Журнал высшей нервной деятельности имени И.П. Павлова, 2024, № 2

Российская академия наук
ЖУРНАЛ
ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ
ДЕЯТЕЛЬНОСТИ
имени
И.П. ПАВЛОВА
Том 74         № 2         2024         Март–Апрель
Основан в январе 1951 г.
Выходит 6 раз в год
ISSN: 0044-4677
Журнал издается под руководством
Отделения физиологии РАН
Главный редактор
П.М. БАЛАБАН
Редакционная коллегия
Ю.И. АЛЕКСАНДРОВ, М.А. АЛЕКСАНДРОВА,
К.В. АНОХИН, И.В. БОНДАРЬ, Н.П. БОНДАРЬ, Н.В. ГУЛЯЕВА (зам. гл. редактора),
В.А. ДУБЫНИН, Н.Н. ДЫГАЛО, В.Н. ИЕРУСАЛИМСКИЙ (отв. секретарь),  
Г.Г. КНЯЗЕВ, Н.Г. ЛЕВИЦКАЯ, А.В. КУРГАНСКИЙ, А.В. ЛАТАНОВ,
Р.И. МАЧИНСКАЯ (зам. гл. редактора), А.Ю. МАЛЫШЕВ,
О.В. МАРТЫНОВА, С.В. МЕДВЕДЕВ, Е.С. МИХАЙЛОВА,
Д.А. НАПАЛКОВ, В.В. РАЕВСКИЙ,
Р.Н. ХАЗИПОВ, А.Е. ХРАМОВ
Редколлегия журнала выражает благодарность
за помощь в рецензировании статей этого номера
О.С. ГЛАЗАЧЕВУ, Н.В. ГУЛЯЕВОЙ,  А.Я. КАПЛАНУ, Н.А. КРУПИНОЙ, А.В. ЛАТАНОВУ, 
О.В. МАРТЫНОВОЙ, Р.И. МАЧИНСКОЙ, И.И. ПОЛЕТАЕВОЙ, М.Ю. СТЕПАНИЧЕВУ 
Редакция
Заведующая редакцией Н.Г. ПУДОВКИНА
Адрес редакции: 117485 Москва, ул. Бутлерова, 5а, комн. 320
тел.: 334-84-19, 789-38-52* (перевод в тональный режим) 2086
E-mail: zhvnd@yahoo.com
Internet: http://www.jvnd.ru
©Российская академия наук, 2024
©
Редколлегия «Журнала высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова» 
(составитель), 2024

ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ, 2024, том 74, № 2
УДК
СОДЕРЖАНИЕ
Том 74, номер 2, 2024
Обзоры и теоретические статьи
Динамика нейровисцеральных взаимодействий в индивидуальном и филогенетическом  
развитии: анализ вариабельности сердечного ритма
А. В. Бахчина, И. С. Созинова, Ю. И. Александров	
131
Поиск нейрофизиологических механизмов конфигурационного обучения
Б. В. Чернышев, В. Л. Ушаков, Л. А. Позняк	
150
Физиологические механизмы поведения животных: восприятие внешних  
стимулов, двигательная активность, обучение и память
Сравнительный анализ активности возбуждающих и тормозных нейронов гиппокампа  
при извлечении ассоциативной обстановочной памяти
К. А. Торопова, О. И. Ивашкина, Н. С. Воробьева, К. В. Анохин	
167
Оценка сенсомоторного развития, поведенческих реакций и когнитивных функций потомства  
второго поколения крыс с гипергомоцистеинемией
О. В. Яковлева, В. В. Скрипникова, А. В. Яковлев, Г. Ф. Ситдикова	
179
Механизмы адаптации гипоталамо-гипофизарно-надпочечниковой системы у самцов мышей  
под влиянием хронического стресса социальных поражений
А. А. Сапронова, Ю. А. Рябушкина, П. Э. Кисаретова, Н. П. Бондарь	
197
Физиология высшей нервной (когнитивной) деятельности человека
Динамика синхронизации и десинхронизации ЭЭГ при выполнении реального и мысленного  
движения руки, направленного к видимой цели
М. Е. Курганская, М. Р. Исаев, П. Д. Бобров	
210
Удержание вербальной и невербальной серийной информации в рабочей памяти. Анализ  
функциональных и эффективных связей
А. В. Курганский, А. А. Корнеев, Д. И. Ломакин, Р. И. Мачинская	
223
Активность левой нижней лобной извилины и механизм детекции ошибок при реализации  
ложных действий в условиях различной монетарной выгоды
А. Д. Коротков, М. А. Желтякова, Р. С. Машарипов, М. Д. Дидур, Д. В. Чередниченко, 
М. В. Киреев	
244
129

ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ, 2024, том 74, № 2
УДК
Contents
Vol. 74, No 2, 2024
Reviews and theoretical articles
Neurovisceral interactions in individual and phylogenetic development
A. V. Bakhchina, I. S. Sozinova, Yu. I. Alexandrov	
131
Search for neurophysiological mechanisms of configurational learning
B. V. Chernyshev, V. L. Ushakov, L. A. Poznyak	
150
Physiology of higher nervous (mental) activity in humans
Comparative analysis of the excitatory and inhibitory hippocampal neurons activity during 
associative context memory retrieval
K. A. Toropova, O. I. Ivashkina, N. S. Vorobyeva, K. V. Anokhin	
167
Evaluation of sensomotor development, behavioral reactions and cognitive functions of the second 
generation of rats with hyperhomocysteinemia
O. V. Yakovleva, V. V. Skripnikova, A. V. Yakovlev, G. F. Sitdikova	
179
Mechanisms of adaptation of the hypothalamic-pituitary-adrenal axis in male mice under chronic 
social defeat stress
А. А. Sapronova, Y. A. Ryabushkina, P. E. Kisaretovа, N. P. Bondar	
197
Physiology of behavior: perception, locomotion, learning and memory
Dynamics of EEG synchronization and desynchronization when performing real and imagined 
hand reaching
M. E. Kurgansky, M. R. Isaev, P. D. Bobrov	
210
Retention of verbal and nonverbal information in the working memory. An analysis of functional 
and effective connectivity
A. V. Kurgansky, A. A. Korneev, D. I. Lomakin, R. I. Machinskaya	
223
The activity of the left inferior frontal gyrus and the error detection brain mechanism during 
deception under conditions of different monetary benefit
A. D. Korotkov, M. A. Zheltyakova, R. S. Masharipov, М. D. Didour, D. V. Cherednichenko, 
М. V. Kireev	
244
130

ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ, 2024, том 74, № 2
, с. 131–149
ОБЗОРЫ 
И ТЕОРЕТИЧЕСКИЕ СТАТЬИ
УДК
612.821.6
ДИНАМИКА НЕЙРОВИСЦЕРАЛЬНЫХ ВЗАИМОДЕЙСТВИЙ 
В ИНДИВИДУАЛЬНОМ И ФИЛОГЕНЕТИЧЕСКОМ РАЗВИТИИ:  
АНАЛИЗ ВАРИАБЕЛЬНОСТИ СЕРДЕЧНОГО РИТМА
© 2024 г. А. В. Бахчина1, 2, *, И. С. Созинова1, Ю. И. Александров1
1Лаборатория психофизиологии им. В.Б. Швыркова, Институт психологии Российской академии наук, Москва, Россия
2Кафедра психофизиологии, Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского, Нижний Новгород, Россия
*e-mail: nastya18-90@mail.ru
Поступила в редакцию 10.11.2023 г.
После доработки 19.11.2023 г.
Принята к публикации 01.12.2023 г.
В статье приведен обзор экспериментальных работ, исследующих характер нейровисцеральных взаимодействий через анализ вариабельности сердечного ритма на разных этапах развития индивида и у представителей разных видов. Анализ вариабельности сердечного ритма – это один из наиболее распространенных 
и доступных к использованию в эксперименте способов наблюдения и оценки аспектов нейровисцеральных (а именно нейрокардиальных) взаимодействий. Нестационарные, нелинейные компоненты в динамике 
RR-интервалов (временных промежутков между соседними ударами сердца) отражают процессы согласования активности сердца с изменениями в организации нейронной активности, обеспечивающими текущее 
соотношение индивида со средой. Математически эти аспекты динамики сердечного ритма выражаются в 
оценках сложности, нерегулярности, энтропии, непредсказуемости временной последовательности межударных интервалов. Описываемая таким образом динамика нейрокардиальных взаимодействий не одинаковая у разных видов и усложняется в филогенезе. Аналогично в индивидуальном развитии динамика сердечного ритма усложняется и отражает в том числе степень созревания некоторых нервных структур на разных 
этапах онтогенеза. Особенности динамики нейровисцеральных взаимодействий в индивидуальном и филогенетическом развитии рассмотрены нами в рамках системно-эволюционного подхода и интерпретированы 
в связи с изменениями структуры индивидуального опыта – характеристик набора функциональных систем, 
актуализируемых в поведении, а именно ростом дифференцированности соотношений индивида со средой.
Ключевые слова: нейровисцеральные взаимодействия, вариабельность сердечного ритма, энтропия, онтогенез, филогенез, системно-эволюционный подход
DOI: 10.31857/S0044467724020018
ВВЕДЕНИЕ
Вариабельность сердечного ритма (ВСР) – 
изменчивость временны́х интервалов между последовательными сердечными сокращениями 
(RR-интервалы, см. рис. 1) – рассматривается 
как один из наиболее доступных показателей, 
отражающих множественные физиологические 
процессы модуляции сердечного ритма, обеспечивающие адаптацию организма в текущих взаимодействиях со средой (Баевский и др., 2001; Баевский, 2004; Бахчина, 2018; Acharya et al., 2006 
и др.). Физиологически формирование ВСР описывают через гуморальные факторы (адреналин, 
норадреналин, 
ацетилхолин, 
ангиотензин-2, 
калий, натрий и др.) и нейровисцеральные взаимодействия: активность симпатического и парасимпатического отделов вегетативной нервной 
системы (ВНС) (Acharya et al., 2006). Такое описание является базовым в классической двухконтурной модели регуляции сердечного ритма 
(Баевский и др., 2001) и концепции нейровисцеральной интеграции (Thayer, 2012) (см. рис. 1). 
В рамках данных моделей в процесс нейрогуморальной регуляции сердечного ритма вовлечен 
ряд центральных и периферических структур 
нервной системы, в том числе префронтальная 
и орбитофронтальная кора, поясная извилина, 
ядра таламуса и гипоталамуса, структуры ствола 
и др. (Winkelmann et al., 2017). Предполагается, 
что функциональные взаимосвязи между этими 
структурами объясняют нелинейную динамику 
сердечного ритма, связанную с поддержанием 
гомеостаза в связи с обеспечением поведения. 
Например, в периоды более энергозатратной активности происходит мобилизация ресурсов организма через вегетативные механизмы обеспечения текущей деятельности (Вейн, 2003). Это 
отражается в динамике сердечного ритма: увеличение частоты сердечных сокращений (ЧСС) 
131

БАХЧИНА и др.
сердца, обеспечивая ее соответствие состоянию 
и задачам целого организма.
связывают с активацией симпатического отдела 
ВНС, и наоборот, замедление ЧСС связывают 
с увеличением активности парасимпатического 
отдела. Конечный результат зависит от их взаимодействия. Например, повышение ЧСС может 
наблюдаться при снижении активности вагуса 
без усиления симпатических модуляций. Таким 
образом, на фоне непрерывного действия гуморальных факторов регуляции сердечного ритма 
симпатическая и парасимпатическая ВНС согласованно модулируют автономную активность 
Вышеописанные две модели рассматривают активность сердца вне поведенческого контекста, т.е. без учета особенностей вовлечения 
активности сердца в реализацию конкретного 
поведения. Гуморальная регуляция сердечного 
ритма описывается как более медленная с долгосрочными интракардиальными эффектами 
(Imbrogno et al., 2019). Вегетативная регуляция 
èíîñòðàííûé ÿçûê
ðîäíîé ÿçûê
0.8
0.7
0
50
100
150
200
250
300
350
400
Âðåìÿ (ñ)
Ñòàäèÿ ¹2
Ñòàäèÿ ¹3
ÁÄÃ
1.2
1.1
1.2
1.1
1.2
1.1
1
RR (ñ)
RR (ñ)
RR (ñ)
RR (ñ)
0.9
0.8
0.9
0.8
0.9
0.8
1
81
41
121 161 201 141 281
1
81
41
121 161 201 141 281
1
81
41
121 161 201 141 281 301
Âðåìÿ (ñ)
Âðåìÿ (ñ)
Âðåìÿ (ñ)
1.5
1
RR (ñ)
0.5
0
2
4
6
10
8
12
14
16
18
20
Âðåìÿ (÷)
RRi (ìñ)
RRi+1 (ìñ)
Рис. 1. Примеры трех уровней рассмотрения активности сердца разной степени дифференцированности через анализ вариабельности сердечного ритма. Уровень 1 – суточная динамика сердечного ритма (Время (ч) – время суток, 
RR (с) – длительность RR-интервалов в с), уровень 2 – динамика сердечного ритма в разных стадиях сна (Стадия 
N2 – стадия медленного сна 2, Стадия N3 – стадия медленного сна 3, БДГ – стадия быстрых движений глаз, Время 
(с) – время в с, RR (c) – длительность RR-интервалов в с), уровень 3 – динамика сердечного ритма при реализации 
поведения разного возраста формирования (решении задач на родном и иностранном языке) (RR (с) – длительность RR-интервалов в с, Время (с) – время записи в с). Обозначения на сигнале ЭКГ: RRi (мс) – длительность 
текущего RR-интервала, RRi+1 – длительность следующего RR-интервала в мс. САУ – синоатриальный узел. Обозначения структур мозга: ЯОП – ядро одиночного пути, МПК – медиальная префронтальная кора, ПЦК – передняя цингулярная кора, ОФК – орбитофронтальная кора, ВЛПК – вентролатеральная префронтальная кора, 
ВМПК – вентромедиальная префронтальная кора.
Fig. 1. Examples of three levels of consideration of cardiac activity of varying degrees of differentiation through analysis of 
heart rate variability. Level 1 – daily dynamics of the heart rate, level 2 – dynamics of the heart rate in different stages of sleep, 
level 3 – dynamics of the heart rate during the implementation of behaviour acquired at different ages (tasks in native and 
foreign languages). САУ – the sinoatrial node, ЯОП – the nucleus tractus solitarius, МПК – the medial prefrontal cortex, 
ПЦК – the anterior cingulate cortex, ОФК – the orbitofrontal cortex, ВЛПК – the ventrolateral prefrontal cortex, ВМПК – 
the ventromedial prefrontal cortex.
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ          том 74         № 2          2024

ДИНАМИКА НЕЙРОВИСЦЕРАЛЬНЫХ ВЗАИМОДЕЙСТВИЙ
поведению. Поэтому представляется важным изучение разрешающих возможностей этой специфичности (то есть насколько точно может быть 
определено конкретное поведение) и в каких 
параметрах активности сердца она выражается. 
Такая модель описания динамики сердечного 
ритма, предложенная в рамках основанного на 
теории ФС системно-эволюционного подхода 
((Швырков, 2006); см. также в (Alexandrov, 2022; 
Александров, 2021)), рассматривает динамику 
сердечного ритма в связи с характеристиками 
поведенческого континуума индивида (Бахчина, 2022). В рамках системно-эволюционного 
подхода разработано представление об общеорганизменных ФС, в которых согласуется активность нейронов и соматических клеток других 
тканей (в том числе сердца). Это согласование, 
устанавливающееся в актах научения, в процессе 
которых осуществляется, в частности, “пригонка … вегетативного компонента к задаче” формируемого поведения (Анохин, 1968, с. 361), и 
обеспечивает эффективное достижение полезных приспособительных результатов в целостном взаимодействии индивида со средой.
В теории функциональных систем научение 
рассматривается как процесс системогенеза 
(Швырков, 1978; Судаков, 1979), включающий 
с позиций системно-эволюционного подхода 
формирование новых элементов опыта (ФС) за 
счет селекции и специализации нейронов, репрезентирующих новые поведенческие акты 
(Швырков, 2006; Александров, 2009). Развитие 
тогда – это процесс дифференциации структуры 
индивидуального опыта: усложнения и детализации соотношений организма со средой, расширения диапазона, разнообразия ФС, доступных для реализации в поведении (Александров, 
1989; Александров, 2009).
сердечного ритма рассматривается как более быстрый процесс с собственными специализированными центрами в ЦНС: ядра блуждающего 
нерва, двойное ядро X черепного нерва, интермедиалатеральные столбы 5, 6 верхних грудных 
и 1, 2 нижних шейных сегментов спинного мозга 
(Шишко, 2009). Можно предполагать, что нейронные группы, принадлежащие к упомянутым 
структурам, будучи не вариативны в своем составе, могут быть вариативны в своей активности – в 
зависимости от того, с каким составом нейронов 
поведенческой специализации происходит текущее взаимодействие – согласование активности. 
Так, с позиции теории функциональных систем 
(ФС) (см. (Анохин, 1973, 1975)), клетки разных 
органов тела, в том числе и сердца, вовлекаются 
в единые общеорганизменные ФС обеспечения 
поведения. Так, П.К. Анохин пишет о дыхании: 
“Любой из эффекторных компонентов как условной пищевой, так и всякой другой реакции, 
как бы много ни было этих компонентов, не является отдельным и независимым от характера 
общей реакции. Все компоненты условной пищевой реакции проявляются в таком составе и в 
такой степени, как это характерно для специфического обеспечения именно пищевой реакции. 
Иначе говоря, дыхательный компонент пищевой 
условной реакции это не “вообще дыхание”, а 
такое дыхание, которое по своему объему, ритму и напряжению приспособлено к характеру 
и интенсивности именно целостной пищевой 
реакции. Наоборот, тот же самый дыхательный 
компонент, входящий в состав эффекторного 
комплекса другой целостной условной реакции, 
например оборонительной, будет выражен иным 
образом, но также в полном соответствии с биологическим характером данной реакции. Дыхательный компонент всегда обеспечивает реакцию животного энергетически (интенсивность 
окислительных процессов). То же самое можно 
сказать и в отношении к другим многочисленным компонентам условной реакции, например 
сердечно-сосудистым” (Анохин, 1968, с. 307). 
В данном отрывке предполагается, что дыхание в 
одном поведении (например, оборонительном), 
отличается от дыхания в другом поведении (например, пищедобывательном). Подобным образом, как мы показывали в предыдущих работах 
(см. обзор в (Bakhchina et al., 2018)), активность 
сердца включается в реализацию разных форм 
поведения, направленных на достижение разных 
результатов. Таким образом, можно утверждать 
существование некоторой степени специфичности в активности висцеральных компонентов 
реализуемых ФС по отношению к конкретному 
В основном обзоры, включающие результаты 
экспериментального анализа динамики ВСР в 
развитии, рассматривают специфику физиологии и экологии вида, исключая анализ поведенческой сложности. Аналогично, рассмотрение 
ВСР в онтогенезе обычно ставит задачей определение возрастных физиологических факторов, 
влияющих на изменения ВСР. С позиций системно-эволюционного подхода рассмотрение 
аспектов описания ВСР в развитии индивида необходимо для проверки гипотезы об отражении 
системной организации поведения в активности 
сердца в связи с динамикой активности нервной системы. На основе сформулированных в 
системно-эволюционном подходе положений 
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ          том 74         № 2          2024

БАХЧИНА и др.
можно ожидать, что динамика сердечного ритма 
будет все более разнообразной и изменчивой с 
возрастом, так как в процессе индивидуального 
развития взаимодействие организма со средой 
становится все более дифференцированным за 
счет приобретения новых элементов индивидуального опыта. Аналогичное изменение динамики сердечного ритма можно ожидать и в филогенетическом ряду, так как растет количество 
специализаций клеток организма, связываемое 
с нарастанием сложности поведения (Bonner, 
1988), а значит, в том числе разнообразие компонентов, с активностью которых будет согласована активность сердца в системной организации 
поведения индивида. Тогда ВСР можно будет 
определить не просто как результат воздействия 
разного рода регуляторных факторов, а как активный процесс согласования ритма сердца с 
нейронным компонентом ФС поведенческих 
актов и другими висцеральными процессами: 
дыханием, пищеварением и пр.
С целью проверки сформулированных предположений в данной работе проведен анализ 
экспериментальных исследований, в которых 
проводится оценка параметров ВСР сравнительно у разных видов (в филогенетическом развитии) и у человека в онтогенетическом развитии.
Аспекты описания активности сердца через 
характеристики вариабельности сердечного 
ритма
преобразована в концепцию уровней нейровисцеральной интеграции (Smith et al., 2017). Авторы 
концепции выделяют восемь уровней: 1) интракардиальная регуляция, 2) сердечно-сосудистая 
регуляция, 3)  межорганная координация, 4) координация с двигательной активностью и эндокринными процессами, 5) координация с сенсорными процессами, 6) регуляция в соответствии с 
общим соматическим состоянием, 7)  координация с когнитивными процессами, 8) координация 
с текущей целенаправленной поведенческой активностью. Данная концепция имеет ряд ограничений. Во-первых, в основном авторы оперируют 
результатами работ, в которых ВСР сопоставляется с данными функциональной магнитно-резонансной томографии мозга (фМРТ), а процедура 
фМРТ сама по себе уже является специфическим 
контекстом, не типичным для реализации поведения человеком. Для характеристики ВСР используется по большей части только показатель 
мощности высокочастотных колебаний в спектре 
RR-интервалов (HF), то есть в математическом 
аппарате не предлагается способов анализа конкретного уровня из предложенных. Кроме того, 
выделение уровней регуляции не имеет строго 
обоснованного единого критерия (что в целом 
рассматривается как значительный недостаток 
при формулировке разного рода уровневых представлений; см., например, в (Александров, 1989)), 
предполагающего качественные изменения в динамике ВСР. Если первые 5 уровней разделяются 
по анатомо-функциональному критерию, то 6, 7 
и 8-й уровни, имеющие единую нейрофизиологию, разделены без указания обоснований. Фактически предложенные 8 уровней являются перечислением тех общеорганизменных процессов, 
аспекты которых коррелируют с динамикой ВСР.
Если в качестве критерия использовать разделение математических показателей (то есть 
способов описания) ВСР на три группы, то можно выделить следующие уровни рассмотрения 
нервно-кардиальной координации.
Для оценки ВСР используют широкий спектр 
математических инструментов, применяемых к 
анализу временных рядов. Принято выделять три 
группы методов: методы временной области (статистические показатели распределения RR-интервалов в последовательности), спектральный 
анализ (показатели мощности плотности спектра 
колебаний RR-интервалов в последовательности в разных диапазонах частот), методы области 
нелинейной динамики (параметры нерегулярности, непредсказуемости и комплексности последовательности RR-интервалов). Стоит отметить, что исторически эти подходы в оценке ВСР 
были включены в исследовательскую практику в 
таком же порядке, поэтому можно выделить ряд 
особенностей интерпретации параметров трех 
групп в связи с экспериментальными парадигмами, в которых они использовались и развивались 
(Бахчина, 2022).
Статистические показатели более чувствительны к стохастическим процессам в динамике 
ВСР. Поэтому они более информативны по отношению к смене базовых состояний индивида 
(сон, бодрствование, норма, патология и пр.) и 
менее специфичны в отношении аспектов поведения. К ним можно отнести описание интракардиальных процессов, которые включают 
свойства кардиомиоцитов (внутриклеточная регуляция вероятности формирования потенциала действия на мембране) и особенности взаиУпомянутая во введении концепция нейровисцеральной интеграции на данный момент 
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ          том 74         № 2          2024

ДИНАМИКА НЕЙРОВИСЦЕРАЛЬНЫХ ВЗАИМОДЕЙСТВИЙ
модействия их с внутрисердечными ганглиями 
(Campos et al., 2018).
регуляция в соответствии с колебаниями артериального давления, дыхания, теплообмена и 
пр.) и поведенческого (нестационарные адаптационные модуляции). Выделяемые уровни рассмотрения координации отражаются в динамике 
временного ряда и наблюдаются на разных временных масштабах последовательности RR-интервалов.
Параметры из области нелинейной динамики, а именно энтропийные, фрактальные и 
корреляционные оценки сложности временных 
рядов, в приложении к анализу ВСР в большей 
степени отражают поведенческие аспекты изменений активности сердца и поэтому представляют бо́льший интерес. Однако эти показатели 
требуют более длительных непрерывных последовательностей RR-интервалов для расчета и 
потому менее применимы в исследовательской 
практике. В данной работе анализ публикаций 
проведен по исследованиям, использующим любой из трех описанных подходов.
Филогенетическая динамика параметров 
активности сердца
Спектральные показатели более чувствительны к периодическим составляющим в динамике ВСР и исторически разрабатывались для 
характеристики автономной регуляции сердечного ритма (со стороны вегетативной нервной 
системы). Поэтому к ним можно отнести автономные парасимпатические процессы – тонические текущие изменения – и симпатические 
процессы  – быстрые экстренные активации. 
Спектральные показатели наиболее информативны по отношению к смене функциональных 
состояний субъекта (фазы сна, стадии стресса, 
смены позы в двигательном акте и пр.), но менее 
специфичны в отношении аспектов поведения 
(von Borell et al., 2007). К этому уровню рассмотрения относится также и феномен дыхательной 
аритмии (у млекопитающих) или сердечно-дыхательного синхронизма (у рыб), которым приписывается роль оптимизации газообмена в процессе дыхания (Taylor et al., 2014). Дыхательные 
модуляции сердечного ритма последовательно 
формируются у человека в гестационном периоде, приобретая свою оформленность в периодическую структуру в 5–6-летнем возрасте (Гудков 
и др., 2013).
Показатели нелинейной динамики сердечного ритма по своей математической сути более 
чувствительны к нестационарным компонентам 
в последовательности и отражают ее комплексность, непредсказуемость, что хорошо подходит 
для анализа переходных процессов. Они оказываются более специфичны (чем статистические 
и спектральные показатели) к аспектам поведения (смене актов в поведенческом континууме, 
возрасту формирования реализуемого поведения 
и пр.), однако могут отражать и сильные изменения состояния: стресс, сонливость и др. Поэтому к ним можно отнести поведенческий уровень 
рассмотрения, который включает нейровисцеральные взаимодействия, обеспечивающие согласованность сердечного ритма с нейронными 
группами, активность которых сменяется в соответствии с реализуемым поведением для достижения полезных приспособительных результатов (по описанной выше теории ФС) (Bakhchina 
et al., 2018).
До того, как в филогенезе сердце сформировалось как отдельный орган сердечно-сосудистой системы, существовали его предшественники, выполняющие сходные роли. Например, у 
многих низших животных (немертины) наблюдается активная перистальтика сосудов и антеградное (от центра к периферии) продвижение крови при отсутствии сердца (Титов, 2010). 
Формирование сердечно-сосудистой системы и 
появление ритма связывают с формированием 
выделительной и гуморальной систем. До появления центрального насоса в филогенезе долгое 
время были некоторые предшественники сосудов и просто сосуды, в том числе канальцы для 
выведения катаболитов. В основе этого лежала 
гуморальная регуляция. Позже в ходе дальнейшего филогенеза над этой организацией сформировались нервно-гуморальная и вегетативная 
регуляция. Таким образом, в организмах с развитой сердечно-сосудистой системой наблюдается 
как центральная регуляция гомеостаза организма с помощью вегетативной иннервации, так и 
локальная регуляция активности задающих ритм 
клеток с помощью определенных медиаторов – 
гуморальных факторов (Титов, 2010).
Таким образом, с помощью ВСР можно проводить анализ разных аспектов включения сердца в общеорганизменную организацию: интракардиального, физиологического (вегетативная 
В процессе эволюции структура сердца изменялась от сокращения части сосудистой трубки 
у низших организмов до формирования четырех 
ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ          том 74         № 2          2024

БАХЧИНА и др.
136
изолированных камер и двух кругов кровообращения. В филогенезе вначале наблюдается открытый незамкнутый тип кровеносной системы, 
затем появился закрытый тип. Формирование 
закрытой сосудистой системы связывают с появлением истинной полости организма. В это же 
время появляется желудок как отдельный орган, 
плевра легких (Hartenstein, Mandal, 2006). Предполагается, что объединение клеток в органы 
происходило по их функциональной и морфологической схожести с помощью гуморальной 
регуляции (Титов, 2010).
нервная регуляция изменяет активность сердца, ускоряя сердцебиения. Однако существуют 
данные о том, что у циклостом, эласмобранхов 
и двоякодышащих отсутствует непосредственно 
симпатическая иннервация (Taylor et al., 2014). 
При этом у миногов (представителей циклостом) 
стимуляция вагуса сопровождалась не тормозящим, а возбуждающим действием на сердце, 
действуя не на мускариновые холинорецепторы, 
как у большинства других видов, а на никотиновые холинорецепторы (Augustinsson еt аl., 1956 
цит. по Taylor et al., 2014).
У насекомых сосуды содержат гемолимфу и, 
сокращаясь, обеспечивают ее ток. Считается, 
что сократительные клетки сосудов являются 
предшественниками сердца. На основе молекулярных и эмбриологических данных Hartenstein 
и Mandal показали, что клетки сосудов и гемоциты происходят от одного предшественника – 
гемангиобластов. Они тесно взаимодействуют 
с нефроцитами – клетками, которые относятся 
к выделительной системе (Hartenstein, Mandal, 
2006). На основе данных о предшественниках 
сердца как отдельного органа сердечно-сосудистой системы, а также данных о синхронизации 
работы некоторых органов и частей сосудистой 
системы у представителей современных видов с 
оформленным сердцем появилась теория “периферических сердец” – системы органов, которые до появления отдельной сердечной мышцы 
обеспечивали кровоток в организме и с появлением сердца продолжают частично участвовать в 
этом процессе. Поэтому отражение их активности можно наблюдать и в изменениях ВСР (Титов, 2010).
Появление сердца как отдельного органа тесно связано с эволюцией дыхательной системы. 
Впервые сердце как отдельный орган появляется у рыб, на этой же стадии происходит переход 
от диффузного дыхания к жаберному, то есть 
оформляются отдельные органы дыхания. На основе обширного пласта экспериментальных данных исследователи сделали вывод о том, что дыхательная активность вносит наибольший вклад 
в регуляцию сердечного ритма, что обеспечивается парасимпатической нервной системой, 
которая является частью автономной нервной 
системы (наряду со второй ее частью – симпатической нервной системой).
Основным нервом парасимпатической нервной системы является блуждающий нерв (вагус). 
Поливагусная теория (Porges, 2007) основывается на его значении в эволюции живых существ 
и иннервации им сердечной деятельности. Базовым положением поливагусной теории является 
тезис о том, что активность блуждающего нерва 
лежит в основе социального поведения, обусловливая ключевые паттерны поведения, такие как 
“бежать или сражаться”. В рамках поливагусной 
теории описываются этапы становления автономной нервной системы, в частности блуждающего нерва, в филогенезе (Porges, Kolacz, 2018). 
В течение первого филогенетического этапа у 
позвоночных животных формировался дорсальный комплекс блуждающего нерва (начало эфферентных путей и конец афферентных) в области ствола головного мозга. В ходе развития 
позвоночных развивалась спинномозговая симпатическая нервная система. Авторы полагают, 
что на третьем этапе с появлением млекопитающих произошла миграция некоторых из клеток 
блуждающего нерва из дорсального ядра блуждающего нерва в ambiguus nucleus (двойное ядро). 
Возбуждение клеток в этом ядре связывают с 
активностью поперечнополосатых мышц лица. 
В соответствии с этими представлениями объясняется взаимодействие между подсистемами 
автономной нервной системы: система социального взаимодействия, связанная с миелинизированным блуждающим нервом и опосредованная 
клетками двойного ядра (ambiguous nucleus); система мобилизации, действие которой обусловлено активностью симпатической системы; и 
система иммобилизации, связанная с активностью немиелинизированной части блуждающего нерва и опосредованная спинным моторным 
ядром блуждающего нерва (Porges, 2007; Rispoli 
et al., 2018).
Традиционно 
парасимпатическую 
регуляцию сердечного ритма связывают с тормозящими действиями, в то время как симпатическая 
В исследованиях филогенетической истории формирования парасимпатической и симЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ          том 74         № 2          2024

ДИНАМИКА НЕЙРОВИСЦЕРАЛЬНЫХ ВЗАИМОДЕЙСТВИЙ
137
нивают только значения ЧСС и его изменения 
при селективных адрено- и холиноблокадах. 
Однако на основе имеющихся данных можно 
утверждать, что в большинстве случаев у животных в динамике ВСР мы наблюдаем 1-й и 2-й 
уровни описания координации активности сердца, то есть интракардиальные и автономные (в 
том числе гуморальные) аспекты регуляции. Однако наличие некоторых работ, которые используют ВСР для дифференциации эмоциональных аспектов поведения домашних (Zupan et al., 
2016) и сельскохозяйственных (Frondelius et al., 
2015; Borell et al., 2007) животных (млекопитающих) по спектральным показателям и индексам 
нелинейной динамики, позволяет утверждать, 
что такие описания активности сердца у них возможно использовать для исследования психофизиологической организации поведения.
Онтогенетическая динамика параметров активности сердца
патической регуляции сердца для большинства 
животных с развитой автономной нервной системой показано преобладание роли парасимпатической нервной системы в регуляции сердечного ритма (Taylor et al., 2014), что выражается 
в том числе в наличии синусовой аритмии, и 
большого вклада высокочастотной компоненты 
в мощности спектра ВСР. Признаки синусовой 
аритмии были выявлены у змей. Эксперименты 
с селективной вегетативной блокадой выявили 
55%-ную долю холинергически регулируемого 
тонуса сердца и 37%-ную – адренергически регулируемого. В ходе восстановления после операции вживления сердечного электрода было обнаружено, что больший вклад в ВСР змей вносит 
синусовая аритмия, гомологичная синусовой 
аритмии млекопитающих. Спектральный анализ 
мощности ВСР выявил пик на той же частоте, 
что и вентиляция легких (Sanches et al., 2019). 
Подобную синусовую аритмию обнаружили и у 
ящериц (Duran et al., 2020).
У людей блуждающий нерв, связанный с парасимпатической иннервацией сердца, начинает формироваться в третьем триместре гестации 
(Mangone et al., 2020). Так как считается, что одна 
из задач парасимпатической системы состоит в 
согласовании действий дыхательной и кровеносной системы, то развивается она уже ближе 
к эпизодам попыток самостоятельного дыхания 
плода. При этом в третьем триместре (между 24 и 
38 неделями) созревания плода более пятидесяти 
процентов изменений в ВСР описывают повышением амплитуды флуктуаций и повышением 
сложности (измеренной по мультимасштабной 
энтропии [multiscale entropy]) динамики сердечного ритма (Hoyer et al., 2019). Развитие интегративной вегетативной регуляции плода связано с 
увеличением связей разных во временных масштабах показателей сердечного ритма (Wallwitz 
et al., 2012; Gieraltowski et al., 2015). Иными словами, по разным компонентам ВСР наблюдается 
усиление нейрокардиальных взаимодействий в 
процессе созревания плода (Hoyer et al., 2019).
Таким образом, в филогенезе ритмические 
процессы регуляции жизнедеятельности организма, поддерживающие постоянство гомеостаза, изначально организовывались гуморальными 
факторами – гормонами. Позже они дифференцируются в отдельные системы (дыхательная, 
выделительная, сердечно-сосудистая и др.), и 
“над” гуморальной регуляцией формируется 
нервно-гуморальная, в том числе посредством 
эфферентных и афферентных путей автономной нервной системы. Адаптация и регуляция 
сердечного ритма к динамике жизнедеятельности организма автономной нервной системой 
обеспечивались через симпатический и/или 
парасимпатический компоненты. Ритмическая 
активация симпатических нервов учащает сердцебиение, а парасимпатическая активация, наоборот, приводит к урежению сердцебиения, 
однако такие представления о механизме ритмогенеза не могут объяснить весь спектр адаптивных изменений сердечного ритма в целостном 
организме, наблюдаемых в поведении (Покровский, 2006). У всех позвоночных преобладающий 
вклад в ВСР вносит именно парасимпатическая 
нервная система, тогда как симпатическая нервная система у некоторых таксонов отсутствует 
вовсе.
Таким образом, в исследованиях в области 
сравнительной физиологии полное описание характеристик ВСР для разных видов отсутствует 
и является перспективным направлением для 
дальнейших исследований. Как правило, сравДинамика ВСР в первые дни после рождения 
отражает многочисленные адаптационные перестройки организма, в том числе к разного рода 
факторам родового стресса (гипоксия, переохлаждение и пр.). Сразу после рождения (первые 
4 дня) у здоровых младенцев наблюдается кратный рост ВСР по всем показателям, в том числе 
показателям графика Пуанкаре, которые оценивают хаотические компоненты в последовательности (Lehotska et al., 2007). Этому периоду онтоЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ          том 74         № 2          2024