© Российская академия наук, 2024
© Редколегия журнала «Микология и 
фитопоталогия»(составитель) , 2024

СОДЕРЖАНИЕ
Том 58, номер 2, 2024
ОБЗОРЫ И ДИСКУССИИ
Парша яблони: устойчивость к химическим фунгицидам
А. И. Насонов, Г. В. Якуба
91
БИОРАЗНООБРАЗИЕ, СИСТЕМАТИКА, ЭКОЛОГИЯ
Дрожжевые грибы жимолости грузинской (Lonicera iberica) и винограда (Vitis vinifera), произрастающих в 
Дагестане
Д. А. Абдуллабекова, Е. С. Магомедова, Г. Г. Магомедов, А. В. Качалкин
108
Новые данные о дискомицетах Комсомольского природного заповедника (Хабаровский край, Россия)
А. В. Богачева, Ю. В. Бочкарева
117
Микобиота планируемой ООПТ “Озеро Нюк” (Республика Карелия, Россия)
О. О. Предтеченская, А. В. Руоколайнен
122
ФИЗИОЛОГИЯ, БИОХИМИЯ, БИОТЕХНОЛОГИЯ
Влияние субмикронных частиц оксидов металлов на продукцию пероксида водорода и активность 
окислительных ферментов Aspergillus niger и Penicillium chrysogenum
Н. А. Аникина, Р. В. Барышков, А. Ю. Шишкин, О. Н. Смирнова, В. Ф. Смирнов
134
ГРИБЫ – ВОЗБУДИТЕЛИ БОЛЕЗНЕЙ РАСТЕНИЙ
Редкие виды фомоидных грибов, ассоциированные с соей
М. М. Гомжина, Е. Л. Гасич
143
Виды рода Fusarium, поражающие клубни картофеля и плоды томата в Уганде
А. С. Еланский, С. М. Миславский, Е. М. Чудинова, Л. Ю. Кокаева, С. Н. Еланский, Е. Е. Денисова, 
И. А. Ильичев, А. Ф. Белосохов, Я. Бамутазе, П. Музингузи, Е. Ополот, П.В. Красильников
161

Contents
Vol. 58, No. 2, 2024
REVIEWS AND DISCUSSIONS
Apple scab: resistance to chemical fungicides
A.I. Nasonov, G.V. Yakuba
91
BIODIVERSITY, TAXONOMY, ECOLOGY
Yeasts of the Georgian honeysuckle (Lonicera iberica) and grapes (Vitis vinifera) growing in Dagestan
D. A. Abdullabekova, E. S. Magomedova, G. G. Magomedov, A. V. Kachalkin
108
New data on discomycetes from the Komsomolsky Nature Reserve (Khabarovsk Territory, Russia)
A. V. Bogacheva, Yu. V. Bochkareva
117
Mycobiota of the Nyuk Lake planned protected area (Republic of Karelia, Russia)
O. O. Predtechenskaya, A. V. Ruokolainen
122
PHYSIOLOGY, BIOCHEMISTRY, BIOTECHNOLOGY
The effects of submicron particles of metal oxides on the production of hydrogen peroxide and the activity of oxidative 
enzymes of Aspergillus niger and Penicillium chrysogenum
N. A. Anikina, R. V. Baryshkov, A. Yu. Shishkin, O. N. Smirnova, V. F. Smirnov
134
PHYTOPATHOGENIC FUNGI
Unique findings of Phoma-like fungi associated with soybean
M. M. Gomzhina, E. L. Gasich
143
Fusarium species affecting potato tubers and tomato fruits in Uganda
A. S. Elansky, S. M. Mislavskiy, E. M. Chudinova, L. Yu. Kokaeva, S.N. Elansky, E. E. Denisova,
I. A. Ilichev, A. F. Belosokhov, Yu. Bamutaze, P. Musinguzi, E. Opolot, P. V. Krasilnikov
161

МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ, 2024, том 58, № 2, с. 91–107
ОБЗОРЫ И ДИСКУССИИ
УДК 632.4.01/.08 : 632.952 : 632.95.025.8
ПАРША ЯБЛОНИ: УСТОЙЧИВОСТЬ 
К ХИМИЧЕСКИМ ФУНГИЦИДАМ
© 2024 г.    А. И. Насонов1,*, Г. В. Якуба1,**
1 Северо-Кавказский федеральный научный центр садоводства, виноградарства, виноделия, 
350901 Краснодар, Россия
*e-mail: nasoan@mail.ru
**e-mail: galyayaku@gmail.com
Поступила в редакцию 28.03.2023 г.
После доработки 12.06.2023 г.
Принята к публикации 28.12.2023 г.
В обзоре освещена ситуация с развитием устойчивости к различным фунгицидам с системным действием 
у Venturia inaequalis в мире и в России с оценкой перспектив дальнейшего их использования. Представлена информация обо всех применяемых в России против парши яблони фунгицидах, их эффективности 
в данный момент времени, с характеристикой каждого химического класса. Приведены данные о механизмах устойчивости к химическим веществам у патогена, в том числе на молекулярном уровне. Обсуждается проблема развития резистентности у V. inaequalis и возможные пути ее решения на современном 
уровне научных знаний.
Ключевые слова: анилинопиримидины, бензимидазолы, системные фунгициды, стробилурины, триазолы, SDHI, Venturia inaequalis.
DOI: 10.31857/S0026364824020018, EDN: vpkynf
ВВЕДЕНИЕ
Venturia inaequalis (Cook) G. Winter — важнейший 
экономически значимый патоген яблоневых насаждений, вызывающий паршу. Ежегодное развитие болезни ограничивает возможность получения высоких 
и стабильных урожаев. Экономические потери при 
эпифитотийном развитии V. inaequalis достигают 70%, 
особенно в регионах с умеренным климатом с холодными и влажными весенними периодами, которые 
характерны для большей части Европейской России 
(Nasonov, Suprun, 2015). Кроме этого, вредоносность 
парши яблони возрастает в силу климатических флуктуаций и, как следствие, снижения сопротивляемости 
растения-хозяина (Yakuba, 2013). Химический метод 
контроля возбудителя парши яблони остается основным. Количество обработок препаратами может 
достигать 20 и более за сезон в районах с благоприятным развитием парши (Yakuba, 2013). Это вызывает 
серьезные экологические и производственные риски 
в связи с развитием резистентности к фунгицидам. 
Наблюдения в период с 1991 по 2004 г. показали, что 
V. inaequalis в условиях эпифитотийного развития болезни в Краснодарском крае теряет чувствительность 
к системным фунгицидам в среднем в течение 2—4 лет 
(Smolyakova, Yakuba, 2005). Принимая во внимание 
тот факт, что антирезистентное использование препаратов требует строгого соблюдения регламента их 
применения по количеству и обязательной ротации 
химических веществ с разным механизмом действия, 
необходим большой выбор средств защиты. В связи 
с этим любое выпадение фунгицида из оборота в результате развития резистентности усложняет задачу по 
эффективному использованию химического метода 
в защите от фитопатогенов (FRAC).
В основе способности патогена противостоять 
токсическому действию фунгицидов лежит базовое 
биологическое свойство организмов приспосаб- ливаться к условиям окружающей среды. Высокая экологическая пластичность и изменчивость V
. inaequalis, 
показанная во многих исследованиях (Tokmakov et al., 
2017; Suprun et al., 2018), обусловленная способностью 
к половому размножению, а также высокий потенциал к бесполому размножению в течение вегетации 
яблони, создает высокие риски быстрой адаптации 
патогена к химическим препаратам. Развитие практической устойчивости происходит на популяционном уровне и характеризуется как доля резистентных 
биотипов патогена, при которой отсутствует эффект 
препарата против парши яблони (Cox, 2015).
91

НАСОНОВ, ЯКУБА
Целью данного обзора является освещение ситуации с развитием устойчивости к различным химическим классам фунгицидов с системным действием 
у V. inaequalis в мире и в России с оценкой перспектив 
дальнейшего их использования. В статье представлена 
информация обо всех используемых в России против 
парши яблони действующих веществах системных 
фунгицидов.
Бензимидазолы 
(метилбензимидазолкарбаматы, МБК)
болезней яблони в Японии (Tanaka et al., 2000), США 
(Cox, 2015) и Европе (Weber, Børve, 2021). Предполагают, что присутствие тиофанат-метила в саду может 
поддерживать резистентность возбудителя парши 
ко всем МБК на высоком уровне. В промышленных 
садах США доля резистентных к тиофанат-метилу фенотипов составила около 93% (Chapman et al., 
2011). Сопоставимый уровень резистентности к этому 
фунгициду наблюдали в Турции, где он до сих пор 
используется против парши яблони (Polat, Bayraktar, 
2021). В России разрешение на применение ряда МБК 
(беномила, карбендазима и тиофанат-метила) против 
парши яблони действовало до 2014—2015 гг. (State 
Catalogue, 2005—2023). Ранее сообщалось о запрете для применения на яблони Бенлата, СП в конце 
1980-х гг. в СССР (Kasparov, Promonenkov, 1990). При 
этом в России запрет на применение метилбензимидазолкарбаматов в отличие от США и некоторых других стран действует не на отдельные болезни яблони, 
а на весь комплекс микозов культуры в целом (State 
Catalogue, 2005—2023).
Между тем от момента фиксирования первых случаев резистентности к бензимидазолам до полного 
отказа в их использовании против данного патогена 
на законодательном уровне в России и некоторых 
других странах прошел значительный промежуток 
времени — около 30 лет. Как сообщают некоторые 
исследователи, успешное использование антирезистентных подходов позволило вернуть и поддерживать эффективность бензимидазолов на определенном уровне. Так, В.М. Смольякова с соавторами 
(Smolyakova et al., 2005) показали, что исключение из 
системы защиты яблони Фундазола, СП и его аналогов позволило за три года восстановить чувствительность устойчивой к бензимидазолам популяции. На 
основании результатов широких полевых опытов ими 
было выявлено, что Фундазол, СП с 1977 по 2000 г. по 
эффективности был на уровне системного препарата 
Скор, КЭ из химической группы триазолов. Ряд других 
исследователей отмечает, что отказ от применения 
бензимидазолов не приводит к восстановлению чувствительности к ним у патогена. Как указывает FRAC, 
устойчивость к этим фунгицидам может оставаться 
стабильной в некоторых р-нах садоводства в течение 
10 и более лет после прекращения их использования. В Германии, по данным Кибахера и Гофмана, 
была показана высокая устойчивость популяции 
V.  inaequalis к бензимидазолам в течение четырех лет 
после исключения их из системы защиты (Kiebacher, 
Hoffmann, 1980, цит. по: Nasonov et al., 2022b), в России (Краснодарский край) — шесть лет (Nasonov et al., 
2022b), а в США — свыше 10 лет (Koenraadt et  al., 
1992). Также персистирующая устойчивость была 
показана в популяции патогена в Польше (Novacka 
Метилбензимидазолкарбаматы (МБК) были разрешены для использования на яблоне в 1970-х гг. во многих 
странах мира, в том числе в СССР (Cox, 2015; Golyshin, 
2001; Smolyakova et al., 2005). В России против возбудителя парши яблони были зарегистрированы действующие 
вещества: беномил, в составе коммерческих препаратов 
Фундазол, СП и Бенлат, СП; карбендазим — Колфуго 
Супер, КС и тиофанат-метил — Топсин-М, СП  (State 
Catalogue, 2005—2023).
Высокая эффективность этой группы фунгицидов 
против фитопатогенных грибов предопределила быстрое и неконтролируемое развитие резистентности 
к бензимидазолам. Уже в течение первых нескольких 
лет после начала использования этих препаратов была 
обнаружена резистентность в садовых популяциях 
V.  inaequalis в различных странах мира с развитым 
промышленным садоводством (Shabi et al., 1983; Katan 
et al., 1983; Cox, 2015; Nasonov et al., 2022а). В СССР 
и России о фактах развития резистентности у возбудителя парши яблони к бензимидазолам упоминали ряд 
авторов (Golyshin, 1993; Tyuterev, 2001; Smolyakova et 
al., 2005; Kashirskaya et al., 2012). Так, широкое и практически бесконтрольное использование Фундазола, 
СП в 1976—1977 гг., особенно в черноморской зоне 
садоводства Краснодарского края, где число обработок 
достигало максимально разрешенного уровня, привело к резкому снижению чувствительности V
. inaequalis 
к нему (Smolyakova et al., 2005). Таким образом, формирование резистентности произошло всего за два 
года. В США и Польше сообщали о появлении резистентной популяции после трех лет использования 
беномила (Novacka et al., 1977; Cox, 2015).
С годами количество сообщений о распространении резистентности к фунгицидам этой группы 
в популяции патогена возросло с единичных до массовых случаев, и они больше не рекомендовались 
для использования против парши яблони. Беномил был исключен в 2001 г. из регистрации в США 
для борьбы с паршой яблони (Cox, 2015). При этом 
тиофанат-метил, который также не рекомендуется 
в большинстве регионов для контроля V. inaequalis, 
до сих пор используется против возбудителей других 
	
МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ	
том 58	
№ 2	
2024

	
ПАРША ЯБЛОНИ: УСТОЙЧИВОСТЬ К ХИМИЧЕСКИМ
93
(Al-Arab, Abou-Jawdah, 1997) и к карбендазиму с EC50 > 
1000 мг/л в Краснодарском крае (Nasonov et al., 2022b).
Триазолы (ингибиторы деметилирования, 
demethylation inhibitors — DMI, азолы)
Важной вехой в совершенствовании химического 
метода контроля фитопатогенов было появление триазолов. Их применение в растениеводстве началось во 
второй половине 1970-х гг. Триазолы позволили более 
рационально использовать средства защиты в силу 
таких характеристик, как высокая активность, спектр 
контролируемых патогенов, системное воздействие на 
растение, низкие нормы применения и длительный 
период защиты (Grishechkina et al., 2020).
Первый фунгицид этой группы, который применялся в СССР с 70-х гг. прошлого столетия, был 
триадимефон (Popov et al., 2003). Этот фунгицид до 
сих пор зарегистрирован для применения против парши яблони в составе препарата Привент, СП (State 
Catalogue, 2005—2023). С 1990—1992 гг. при защите 
промышленных насаждений от парши на территории 
Российской Федерации были разрешены действующие вещества азолов: Скор, КС,— дифеноконазол, 
Вектра, КС — бромуконазол, Топаз, КЭ — пенконазол, 
Импакт, КС — флутриафол, Рубиган, КЭ — фенаримол, смесевой фунгици д Атеми-С — ципроконазол 
+ сера (Smolyakova, Yakuba, 2005). На 2023 г. в защите 
яблони против парши разрешены действующие вещества: триадимефон, флутриафол, дифеноконазол 
и тетраконазол (State Catalogue, 2005—2023). Пенконазол также зарегистрирован для применения на 
яблони, но только против мучнистой росы.
О первых фактах устойчивости V. inaequalis к триазолам сообщалось в 1980-х гг. в Европе и Америке 
(Cox, 2015; Fiaccadori, 2017). Пониженная чувствительность к азолам у изолятов патогена наблюдалась 
в 1985 г., а уже в 1988—1991 гг. была подтверждена 
практическая устойчивость к миклобутанилу в популяциях патогена в двух штатах США (Cox, 2015). 
В России факты отсутствия должной эффективности 
различных триазолов (бромуконазола, фенаримола, 
флутриафола и дифеноконазола) фиксировали с конца 
1990-х гг. (Levitin, Gagkaeva, 2000 цит. по: Nasonov et al., 
2021; Smolyakova, Yakuba, 2005; Kashirskaya et al., 2012; 
Yakuba, 2013). Эффективность опрыскиваний препаратами из химического класса триазолов в Краснодарском крае снижалась вполовину на четвертый год их 
использования, а на пятый-шестой годы на 90—100% 
(Smolyakova, Yakuba, 2005). При этом реверсия чувствительности патогена для всех триазолов наблюдалась через три года после отказа от их применения 
(Smolyakova, Yakuba, 2005).
et al., 1977) и других странах, а также других патосистемах, например, на винограде у возбудителя серой 
гнили Botrytis cinerea (Cox, 2015).
Механизм действия бензимидазолов связан с нарушением клеточного деления в результате блокировки 
формирования и диссоциации микротрубочек, вызванной взаимодействием действующего вещества 
с тубулином. Конечным результатом воздействия 
является ингибирование образования веретена деления. Появление молекулярно-генетических методов 
позволило обнаружить устойчивость к бензимидазолу 
на молекулярном уровне; у различных видов фитопатогенных грибов она объясняется точечными мутациями в гене, кодирующем β-тубулин. Нарушения гена 
отмечались в кодонах 198 и 200 (Koenraadt et al., 1992; 
Yarden, Katan, 1993). Конрад с соавторами (Koenraadt 
et  al., 1992) показали, что в штамме с очень высокой 
устойчивостью к беномилу (benVHR) кодон 198, который в чувствительном штамме V. inaequalis кодирует 
глутаминовую кислоту, был изменен на кодон аланина, 
в штамме с высокой устойчивостью (benHR) — лизина и в штамме со средней устойчивостью (benMR) — 
глицина. Кодон 200, кодирующий фенилаланин был 
преобразован в кодон тирозина в штамме V. inaequalis 
со средней устойчивостью к беномилу. Позже Квелло 
с соавторами (Quello et al., 2010) нашли в изолятах 
V. inaequalis с низкой (benLR) и средней устойчивостью (benMR) к действующему веществу мутацию 
в кодоне 240, которая приводила к замене лейцина 
на фенилаланин. В других патосистемах кроме изменений в этих кодонах гена β-тубулина были найдены 
мутации в кодонах 6, 50, 165, 167, полученных в том 
числе и на лабораторных мутантах (Koenraadt et al., 
1992; Ma, Michailides, 2005; Sokolova, Glinushkin, 2020). 
Обнаруженные в полевых штаммах патогена мутации 
в гене β-тубулина, придающие устойчивость, представляют собой небольшую часть всех изменений 
этого гена, найденных в индуцированных мутантах. 
Отсутствие вариантов генотипов с заменами в других кодонах диких изолятов V. inaequalis указывает на 
наличие эффекта “платы” за приспособленность для 
этих мутаций в природных популяциях (Koenraadt 
et al., 1992). Вероятнее всего, в саду под действием 
препарата идет преимущественный отбор benVHR 
фенотипов патогена. В работе канадских ученых, изучавших частоту возникновения устойчивости к беномилу у V. inaequalis, показано, что все резистентные 
штаммы в популяции соответствовали по результатам 
ПЦР генотипу benVHR (Svircev et  al., 2000). В других 
исследованиях также выявлено преобладание таких 
биотипов патогена, имеющих мутацию в кодоне 198 
(Quello et al., 2010; Polat, Bayraktar, 2021). Большое количество высокоустойчивых к беномилу фенотипов 
со значениями EC50 > 50 мг/л найдено в садах Ливана 
МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ	
том 58	
№ 2	
2024

НАСОНОВ, ЯКУБА
Интересно, что для дифеноконазола снижение эффективности не было таким большим, как для других 
триазолов. Мониторинг эффективности препарата 
в течение семи лет его использования против парши 
яблони, показал, что первые три года его эффективность была на уровне 99—100%, а продолжительность 
защитного действия составляла 15 дней. В течение следующих четырех лет использования дифеноконазола 
эффективность снижалась до 70%. Уменьшался также 
и период защитного действия, составив в конце всего 
времени исследования 8—10 сут (Yakuba, 2013). Как 
сообщает Кокс (Cox, 2015), в США эффективность 
дифеноконазола в садах также выше, чем некоторых 
других триазолов, что объясняется, с одной стороны, 
тем, что дифеноконазол, как и фенбуканозол, были 
зарегистрированы в Америке только в 2009 г. С другой стороны, эти действующие вещества обладают 
более высокой активностью в сравнении с применяемыми там ранее миклобутанилом и фенаримолом, 
а также новым для США флутриафолом. Различия 
во внутренней активности триазолов после ряда лет 
их использования можно объяснить количественной (или дозозависимой) природой резистентности 
к фунгицидам из группы DMI. Необходимо сказать, 
что устойчивость патогена к миклобутанилу и фенаримолу в США широко описана рядом авторов 
(Marine et al., 2007; Pfeufer et al., 2010; Chapman et  al., 
2011; Cox, 2015; Villani et al., 2015).
Распространение устойчивости к триазолам, 
безусловно, зависит от истории применения этих 
фунгицидов в конкретных садах. Так, статистическое сравнение распределения чувствительности 
к миклобутанилу в 93 популяциях V. inaequalis в США 
показало, что только 73 сада имели практическую 
устойчивость к действующему веществу (Cox, 2015). 
Подобная ситуация наблюдается и в Краснодарском 
крае, где наравне с садами с устойчивыми популяциями (Smolyakova, Yakuba, 2005) были найдены насаждения с высокой чувствительностью патогена 
к дифеноконазолу (Smolyakova, 2000).
За последнее время появились новые случаи подтверждения сниженной чувствительности к дифеноконазолу в нескольких популяциях V. inaequalis 
в Краснодарском крае. Так, в экспериментах in vitro 
по оценке эффективной 50%-й концентрации (ЭК50) 
был зафиксирован сдвиг чувствительности, который 
в значениях показателя резистентности (ПР) составил 16 и 32, что указывает на наличие устойчивости 
к фунгициду в этих популяциях (Nasonov et al., 2021, 
2022c). Кроме России и США, за последние 10 лет 
во всем мире были описаны популяции возбудителя парши яблони, характеризующиеся пониженной 
чувствительностью к триазолам (Mondino et al., 2015; 
Fiaccadori, 2017; Lahlali et al., 2019; Polat, Bayraktar, 
2021; Li et al., 2021; Chatzidimopoulos et al., 2022; Nabi 
et al., 2023).
Хотя устойчивость к триазолам подтверждена 
у V. inaequalis в течение нескольких десятков лет, механизм устойчивости до сих пор полностью не изучен. 
Известно, что фунгицид ингибирует синтез стерина, 
играющего важную роль в функционировании мембран грибных клеток, и воздействие триазола приводит 
к нарушению роста гиф. Определена молекулярная 
мишень для фунгицидов из группы DMI — 14α-деметилаза, важное метаболическое звено биосинтеза эргостерола, которая кодируется геном Cyp51A1 
(Schnabel, Jones, 2001). Авторы не обнаружили мутаций у устойчивых к триазолам изолятов V. inaequalis 
в садах США, но отметили сверхэкспрессию гена 
CYP51A1. В одном случае у устойчивых генотипов 
гриба сверхэкспрессия CYP51A1 совпала с наличием вставки 533 п.н. (пар нуклеотидов) выше гена 
(Schnabel, Jones, 2001). Между тем предполагают, что 
мутации в гене Cyp51 выступают как один из возможных механизмов, приводящих к снижению чувствительности грибов к азолам, что объясняет пристальное внимание к нему ученых. Секвенирование 
последовательностей целевого гена у чувствительных 
и устойчивых к триазолам изолятов патогена выявило 
15 точечных мутаций, приводивших к замене аминокислот в 14α-деметилазе (Hoffmeister et al., 2021). При 
этом некоторые мутации, например, в области YGYG 
443—446, мало влияли на чувствительность к DMI, 
другие были связаны с более высокими значениями 
ЭК50 для миклобутанила, дифеноконазола и мефентрифлуконазола, такие как Y133F и M141T. Эффекты 
снижения чувствительности различались для трех 
действующих веществ и были наиболее выражены 
для миклобутанила, чем для мефентрифлуконазола 
(Hoffmeister et al., 2021). Эти мутации также были зафиксированы в исследованиях устойчивых к триазолам 
популяций V
. inaequalis в Японии (Yaegashi et al., 2020). 
В обеих работах было показано, что в большинстве 
изолятов, имеющих пониженную чувствительность 
к дифеноконазолу in vitro, присутствуют эти мутации 
(Hoffmeister et al., 2021; Yaegashi et al., 2020). Для мефентрифлуконазола такой зависимости выявлено не было 
(Hoffmeister et al., 2021). Молекулярно-генетический 
анализ гена CYP51A1 в популяциях патогена в Краснодарском крае выявил очень низкую встречаемость 
мутации Y133F, которая была найдена в 4% случаев 
в садовых популяциях и в 1% случаев в исходной 
популяции. Полученные авторами результаты показывают, что резистентность в садовых популяциях 
Краснодарского края, возможно, обусловлена иными механизмами, не связанными с мутацией Y133F 
в гене CYP51A1 (Nasonov et al., 2022a).
	
МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ	
том 58	
№ 2	
2024

	
ПАРША ЯБЛОНИ: УСТОЙЧИВОСТЬ К ХИМИЧЕСКИМ
95
Точечная мутация Y133F у V. inaequalis гомологична мутациям Cyp51, связанным с чувствительностью 
к триазолам у других фитопатогенных грибов, таким 
как Y131F/H у Phakopsora pachyrhizi (Schmitz et al., 2014), 
Y134F у Puccinia triticina (Stammler et al., 2009), Y136F 
у Erysiphe necator (Frenkel et al., 2015) и Y137F у Zymoseptoria tritici (Mair et al., 2016). Мутации M141T и M141V 
сходны с мутациями M145L у Z. tritici (Mair et  al., 2016) 
и M145W у Cercospora beticola (Muellender et al., 2021). 
В исследованиях японских ученых у устойчивых изолятов Venturia inaequalis были также найдены мутации M142I и L140F (Yaegashi et  al., 2020). Последняя 
мутация гомологична L144F, которая обуславливает 
адаптацию Cercospora beticola к ингибиторам стеролов 
(Muellender et al., 2021).
Как и у других грибов, приспособление к токсическому действию триазолов у Venturia inaequalis, по-видимому, основано на нескольких механизмах: мутациях гена Cyp51, снижающих способность связывания 
фунгицидов с ферментом деметилазой (Yaegashi et al., 
2020; Hoffmeister et al., 2021), сверхэкспрессии гена 
Cyp51 (Schnabel, Jones 2001; Frenkel et al., 2015; Villani 
et al., 2016), наличие паралогов гена-мишени и, возможно, усиление оттока, как у родов/видов грибов: 
Botrytis cinerea (Leroch et al., 2013; Grabke, Stammler, 
2015) и Zymoseptoria tritici (Omrane et al., 2015). Такая по 
сути полигенная устойчивость приводит к появлению 
большого разнообразия фенотипов по чувствительности к ингибиторам синтеза стеролов.
Стробилурины (ингибиторы Qo, quinine outside 
inhibitors, QoI)
Стробилурины были выделены в 1970—1980-х гг. 
из базидиомицетов Oudemansiella mucidа и Strobilurus 
tenacellus, однако их синтетические аналоги, достаточно 
устойчивые и стабильные в окружающей среде, были 
получены и зарегистрированы для применения против 
фитопатогенов только в конце 1990-х гг. (Zaharychev, 
Marcynkevich, 2013). Против парши яблони были рекомендованы крезоксим-метил и трифлоксистробин. 
Для других грибов широко применяется азоксистробин. Они показали превосходную активность против 
возбудителя болезни даже при применении в условиях, 
благоприятствующих развитию эпифитотийной ситуации и высокой концентрации инокулята. Появление 
новой группы фунгицидов было встречено практиками 
с большим энтузиазмом, так как позволяло контролировать развитие резистентности к бензимидазолам 
и триазолам. В России и других странах были предложены системы защиты против парши, основанные на 
чередовании триазолов и стробилуринов в пределах 
одной вегетации. С.Л. Тютерев в начале 2000-х гг. отмечал, что на ближайшие годы стробилурины и триазолы 
должны стать основой химического метода защиты от 
фитопатогенов (Tyuterev, 2001). Так как ингибиторы 
Qo распространяются в растении трансламинарно, 
основное их применение направлено на профилактику заражения.
Стробилуриновые фунгициды имеют моносайтовый механизм действия. Они ингибируют митохондриальное дыхание, связываясь с участком Qo (Qout — 
внешний карман, окисляющий убихинон) ферментного 
комплекса цитохрома bc1 (комплекс III), таким образом, 
блокируя перенос электронов в дыхательном пути и приводя к дефициту энергии из-за недостатка АТФ. Фермент 
кодируется геном цитохрома b (cytb), расположенным 
в митохондриальном геноме (Gisi et al., 2002). Последние исследования в расшифровке структуры и функции 
важнейшего белкового комплекса клетки, осуществляющего дыхание, а также перспективы создания новых 
фунгицидов ингибиторов Qo, можно найти в обзоре 
Фишера с соавторами (Fisher et al., 2020).
В связи с узкоспециализированным механизмом 
действия они характеризуются высоким риском развития резистентности (FRAC). Случаи практической 
резистентности V. inaequalis были зарегистрированы уже в начале 2000-х гг. как в России (Smolyakova 
et  al., 2005; Yakuba, 2013), так и за рубежом (Kung et al., 
2002; Kuck, Mehl, 2003; Fiaccadori et al., 2005; Sallato et 
al., 2006; Cox, 2015). В.М. Смольякова с соавторами 
(Smolyakova et al., 2005) сообщали, что фунгициды 
Строби, ВДГ и Зато, ВДГ в условиях Краснодарского 
края теряли эффективность за 2—3 года. Разными 
группами американских ученых, изучавшими развитие устойчивости к стробилуринам у V. inaequalis 
в течение ряда лет с 1998 по 2014 г., было показано, 
что устойчивость могла быть как качественной (полной), так и количественной (нарастающей). При 
этом изоляты могли проявлять различные уровни 
чувствительности при воздействии фунгицида даже 
в отсутствие мутации целевого сайта (Köller et al., 2004; 
Frederick et  al., 2014; Cox, 2015). Количественный 
ответ возникал только при дозах ниже точки, при 
которой активируется альтернативный путь дыхания 
и проявлялся уже через два года (Köller et al., 2004), что 
совпадает с данными российских ученых (Smolyakova 
et al., 2005). Такой способ дыхания, распространенный у высших растений, грибов и водорослей, основан на нефосфорилирующем процессе транспорта 
электронов и осуществляется за счет альтернативной 
оксидазы (АО). Она позволяет организмам преодолеть ингибирование некоторых участков дыхательной 
цепи. Фермент чувствителен к салицилгидроксамовой 
кислоте (salicylhydroxamic acid, SHAM), но не к обычным ингибиторам цитохромного дыхания. Однако 
такое дыхание генерирует меньше АТФ, что особенно 
важно при прорастании спор, весьма энергетически 
МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ	
том 58	
№ 2	
2024

НАСОНОВ, ЯКУБА
защитой с использованием стробилуринов (Sedlák et al., 
2013; Viljanen-Rollinson et al., 2013; Gur et al., 2021; Li et al., 
2021; Turan et al., 2021; Polat, Bayraktar, 2021; Komardina 
et al., 2022; Chatzidimopoulos et al., 2022). Ранее в Беларуси в 2000—2006 гг. на основе оценки чувствительности V
. inaequalis in vitro также показали прогрессирующее снижение чувствительности к крезоксим-метилу 
(Kamardzina, 2009). В России, кроме данных о полевой 
устойчивости (Smolyakova et al., 2005; Yakuba, 2013), 
в исследовании по фенотипической и генотипической 
оценке уровня чувствительности возбудителя парши 
к стробилуринам, было показано наличие мутации 
G143A у всех изолятов патогена из промышленных 
насаждений яблони (Nasonov, Tuychieva, 2022).
Анилинопиримидины 
(АП, anilinopyrimidines, AP)
затратном процессе, поэтому альтернативный путь, 
снижая эффективность фунгицидов до определенного порога, не может полностью ее нивелировать 
(Avila-Adame, Koller, 2003). Еще одним альтернативным механизмом резистентности, описанным всего 
в одной работе, является разложение крезоксим-метила в клетках V. inaequalis (Jabs et al., 2001).
В исследованиях на фитопатогенах Botrytis cinerea, 
Blumeria graminis и Pseudoperonospora cubensis было 
показано, что резистентность к QoI обусловлена точечными мутациями в гене cytb, а локализация мутации определяет уровень снижения чувствительности. 
В большинстве исследованных устойчивых к стробилуринам возбудителях, в том числе и у Venturia inaequalis, была обнаружена однонуклеотидная мутация, 
заменяющая глицин (G) на аланин (A) в положении 
143 белка CYTB — G143A (Gisi et al., 2002; Lesniak 
et  al., 2011). Показатель устойчивости для различных 
видов грибов, несущих эту мутацию, в большинстве 
случаев превышает 100 (Gisi et al., 2002), а такие популяции обычно характеризуются полевой устойчивостью. Были выявлены еще две мутации гена: 
F129L, найденная у видов рода Alternaria и приводящая к замене фенилаланина на лейцин в положении 
129 в CYTB (Banno et al., 2009), и G137R, обнаруженная у Pyrenophora tritici-repentis, вызывающая замену 
глицина на аргинин в положении 137 (Sierotzki et al., 
2007). Эти мутации связаны с умеренными уровнями 
устойчивости (ПР от 5 до 15), а популяции этих грибов 
по-прежнему контролируются с помощью фунгицидов 
QoI, в дозах, рекомендованных производителем (Gisi 
et al., 2002; Sierotzki et al., 2007).
Для наиболее распространенной и значимой мутации G143A были предложены различные молекулярно-генетические подходы на основе классической 
ПЦР: CAPS и аллельспецифичные (AS) маркеры 
(Fontain et al., 2009), а чуть позже SNP-специфичные 
маркеры для ПЦР в реальном времени (Michalecka 
et al, 2011).
Развитие молекулярных инструментов для детекции 
мутации G143A способствовало многочисленным исследованиям в мире по оценке устойчивости к стробилуринам у возбудителя парши яблони. Лесниак с соавторами 
(Lesniak et al. 2011), обследовав в США 81 коммерческий 
сад, выявили почти 67% изолятов V
. inaequalis с качественной устойчивостью к фунгицидам Qo I. Измеренный 
уровень мутаций для образцов, полученных из двух садов 
в Польше с обычным химическим контролем, был очень 
высоким: 50—100% (Michalecka et al., 2011). Такие же 
уровни встречаемости, как устойчивых фенотипов, так 
и генотипов, несущих мутацию G143A, были определены 
в садах Беларуси, Греции, Израиля, Италии, Турции, Чехии, Китая и Новой Зеландии со стандартной химической 
Класс анилинопиримидиновых фунгицидов, представленный всего тремя действующими веществами — 
пириметанилом, мепанипиримом и ципродинилом, — 
был внедрен в практику защиты растений в начале 
1990-х гг. в основном для контроля двух возбудителей 
болезней — Botrytis cinerea и Venturia inaequalis (Köller 
et al., 2005). Было показано, что АП действуют как 
слабые ингибиторы начальных этапов патогенеза 
фитопатогенов, таких как прорастание спор, формирование апрессориев и прободения кутикулы, приводя 
к остановке проникновения паразита в растение-хозяина (Knauf-Beiter et al., 1995). До сих пор биохимический механизм действия АП исследован только для 
Botrytis cinerea. Их ингибирующая активность in vitro 
была низкой на естественных средах, тогда как рост 
на минимальных средах повышал чувствительность 
изолятов B. cinerea, что было подтверждено и для 
Venturia inaequalis (Hilber, Hilber-Bodmer, 1998; Larsen 
et al., 2013). На таких средах добавление метионина 
и гомоцистеина препятствовало действию АП, что 
указывало на мишень в биосинтезе метионина (Fritz 
et al., 1997). Эксперименты с радиоизотопами показали, что анилинопиримидины могут ингибировать 
биосинтез метионина путем воздействия на цистатионин-β-лиазу (Fritz et al., 1997). Однако последующие 
исследования опровергли это наблюдение и молекулярный анализ не позволил идентифицировать 
связанные с устойчивостью мутации в гене, кодирующем этот фермент у Botrytis cinerea и Sclerotinia 
sclerotiorum (Fritz et al., 2003; Hou et al., 2018). В другой 
работе показана возможная способность АП предотвращать секрецию гидролитических ферментов 
и ферментов, разрушающих клеточную стенку, но 
не была определена вероятная молекулярная мишень 
(Milling, Richardson, 1995). Недавно идентифицированы белки, вовлеченные в митохондриальные 
процессы, которые придавали грибу устойчивость 
	
МИКОЛОГИЯ И ФИТОПАТОЛОГИЯ	
том 58	
№ 2	
2024