Известия Российской академии наук. Серия биологическая, 2024, № 3

Известия 
Российской академии наук 
СЕРИЯ БИОЛОГИЧЕСКАЯ
№ 3     2024        Май–Июнь
Основан в 1936 г.
Выходит 6 раз в год  
 ISSN 1026-3470
Журнал издается под руководством  
Отделения биологических наук РАН
Главный редактор 
академик РАН В.В. Рожнов
Редакционная коллегия
А.В. Васильев, Ч. Жибин (Zhibin Zhang, Китай), 
Н.В. Загоскина, А. Ищенко (Ishchenko Alexander, France),
И.Ю. Коропачинский, В.Н. Кудеяров,
А.М. Кудрявцев, Н.В. Лукина, Е.И. Наумова, Н.Н. Немова,
 С.В. Рожнов, И.А. Тарчевский,
К. Турлейский (Turleiski Krzysztof, Польша),
М.В. Холодова (зам. главного редактора), С.В. Шестаков,
Н.А. Щипанов, В.Т. Ярмишко,
Р.В. Ященко (Jashenko Roman, Казахстан)
Зав. редакцией Г.Н. Стадничук
Адрес редакции: 119071 Москва, Ленинский просп., 33, 
тел. +7 495 958-12-60 
E-mail: serbiol@mail.ru 
 
Москва  
ФГБУ «Издательство «Наука»
© Российская академия наук, 2024
© Редколлегия журнала “Известия РАН.  
    Серия биологическая” 
    (составитель), 2024

СОДЕРЖАНИЕ
Номер 3, 2024
БИОЛОГИЯ РАЗВИТИЯ 
Морфогенез in vitro в каллусах лаванды узколистной Lavandula angustifolia Mill.: гистологические 
аспекты 
Н. Н. Круглова, А. Е. Зинатуллина, Н. А. Егорова 
297
Морфогенез селезенки в неонатальном периоде у крыс, подвергавшихся воздействию  
эндокринного дисраптора ДДТ 
Н. В. Яглова, Б. Б. Гагулаева, С. С. Обернихин, Е. П. Тимохина, В. В. Яглов 
307
БОТАНИКА 
Фенологический отклик растений различных биоморф на изменение климата в Западной Сибири
Э. С. Фомин, Т. И. Фомина 
318
ЗООЛОГИЯ
Видовой состав дефинитивных хозяев трематоды Bilharziella polonica (Сем. Schistosomatidae)  
Южной Карелии (Северо-Запад России)
Г. А. Яковлева 
329
Решительность как индивидуальная черта поведения в природной популяции птиц
Т. А. Ильина, А. В. Киселева, А. В. Бушуев, Е. В. Иванкина, А. Б. Керимов 
336
ФИЗИОЛОГИЯ ЖИВОТНЫХ И ЧЕЛОВЕКА
Дипептид L-карнозин (β-аланил-L-гистидин) – криопротектор нервной ткани негибернирующих 
животных
А. A. Мокрушин 
346
Лейкоциты и тромбоциты крови малых сусликов (Spermophilus pygmaeus Pall.) при зимней спячке  
и пробуждении
А. М. Джафарова, Ш. И. Чалабов, Н. К. Кличханов 
358
Кальций-активируемые хлорные каналы: роль ионов калия
В. Л. Замойский, А. В. Габрельян, В. В. Григорьев 
375
ЭКОЛОГИЯ
Флора и растительность озера Арбакалир и источника Чарский Горячий Ключ (Чарская Котловина, 
Забайкалье)
Б. Б. Базарова, А. П. Куклин, Т. В. Желибо, Л. В. Замана 
384

Влияние условий произрастания на рост, развитие и репродуктивный успех Orchis purpurea Huds.  
в Юго-Восточном Крыму
В. Ю. Летухова, И. Л. Потапенко 
394
Особенности развития корневых систем древесных пород в постаграрных фитоценозах
А. Ю. Карпечко, А. В. Туюнен, Н. В. Геникова, И. А. Дубровина, М. В. Медведева,  
Е. В. Мошкина, А. В. Мамай 
404
Изотопная изменчивость коллагена костей белоспинных альбатросов (Phoebastria albatrus)  
в районе Берингова моря в голоцене
О. А. Крылович, С. В. Самсонов, Е. А. Кузьмичева, А. Б. Савинецкий 
416

CONTENTS
Number 3, 2024
DEVELOPMENTAL BIOLOGY 
Morphogenesis in vitro in calluses of lavender Lavandula angustifolia Mill.: histological aspects
N. N. Kruglova, А. Е. Zinatullina, N. А. Yegorova 
297
Spleen Morphogenesis during the Neonatal Period in Rats Exposed to Endocrine  
Disruptor DDT
N. V. Yaglova, B. B. Gagulaeva, S. S. Obernikhin, E. P. Timokhina, V. V. Yaglov 
307
BOTANY 
Phenological response of plants of different biomorphs to climate change in Western Siberia
E. S. Fomin, T. I. Fomin 
318
ZOOLOGY
The species composition of the definitive hosts of the trematode Bilharziella polonica (Schistosomatidae)  
of Southern Karelia (Northwestern Russia)
G. A. Yakovleva 
329
Boldness as an Individual Trait of Behaviour in a Natural Population of Birds
T. A. Ilyina, A. V. Kiseleva, A. V. Bushuev, E. V. Ivankina, A. B. Kerimov 
336
ANIMAL AND HUMAN PHYSIOLOGY
Dipeptide L-carnosine (β-alanyl-L-histidine) – nervous tissue cryoprotector non-hybernate  
animals
A. A. Mokrushin 
346
The blood leukocytes and platelets of little ground squirrels (Spermophilus pygmaeus Pall.) during  
hibernation and arousal
A. M. Dzhafarova, Sh. I. Chalabov, N. K. Klichkhanov 
358
Calcium-activated chloride channels. Role of potassium ions 
V. L. Zamoyski, A. V. Gabrelian, V. V. Grigoriev 
375
ECOLOGY
Flora and vegetation in the lake Arbakalir and the spring Charsky Goryachy Klyuch (Charskaya Basin, 
Transbaikalia)
B. B. Bazarova, A. P. Kuklin, T. V. Zhelibo, L. V. Zamana 
384

Impact of growing conditions on vegetation, development and reproductive success of Orchis purpurea Huds. 
in the South-Eastern Crimea
V. Yu. Letukhova, I. L. Potapenko 
394
Peculiarities of tree root system development in post agricultural forest communities
A. Yu. Karpechko, A. V. Tuyunen, N. V. Genikova, I. A. Dubrovina, M. V. Medvedeva,  
E. V. Moshkina, A. V. Mamai 
404
Isotopic variability of short-tailed Albatrosses bone collagen (Phoebastria albatrus) in the Bering Sea area 
during the holocene
O. A. Krylovich, S. V. Samsonov, E. A. Kuzmicheva, A. B. Savinetsky 
416

ИЗВЕСТИЯ РАН, СЕРИЯ БИОЛОГИЧЕСКАЯ,  2024, № 3,  С.  297–306
БИОЛОГИЯ РАЗВИТИЯ 
УДК 633.16:57.085.23:57.042
МОРФОГЕНЕЗ IN VITRO В КАЛЛУСАХ ЛАВАНДЫ УЗКОЛИСТНОЙ 
LAVANDULA ANGUSTIFOLIA MILL.: ГИСТОЛОГИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ
© 2024 г. Н. Н. Круглова*,**, @, А. Е. Зинатуллина*,**, Н. А. Егорова*
*НИИ сельского хозяйства Крыма, ул. Киевская, 150, Симферополь, 295043 Россия
**Уфимский Институт биологии – обособленное структурное подразделение УФИЦ РАН,  
просп. Октября, 69, Уфа, 450054 Россия
@E-mail: kruglova@anrb.ru
Поступила в редакцию 26.06.2023
После доработки 02.11.2023
Принята к публикации 02.11.2023
Впервые описаны гистологические события, происходящие в каллусах Lavandula angustifolia Mill. 
на начальных этапах культивирования in vitro (1 пассаж). Установлено, что неморфогенный каллус 
представлен главным образом паренхимной тканью с немногочисленными морфогенетическими очагами, по преимуществу дегенерировавшими. В морфогенных каллусах выявлены такие пути морфогенеза in vitro, как органогенез de novo и непрямой соматический эмбриогенез in vitro, а также отмечены 
множественные развивающиеся морфогенетические очаги. Обсуждается вопрос реализации свойств 
плюри- и тотипотентности каллусных клеток in vitro. Гистологические данные могут быть использованы при выборе направленности применения полученных из каллусов регенерантов этого ценного 
эфиромасличного и лекарственного растения в различных клеточных технологиях. 
Ключевые слова: морфогенез, каллусная культура in vitro, органогенез de novo, соматический эмбриогенез in vitro, лаванда узколистная Lavandula angustifolia Mill.
DOI: 10.31857/S1026347024030014, EDN: VBEPNU
Перспективными модельными системами в области исследования морфогенеза растений являются 
культивируемые in vitro каллусы — интегрированные 
системы тканей, возникшие в результате неорганизованной пролиферации клеток эксплантов (по: 
Бутенко, 1999; Батыгина, 2014).
На примере различных видов растений выявлены такие пути морфогенеза in vitro в каллусах, 
как органогенез de novo (по типам: геммогенез, или 
каулогенез, состоящий в формировании и развитии побега; ризогенез, состоящий в формировании 
и развитии корня; гемморизогенез, состоящий 
в формировании и развитии гемморизогенной 
структуры, объединяющей в своем составе и побег, 
и корень) и непрямой соматический эмбриогенез 
in vitro (состоящий в формировании и развитии 
соматического зародыша). Установлено, что некоторые пути и типы морфогенеза in vitro в оптимальных условиях дальнейшего культивирования 
каллусов приводят к регенерации полноценных 
растений (обзоры: Kruglova et al., 2018; Зинатуллина, 2019; Bidabadi, Jain, 2020; Shin et al., 2020; 
Lee et al., 2022).
К настоящему времени опубликовано значительное количество экспериментальных данных, касающихся физиолого-биохимических, (эпи)генетических 
и особенно молекулярных аспектов индуцирования 
Морфогенез как последовательная цепь изменений формы в процессе онтогенеза, приводящая 
к созданию видоспецифичной пространственной 
структуры (Бутенко, 1999), остается сложнейшей 
фундаментальной проблемой биологии развития.
Сложность изучения этого феномена у растений 
обусловлена не только комплексным характером морфогенетических процессов, их зависимостью от ряда 
взаимодействующих внутренних и внешних факторов, участием в этом процессе множества генных 
систем (de Almeida et al., 2015; Gordon-Kamm et al., 
2019), но и продолжением морфогенеза в ходе всего 
онтогенеза особи за счет постоянного функционирования вегетативных и флоральных (репродуктивных) 
меристем (принцип непрерывности морфогенеза, по: 
Батыгина, 2014, а также Claßen-Bockhoff et al., 2021; 
Gaarslev et al., 2021).
Приблизиться к пониманию закономерностей 
и особенностей морфогенеза интактных растений 
позволяет модельный подход культуры in vitro, дающий возможность изучать сложные морфогенетические процессы и механизмы их регуляции 
в контролируемых экспериментатором условиях. 
Методологическим обоснованием использования таких модельных систем служит принцип универсальности путей морфогенеза растений in vivo и in vitro 
(Батыгина, 2014).
297

КРУГЛОВА и др.
растений, но могут внести вклад в совершенствование биотехнологий гарантированного и массового получения регенерантов этого ценного растения. Особенно большое значение имеют данные по гистологическим событиям на начальных 
этапах культивирования каллусов. Такие данные 
могут во многом определить приемы регуляции 
выявленных путей морфогенеза in vitro, которые 
направлены на использование морфогенного потенциала клеток каллусов в конкретной клеточной 
технологии.
В связи с этим цель данной работы состояла в изучении гистологических аспектов морфогенеза в каллусах лаванды узколистной L. angustifolia на начальных этапах их культивирования in vitro.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
и прохождения морфогенеза in vitro в каллусах. Обобщению экспериментальных данных в этой области 
исследований посвящено немало обзоров последних 
лет (Kruglova et al., 2021; Ikeuchi et al., 2022; Shin et 
al., 2022, и др.).
В литературе также представлены публикации, касающиеся использования гистологических 
данных при оценке путей и типов морфогенеза in vitro в каллусах различного происхождения, 
полученных из эксплантов представителей многих семейств (Seldimirova et al., 2016b; Kruglova 
et al., 2023 и др.). Однако важнейшая проблема 
выявления и оценки гистологических событий 
при реализации in vitro морфогенетического потенциала компетентных клеток каллуса, на наш 
взгляд, еще далека от окончательного решения. 
В то же время такого рода исследования чрезвычайно важны, если исходить из принципа взаимодействия и взаимосвязей структуры и функций 
тканей во время морфогенеза in vitro. Кроме того, 
важно проводить исследование гистологических 
аспектов морфогенеза in vitro в каллусах с привлечением ранее не исследованных в этом отношении 
хозяйственно ценных видов растений.
Объектом данного исследования явилась лаванда узколистная Lavandula angustifolia Mill. — эфиромасличное растение, широко используемое 
в медицине, парфюмерии, косметике (Паштецкий 
и др., 2018; Salehi et al., 2018). Для этого ценного 
растения разработан ряд биотехнологий получения регенерантов через этап формирования 
каллусов различного происхождения (лист, почка, 
стебель) с последующей индукцией морфогенеза 
in vitro в них (Alwash et al., 2020; Devasigamani et 
al., 2020; Егорова, 2021). По морфологическим 
показателям выявлены такие пути морфогенеза 
в каллусах L. angustifolia, как органогенез de novo 
и непрямой соматический эмбриогенез in vitro 
(Falk et al., 2009; Егорова, 2021; Al-Tai, Mohammed, 2022).
В доступной литературе исследований, посвященных гистологическому анализу морфогенеза in 
vitro в каллусах L. angustifolia, нами не обнаружено. 
В немногочисленных публикациях авторы сообщают 
о результатах гистологических исследований каллусов других представителей рода Lavandula. Так, 
Николакаки, Христодулакис (Nikolakaki, Christodoulakis, 2006) изучали каллусы L. vera L. с целью 
гистохимического выявления в них фармакологически ценных метаболитов. Митрофанова с соавт. 
(Mitrofanova et al., 2020) провели гистологический 
анализ каллусов лавандина L. х intermedia Emeric ex 
Loiseleur на питательных средах in vitro различного 
состава.
Важно отметить, что детальные гистологические данные по динамике различных путей морфогенеза в модельных условиях in vitro в каллусах 
L. angustifolia необходимы не только для дальнейшего выявления механизмов морфогенеза интактных 
Материалом для исследования служили растения 
лаванды узколистной Lavandula angustifolia Mill. сорта Степная.
Использовали методы культуры in vitro органов 
и тканей растений, как общепринятые (Калинин 
и др., 1980), так и разработанные авторами для различных клеточных технологий лаванды узколистной 
(Егорова, 2021). В качестве эксплантов использовали сегменты (5—7 мм) листьев растений, выращенных в условиях закрытого грунта. При введении 
в культуру in vitro материал стерилизовали в 70 % 
этаноле (40 с) и 50 % растворе препарата Брадофен 
10Н (Флорин АО, Венгрия) (12 мин) и трижды промывали автоклавированной дистиллированной 
водой. Асептические работы проводили в условиях ламинарного бокса БАВнп-01-Ламинар-С-1,2 
(Россия).
Для получения каллусов сегменты листьев помещали на питательные среды, содержащие макро-, микросоли и витамины по прописи Мурасиге и Скуга (Murashige, Skoog, 1962). Первичные неморфогенные каллусы получали на среде 
с добавлением α-нафтилуксусной кислоты (НУК, 
Sigma-Aldrich, США) в концентрации 1.0 мг/л 
и 6-бензиламинопурина (БАП, Sigma-Aldrich, 
США) в концентрации 0.5 мг/л (среда МС160, по: 
Егорова, 2021). Первичные морфогенные каллусы 
получали на среде с введением 1.0 мг/л тидиазурона (ТДЗ, Sigma, USA) (среда МС554, по: Егорова, 
2021). Культивирование эксплантов проводили 
в пробирках с 10 мл агаризованной питательной 
среды при температуре 26 ± 2 °C, относительной 
влажности воздуха 70 %, освещенности 2—3 клк, 
16–часовом фотопериоде.
Через 4—6 недель культивирования первичные 
каллусы обоих типов отделяли от эксплантов, переносили на среду МС160 и культивировали при тех же 
условиях для получения каллусов 1 пассажа.
Для гистологического анализа фиксировали неморфогенные и морфогенные каллусы 1 пассажа 
ИЗВЕСТИЯ РАН, СЕРИЯ БИОЛОГИЧЕСКАЯ
№ 3
2024

 
МОРФОГЕНЕЗ IN VITRO В КАЛЛУСАХ ЛАВАНДЫ УЗКОЛИСТНОЙ... 
299
Морфогистологический анализ  
морфогенных каллусов L. angustifolia
в стационарной фазе роста (35—40 сут культивирования in vitro), когда происходит максимальный 
прирост биомассы, как это отмечено у лаванды 
узколистной ранее (Егорова, 2021). Постоянные 
гистологические препараты готовили согласно 
(Световой микроскоп .., 2013) с применением 
микротома HM 325 (Microm, Германия) и окрашиванием срезов реактивом Шиффа. Препараты анализировали с использованием светового 
микроскопа Axio ImagerA1 light microscope (Carl 
Zeiss, Германия), оснащенного объективом EC 
Plan-NEOFLURAL, и фотографировали с использованием цифровой камеры AxioCam MRc5 с программным обеспечением Axio Vision 4.7 (Carl Zeiss, 
Германия).
Прижизненную съемку объектов вели с применением стереомикроскопа Technival 2 (Carl Zeiss, 
Германия) и цифровой камеры Olympus Camedia 
C-4000 (Olympus Optical Co., LTD, Япония).
РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ
Первичные неморфогенные и морфогенные каллусы L. angustifolia формировались на поверхности 
листовых эксплантов через 2—3 недели после их 
введения в асептическую культуру in vitro на соответствующих средах, при этом на морфогенных каллусах, 
в отличие от неморфогенных, визуально отмечали 
формирование морфогенных структур.
Морфогистологический анализ  
неморфогенных каллусов L. angustifolia
Первичные неморфогенные каллусы представляли собой светлые рыхлые недифференцированные образования со множеством инвагинаций 
(рис. 1, а).
Через 4—6 недель каллусы отделяли от эксплантов 
и переносили на свежую среду МС160. Пролиферирующие в таких условиях каллусы культивировали 
в течение 5—6 недель до стационарной фазы роста 
(1 пассаж).
По морфологическим данным, недифференцированные каллусы 1 пассажа, как и первичные 
каллусы, светло окрашены, они также характеризуются рыхлой структурой и наличием множества 
инвагинаций на своей поверхности (рис. 2, а). Согласно гистологическим данным, такие каллусы 
представлены преимущественно паренхимной 
тканью с крупными сильновакуолизированными 
клетками (рис. 2, б).
В толще каллусов имеются немногочисленные 
группы меристематических клеток, отделенные 
от окружающих паренхимных клеток (рис. 2, в). Такие 
группы клеток можно оценить как заложившиеся 
морфогенетические очаги. В то же время большинство таких морфогенетических очагов дегенерировало (рис. 2, г).
Первичные морфогенные каллусы представляли 
собой плотные светло-зеленые образования, на поверхности которых отмечены морфогенные структуры (рис. 1, б).
Первичные морфогенные каллусы через 4—6 недель культивирования in vitro на среде МС554 отделяли от эксплантов и переносили на среду МС160. 
Каллусы культивировали в течение 35—40 сут до стационарной фазы роста (1 пассаж). По морфологическим данным, морфогенные каллусы 1 пассажа, как 
и первичные морфогенные каллусы, характеризовались наличием на их поверхности морфогенных 
структур, в частности ярко-зеленых почек, зачатков 
листьев (рис. 3, а).
Как показал анализ гистологических данных, морфогенные структуры представляют собой различные образования. Преимущественно это листовые 
почки на разных стадиях развития: зачаток (рис. 3, 
б), сформированный апекс (рис. 3, в, г), примордии 
листа 1 порядка (рис. 3, д), почки (рис. 3, е), а также 
листья (рис. 3, ж). Обращает на себя внимание асинхронность развития почек. Так, рядом с развитой 
почкой можно видеть почку с началом заложения 
примордиев 1 порядка (рис. 3, е).
В целом, в морфогенных каллусах L. angustifolia 1 
пассажа выявлен и гистологически подтвержден такой путь морфогенеза in vitro, как органогенез de novo.
В морфогенных каллусах 1 пассажа также обнаружено формирование морфогенных структур, 
которые гистологически можно расценить как соматические зародыши. Такие зародыши находятся 
на ранних стадиях эмбриогенеза — от глобулярной 
до сердечковидной (рис. 4).
Таким образом, в морфогенных каллусах 1 пассажа 
L. angustifolia выявлено и гистологически подтверждено начало непрямого соматического эмбриогенеза 
как пути морфогенеза в каллусах in vitro.
Кроме того, в толще морфогенных каллусов 1 
пассажа выявлены многочисленные морфогенетические очаги (рис. 5), которые находятся на разных 
стадиях развития — от заложившихся до сформированных. Заложившиеся морфогенетические очаги 
представлены группами меристематических клеток, 
отделенными от окружающих паренхимных клеток 
(рис. 5, а–в). Сформированные морфогенетические 
очаги характеризуются некоторой зональностью 
структуры. Помимо невакуолизированных меристематических клеток, расположенных по периферии 
очага, в центральной их части присутствуют более 
крупные вакуолизированные клетки (рис. 5, б, в). 
Следует обратить внимание на асинхронность развития органогенных морфогенетических очагов: рядом 
с заложившимися можно видеть как сформированные очаги (рис. 5, б, в), так и начало преобразования 
сформированных очагов в меристематические зоны 
будущих почек (рис. 5, г).
ИЗВЕСТИЯ РАН, СЕРИЯ БИОЛОГИЧЕСКАЯ
№ 3
2024

КРУГЛОВА и др.
Рис. 1. Первичные неморфогенные (а) и морфогенные (б) каллусы L. angustifolia. Условные обозначения: ЛЭ — листовой эксплант; МК — морфогенный каллус; НМК — неморфогенный каллус. Масштаб: 10 мм.
Рис. 2. Неморфогенные каллусы L. angustifolia 1 пассажа: а — общий вид; б — участки паренхимной ткани (продольный срез); в — заложившиеся морфогенетические очаги (поперечный срез); г — дегенерировавшие морфогенетические очаги (поперечный срез). Условные обозначения: ДМО — дегенерирующий морфогенетический очаг, ЗМО — 
заложившийся морфогенетический очаг. Масштаб: а — 5 мм, б — 200 мкм, в, г — 50 мкм.
ИЗВЕСТИЯ РАН, СЕРИЯ БИОЛОГИЧЕСКАЯ
№ 3
2024

 
МОРФОГЕНЕЗ IN VITRO В КАЛЛУСАХ ЛАВАНДЫ УЗКОЛИСТНОЙ... 
301
Рис. 3. Морфогенные каллусы L. angustifolia 1 пассажа: общий вид (а); зачаток почки (б); сформированный апекс 
почки (в, г); примордии листа 1 порядка (д), почка (е); лист (ж). Все срезы продольные. Условные обозначения: 
АП — апекс почки, ЗП — зачаток почки, Л — лист, МК — морфогенный каллус, П — почка, ПЛ — примордий листа 
1 порядка. Масштаб: а — 5 мм, б, г — 50 мкм, в, д — 100 мкм, е, ж — 200 мкм.
Рис. 4. Соматические зародыши ранних стадий эмбриогенеза в морфогенных каллусах L. angustifolia 1 пассажа: 
глобулярный (а, б), переходный к сердечковидному (в), сердечковидный (г) зародыши. Все срезы продольные. 
Условные обозначения: МК — морфогенный каллус, СЗ — соматический зародыш. Масштаб: а–в — 100 мкм, г — 
200 мкм.
ИЗВЕСТИЯ РАН, СЕРИЯ БИОЛОГИЧЕСКАЯ
№ 3
2024