Иммунные реакции моллюсков

РОССИЙСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ 
ПЕДАГОГИЧЕСКИЙ УНИВЕРСИТЕТ им. А. И. ГЕРЦЕНА
Серия «Сравнительная иммунология»
Г. Л. Атаев, А. С. Токмакова, Е. Е. Прохорова
ИММУННЫЕ РЕАКЦИИ 
МОЛЛЮСКОВ
Учебное пособие
Санкт-Петербург
Издательство РГПУ им. А. И. Герцена
2023

УДК 594(063)
ББК 28.691.2я43
 
А92
Печатается по решению 
редакционно-издательского совета 
РГПУ им. А. И. Герцена
Работа выполнена при финансовой поддержке гранта Президента РФ для 
государственной поддержки научных исследований молодых российских 
ученых — кандидатов и докторов наук (No МК-1015.2021.1.4), а также 
гранта Министерства Просвещения РФ в рамках госзадания (No VRFY2023-0009).
Рецензенты:
Е. А. Водясова, кандидат биологических наук, Центр 
«Институт биологии южных морей им. А. О. Ковалевского РАН»;
Н. В. Цымбаленко, доктор биологических наук, профессор, Россий 
ский государственный педагогический 
университет им. А. И. Герцена
А92
 Атаев Г. Л. Иммунные реакции моллюсков : учебное пособие / Г. Л. Атаев, А. С. Токмакова, Е. Е. Прохорова. — 
Санкт-Петербург : Издательство РГПУ им. А. И. Герцена, 
2023. — 112 с. — (Сравнительная иммунология).
 
ISBN 978-5-8064-3359-7
В последние десятилетия возрос интерес к исследованиям в области сравнительной иммунологии. Наиболее изучаемыми моде 
лями 
среди беспозвоночных стали представители типов моллюски и членистоногие. В учебном пособии выполнен сравнительно-иммунологический анализ защитных реакций моллюсков: подробно рассматриваются результаты современных исследований, а также основные 
гипотезы, объясняющие природу и механизмы иммунного ответа. 
Рассматриваются как клеточные, так и гуморальные аспекты иммунных реакций. При этом ключевым звеном в обоих случаях признаются клетки гемолимфы, поэтому много внимания уделяется 
гемопоэзу, клеточной дифференциации и функциональной активности гемоцитов, включая поведение последних при иммунизации 
моллюсков различными факторами. Особое внимание уделено анализу аналогичности иммунных реакций моллюсков и позвоночных 
животных. Отмечается, что механизмы клеточного и гуморального 
врожденного иммунитета в обоих случаях демонстрируют принципиальное сходство на всех этапах иммунного ответа. 
Предназначается для преподавателей и студентов биологических 
факультетов университетов.
 
УДК 594(063)
 
ББК 28.691.2я43
 
© С. В. Лебединский, дизайн обложки, 2023
ISBN 978-5-8064-3359-7 
© РГПУ им. А. И. Герцена, 2023

СОДЕРЖАНИЕ
Введение  
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .   4
I. 
Клеточный иммунитет  
. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .   7
II. 
Гуморальный иммунитет  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  49
III. Основы устойчивости взаимоотношений моллюсков 
с патогенами (паразитами / трематодами)  . . . . . . . . .  61
IV. Стратегии избегания защитных реакций моллюска 
личинками трематод  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  65
V. 
Сопоставление иммунных реакций моллюсков 
и позвоночных животных  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  69
Словарь терминов  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  76
Список цитируемой литературы  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  81

ВВЕДЕНИЕ
Интерес к сравнительно-иммунологическим исследованиям связан с поиском механизмов защиты животных от различных патогенов. 
В результате проведенных исследований защитные реакции были обнаружены у всех многоклеточных животных, 
имеющих обособленную внутреннюю среду. Они обеспечивают защиту этой среды от проникновения патогенов. Среди 
объектов изучения всё чаще используются беспозвоночные 
животные. Понятие «иммунитет» в отношении последних 
подразумевает их способность адресно распознавать чужеродные объекты, а также активировать защитные механизмы, которые в итоге приводят к элиминации патогена. 
В качестве основных моделей для изучения иммунитета 
среди беспозвоночных обычно рассматриваются артроподы 
(в основном насекомые) и моллюски (в основном брюхоногие и двухстворчатые). При этом моллюсков активно начали изучать позднее, поэтому им уделено совсем немного 
внимания в классических сравнительно-иммунологических 
монографиях (Купер, 1980; Brehélin, 1986; Rinkevich, Müller, 
1996; Кокряков, 2004; Галактионов, 2005; Söderhäll, 2010 
и др.). Однако, начиная с 80-х годов прошлого века стали 
проводиться системные исследования защитных реакций 
моллюсков в нескольких научных центрах, в основном, 
в США и европейских странах. Были получены многочисленные сведения о формах и механизмах иммунных реакций. Выяснилось, что моллюски среди беспозвоночных обладают одними из наиболее сложных и эффективных систем 
иммунитета.
4

В результате появились обзорные статьи, посвященные 
различным аспектам иммунных реакций моллюсков (Атаев, 
Полевщиков, 2004; Атаев и др., 2005б; 2020; Adema, Loker, 
2015; Melillo et al., 2018; Li et al., 2020 и др.), но в основном в них рассматривались только пульмонаты и бивальвии. Есть лишь отдельные попытки рассмотреть проблему 
иммунитета моллюсков в целом (Tripp, 1974; Pila et al., 
2016a; Malagoli, 2016; Schultz, Adema, 2017; Gerdol et al., 
2018), но, к сожалению, в отечественной литературе они 
отсутствуют. Это связано не только с относительно низкой 
интенсивностью исследований в этой области в России, но 
и сложностью литературной адаптации перевода терминологии, сложившейся в соответствующей англоязычной литературе.
В данном учебном пособии рассматриваются защитные 
реакции моллюсков на различные факторы иммунизации, 
но основное внимание уделяется иммунным реакциям на 
трематодную инвазию. Это обусловлено не только тем, что 
трематоды являются паразитами человека и экономически 
важных животных, но и вероятной ролью этих паразитов 
в развитии иммунитета моллюсков. Ранее было высказано 
предположение, что именно сложившиеся в ходе коэволюции 
отношения в системе трематоды-моллюски оказали серьезное влияние на формирование иммунных реакций моллюсков, включая степень их специфичности (Атаев и др., 2020).
Другие направления исследований иммунитета моллюсков связаны с большим практическим значением этих животных. Многие из них широко используются в пищевой, 
фармацевтической и косметической промышленности, а некоторые представители гастропод и бивальвий являются 
видами-биоиндикаторами в экологических исследованиях. 
В подобных работах рассматривается влияние различных 
факторов на внутреннюю среду моллюсков (Gestal, Castellanos-Martínez, 2015). При этом, среди биотических факторов 
большое внимание уделяется иммунным реакциям моллюсков на различные вирусные, бактериальные и протозойные 
5

инфекции. Так как основными объектами в подобных исследованиях являются моллюски, имеющие большое экономическое значение, то в учебном пособии рассматриваются 
только три класса этого типа: Gastropoda, Bivalvia, Cephalopoda.
Установлено, что сведения о всех механизмах элиминации чужеродных факторов предопределены генотипом особи. Защитная система животных включает в себя как естественные физические и химические барьеры, предотвращающие проникновение патогенов, так и систему клеточных 
и гуморальных иммунных реакций. Клеточное звено представлено иммуноцитами, реализующими основные формы 
иммунного ответа — фагоцитоз, воспаление, инкапсуляция. 
Гуморальное звено представлено растворимыми компонентами внутренней среды организма, участвующими в реакциях нейтрализации патогенов, а также опосредующими 
клеточные реакции и регулирующими иммунный ответ 
(цитокины). Гуморальные факторы способны вырабатывать 
не только иммуноциты, но и другие клетки (эпителиоциты, 
фибробласты и др.). Важно отметить, что границы между 
клеточными и гуморальными аспектами иммунного ответа 
во многом условны, так как основные иммунные реакции 
реализуются при совместном действии этих систем.

I. КЛЕТОЧНЫЙ ИММУНИТЕТ
Клетки гемолимфы. Основными эффекторными элементами иммунных реакций моллюсков являются циркулирующие клетки гемолимфы — гемоциты. Последние участвуют в различных физиологических процессах в организме 
моллюсков. Они присутствуют во многих тканях, где участвуют в процессах тромбообразования, регенерации (Polglase 
et al., 1983; Franchini, Ottaviani, 2000; Furuta, Yamaguchi, 
2001; Hermann et al., 2005), формировании раковины ( 
Mount 
et al., 2004), переносе газов и питательных веществ (Sminia, 
1972). Тем не менее основная функция этих клеток заключается в реализации основных форм и этапов иммунного 
ответа моллюсков (рисунок 1).
Они участвуют в распознавании патогенов (Song et al., 
2010; Gust et al., 2013; Castillo et al., 2015), фагоцитозе 
(Sminia, 1972, 1981; van der Knaap, 1981; Yamaguchi et 
al., 1988; Ataev et al., 2016; Pila et al., 2016a; 2017), инкапсуляции чужеродных объектов (Sminia, 1974; Harris, 
1975; Lie, Heyneman, 1976; Loker et al., 1982; Jourdane, 
Cheng, 1987; Ataev, Coustau, 1999; Furuta, Yamaguchi, 2001; 
Прохорова и др., 2015), образовании цитотоксических молекул — метаболитов кислорода и азота, антимикробных 
белков (Dikkeboom et al., 1988; Adema et al., 1992, 1994; 
Humphries, Yoshino, 2008; Seppälä, Leicht, 2013; Li et al., 
2020), выработке опсонинов (например, лектины) (Horak, 
Deme, 1998) и цитокинов (De Jong-Brink, 1994; Gust et 
al., 2013).
Гемопоэз. В настоящее время отсутствует общепринятая 
гипотеза о механизме гемопоэза моллюсков. При этом 
7

Рис. 1. Компоненты иммунитета моллюсков 
(пояснения в тексте)
8

мультипликация гемоцитов у них может отличаться даже 
на уровне одного отряда.
Наиболее хорошо исследованы в этом отношении лёгочные моллюски (Атаев, Прохорова, 2013; Pila et al., 2016а; 
Атаев и др., 2020 и др.). У большинства изученных пульмонат образование циркулирующих клеток гемолимфы 
происходит в амёбоцито-продуцирующем органе (АПО), который расположен между перикардиальным и мантийным 
эпителиями, но, вероятно, является производным перикардиального эпителия (Pan, 1958; Lie et al., 1975; Jeong et 
al., 1983; Sullivan, 1988; Атаев, Прохорова, 2013) (рисунок 2) и состоит из небольших скоплений клеток удлиненной формы — «узелков».
Клетки в составе АПО способны к делению. Их митотическая активность возрастает при иммунизации, в частности, при трематодной инвазии, пересадке трансплантатов, 
Рис. 2. Амёбоцито-продуцирующий орган (АПО) Biomphalaria glabrata. 
А — Локализация АПО (по Joky, 1983 с изменениями): гп — гепатопанкреас, ж — желудок, к — кишка, км — коллумелярная мышца, 
мп — мантийная полость, п — почка, пп — перикардиальная полость, 
с — сердце. Б — Структура АПО (по Jeong et al., 1983 с изменениями): 
1 — мантийный эпителий, 2 — базальная мембрана, 3 — гладкомышечные клетки, 4 — кровеносный синус, 5 — фибробласт, 6 — перикардиальный эпителий, 7 — недифференцированные клетки, 8 — созревающие гемоциты, 9 — зрелый гемоцит
9

инъекциях бактерий и продуктов жизнедеятельности патогенов (Lie et al., 1976; Joky, Matricon-Gondran, 1985; Атаев, 
Полевщиков, 2004; Salamat, Sullivan, 2008, 2009; Sullivan 
et al., 2011; Атаев, Прохорова, 2013; Sullivan et al., 2014; 
Zhang et al., 2016; Токмакова, 2018) (рисунок 3).
У представителей ценогастропод — ампулярий Pomacea 
canaliculata — образование гемоцитов происходит во внешней стенке «дыхательных» и почечных вен, а также в гемолимфе, заполняющей просвет перикарда (Accorsi et al., 
2014). Образованные гемоциты хранятся в специальном 
органе («ампуле») мешковидной формы, который расположен 
в перикардиальной полости и соединяется с сердцем через 
переднюю аорту (рисунок 4).
Рис. 3. АПО моллюска Biomphalaria glabrata, зараженного Schistosoma 
mansoni (А–Г). А — незараженный моллюск, Б — через 3 дня после 
заражения (п. з.); В, Г — через 7 дней п. з. Стрелками отмечены узелки АПО
10