Генетика, 2024, № 3

Российская академия наук
ГЕНЕТИКА
Том 60     № 3     2024     Март
Основан в апреле 1965 r.
ISSN: 0016-6758
Ежемесячный журнал
Журнал издается под руководством 
Отделения биологических наук РАН
Главный редактор
Н.К. Янковский
Редакционная коллегия:
А.П. Рысков (зам. главного редактора), С.К. Абилев (зам. главного редактора),
С.А. Брускин (ответственный секретарь), А.М. Боронин, А.В. Васильев, 
В.А. Гвоздев, Е.К. Гинтер, Т.А. Ежова, И.А. Захаров-Гезехус, С.Г. Инге-Вечтомов, 
Н.А. Колчанов, А.М. Кудрявцев, Л.А. Лутова, А.С. Миронов, Н.С. Мюге,
Д.В. Политов, В.П. Пузырев, А.Ю. Ржецкий (США), Н.Б. Рубцов, 
М.В. Холодова, Э.К. Хуснутдинова
Редакционный совет:
В.Г. Дебабов, А.В. Кильчевский (Беларусь), С.В. Костров, 
К. Крутовский (Германия), С.А. Лимборская, И.А. Тихонович, 
Д. Уотсон (США), С.В. Шестаков, В. К. Шумный
Зав. редакцией Е.В. Тихомирова
Адрес редакции: 119991, ГСП-1, Москва ул. Губкина, д. 3, 
тел.: 8-499-135-50-45
e-mail: genetika@vigg.ru
Сайт журнала: http://www.vigg.ru/genetika/
Москва
ФГБУ «Издательство «Наука»
 
© Российская академия наук, 2024
© Редколлегия журнала «Генетика»
    (составитель), 2024

ГЕНЕТИКА, 2024, том 60, № 3
СОДЕРЖАНИЕ
Том 60, номер 3, 2024
УДК
Обзорные и теоретические статьи
Многолисточковость люцерны: ее причины и влияние
Н. М. Барсуков, Е. С. Леонова, И. С. Зайцев	
3
Генетика растений
Цитогеография полиплоидного комплекса Bassia prostrata s. l. (Chenopodiaceae) по данным  
анализа размера генома и PCR-RFLP хпДНК
Т. В. Панкова, М. Н. Ломоносова, О. В. Ваулин, А. Ю. Королюк, E. А. Королюк, 
Д. Н. Шауло, Б. Осмонали	
13
Изменчивость генетического разнообразия ярового ячменя по гордеинкодирующим  
локусам за 40-летний период научной селекции в Красноярском крае
Н. А. Сурин, Л. Н. Шевцова, Н. С. Козулина, Ю. М. Борисов	
27
Генетика животных
Структура гибридной зоны между близкими видами обыкновенных полевок Microtus arvalis и  
M. obscurus: влияние генетических факторов и ландшафтно-географических условий
Л. А. Лавренченко, А. Р. Громов, А. А. Мартынов, Д. С. Костин, В. А. Комарова, Д. М. Кривоногов, 
Е. В. Черепанова	
35
Структура субпопуляций айрширского, голштинского и джерсейского скота южных регионов  
России по CSN2 (rs43703011), CSN3 (rs43703016) и микросателлитным локусам (BM1818, BM1824, 
BM2113, ETH10, ETH225, ETH3, INRA023, SPS115, TGLA126, TGLA122, TGLA227, TGLA53)
Н. В. Ковалюк, А. Е. Волченко, Е. В.  Ширяева, Л. И. Якушева, Ю. Ю. Шахназарова	
49
Полиморфизм микросателлитных локусов в популяциях кавказских скальных ящериц  
и его использование для оценки генетического разнообразия комплекса Darevskia raddei
Д. О. Одегов, А. А. Валяева, М. С. Аракелян, А. П. Рысков, В. И. Корчагин, И. А. Мартиросян	
59
Сравнительный микросателлитный анализ зебувидного скота с породами Bos taurus
С. В. Бекетов, Г. Р. Свищева, В. П. Упелниек, С. А. Сенатор, С. Б. Кузнецов, 
Э. А. Николаева, Ю. А. Столповский	
68
Генетика человека
Исследование роли генов, участвующих в метаболизме гистамина, в развитии аллергических  
заболеваний дыхательных путей
О. Н. Савельева, А. С. Карунас, А. Р. Бикташева, А. О. Власова, И. М. Хидиятова, 
Э. И. Эткина, Э. К. Хуснутдинова	
76
Поиски эпистатически взаимодействующих генетических вариантов, ассоциированных  
в составе биаллельных сочетаний с вазовагальными обмороками
Б. В. Титов, Н. А. Матвеева, Е. А. Базылева, А. В. Певзнер, О. О. Фаворова	
85
Экзосомальные микроРНК-146a и микроРНК-424 как возможные предикторы ответа на  
терапию ингибиторами иммунных контрольных точек при светлоклеточной  
почечно-клеточной карциноме
Д. Д. Асадуллина, И. Р. Гилязова, Е. А. Иванова, С. М. Измайлова, Г. Р. Гилязова, 
В. Н. Павлов, Э. К. Хуснутдинова	
94
Краткие сообщения
Исследование связи между полиморфизмом гена окситоцинового рецептора, невзгодами  
детства и негативными симптомами шизофрении
Т. В. Лежейко, В. А. Михайлова, М. В. Габаева, В. Е. Голимбет	
104
Анализ генотипов гречихи, полученных на селективных средах с цинком in vitro,  
с помощью ISSR-маркеров
С. А. Боровая, А. Г. Клыков, Н. Г. Богинская	
110
1

ГЕНЕТИКА, 2024, том 60, № 3
УДК
Contents
Contents Vol.60, No. 1, 2024
Reviews and Theoretical Articles
Current state of in situ gene expression studies in animal tissues 
M. V. Bytov, V. D. Zubareva, S. V. Volskaya, S. L. Khatsko, I. A. Shkuratova, O. V. Sokolova	
3
The role of changes in structure and dynamics of chromatin due to COVID-19
A. E. Bigildeev , V. I. Alekseev , A. K. Gribkova , G. S.Timokhin , G. A. Komarova , A. K. Shaytan	
16
The scope of mendelian cardiomyopaties genes
A. N. Kucher , M. S. Nazarenko	
42
Common articles
Analysis of genome variability of escherichia coli when exposed to ionizing radiation
M. Yu. Gallyamova, K. N. Vagin, N. M. Vasilevsky, N. I. Hammadov	
62
Plant Genetics
Genetic differentiation and clonality in a local population of the caucasian endemic trifolium  
polyphyllum c. A. Mey. (Fabaceae)
O. B. Zelenova, M. A. Galkina, V. G. Onipchenko, I. A. Schanzer	
69
Animal Genetics
Populations of Tuvan shot-fat-tailed sheep in the structure of the gene pool of sheep breeds  
of the Russian Federation
S. V. Beketova, T. E. Deniskovab, A. V. Dotsevb, E. A. Nikolaevaa, N. A. Zinovievab,  
      M. I. Selionovac, Yu. A. Stolpovskya	
80
Short Communications
Genetic structure of domesticated reindeer (Rangifer tarandus) populations in the central Siberian  
plateau and adjacent areas
S. N. Kashtanovа, E. S. Zakharov, M. T. Seminaa, N. V. Vinokurovd,  
A. V. Vinokurove, A. A. Onokhova, P. A. Filimonova, E. A. Nikolaevaa, A. A. Yuzhakovg,   
O. K. Sergeevaf, M. M. Somovaa, K. A. Laysheva, Yu. A. Stolpovsky	
94
Genome-Wide analysis of the risk association for the development of paranoid schizophrenia  
in Russians: search for genetic markers in the 1q43 chromosomal region
A.E. Gareeva	
100
Novel genetic risk marker for paranoid schizophrenia in the chromosomal region 9q21.13  
in Tatars: a genome-wide association analysis
A. E. Gareeva	
106
2

ГЕНЕТИКА, 2024, том 60, № 3
, с. 3–12
ОБЗОРНЫЕ 
И ТЕОРЕТИЧЕСКИЕ СТАТЬИ
УДК 631.528.1:633.31
МНОГОЛИСТОЧКОВОСТЬ ЛЮЦЕРНЫ: ЕЕ ПРИЧИНЫ И ВЛИЯНИЕ
© 2024 г.  Н. М. Барсуков1, 2, *, Е. С. Леонова1, 2, И. С. Зайцев1, 2
1Федеральный научный центр кормопроизводства и агроэкологии им. В.Р. Вильямса, Московская область,  
Лобня, 141055 Россия
2Российский государственный аграрный университет – МСХА им. К.А. Тимирязева, Москва, 127434 Россия
*e-mail: keepter@yandex.ru
Поступила в редакцию 05.10.2023 г.
После доработки 31.10.2023 г.
Принята к публикации 02.11.2023 г.
Увеличение облиственности богатой белком люцерны (Medicago) возможно не только через селекцию на 
изменение размеров пластинки листа. Одни из первых сообщений об изучении явления формирования дополнительных листочков, названного впоследствии многолисточковостью, датируются тридцатыми годами 
XX в. В обзоре упомянуты основные статьи, связанные с изучением признака. Описано строение листа и 
собрана информация по корреляциям многолисточковости с высотой, междоузлиями, длиной дня, температурой. Указано влияние зародышевой плазмы и методик исследований на получение противоречивых данных. Рассмотрены изначально выдвинутые исследователями предположения об атавистическом характере 
проявления признака, а позднее и о наличии рецессивной мутации с двумя аддитивными генами, регулирующими экспрессию. Показаны методика нахождения индекса оценки экспрессии многолисточковости, 
предложенная Крейгом Шиффером, и подтверждения сильного характера наследования признака в классической селекции через рекуррентный отбор. В заключении собраны наиболее значимые гены и семейства 
генов, прямо или косвенно влияющие на проявление многолисточковости, среди которых PALM1 и KNOX. 
Ключевые слова: многолисточковость, mf, протеин, люцерна, облиственность, PALM1.
DOI: 10.31857/S0016675824030013  EDN: DQBTZC
лот, хлорофилла и флавоноидов, среди которых 
апигенин, лютеолин, кверцетин и мирицетин, 
в этот период в люцерне значительно выше, чем 
в фазу массового цветения культуры [9, 11, 12]. 
Поздняя заготовка приводит к сокращению листовой массы, содержащей большое количество 
белка, повышенному развитию стеблей, а также 
увеличению доли целлюлозы и лигнина [13–15]. 
Избыточная влажность в период сушки приводит к потерям хлорофилла, положительно коррелирующего с белком. Наибольшие его потери 
происходят в первые 12 ч физиологической сушки. Если в этот промежуток выпадают дожди, 
первый этап высыхания продлевается, и потери 
хлорофилла значительно увеличиваются [9, 11].
Люцерна – один из лидеров по количеству 
продуцируемого недорого протеина с отличным 
аминокислотным составом, превосходящим  сорго-суданковые гибриды в 3 раза, а кукурузу в 2 
[1, 2]. Она пригодна к возделыванию в высоких 
северных широтах с возможностью давать приемлемые урожаи и слабо поражаться болезнями [3]. 
Плохая приспособленность к влажным кислым 
почвам и краткосрочным затоплениям корректируется внедрением сортов, полученных благодаря 
сопряженной симбиотической растительно-микробной селекции с повышенной адаптивностью 
к абиотическим факторам [4–7]. Большие запасы 
азота, оставляемые культурой в почве, позволяют 
значительно сократить использование азотных 
удобрений для последующих культур и снизить 
затраты на производство [8]. 
Однако уровень белка люцерны подвержен 
сильной вариации [2, 9]. Агротехнические решения для его сохранения подразумевают уборку 
первого укоса на кормовые цели в фазу бутонизации – начало цветения, а также своевременную сушку [8–11]. Уровни многих аминокисОдним из возможных селекционных решений 
по увеличению процентного соотношения показателя белка к уровню клетчатки, плохо сказывающейся на качестве корма, служит выявление и 
отбор растений с повышенной облиственностью 
для увеличения площади листовой поверхности 
[16]. Для этого надо отбирать растения с крупными листовыми пластинками или образцы с 
3

БАРСУКОВ и др.
дополнительными листочками на черешке, отличные по количеству от дикого растения с тремя листочками [15, 17, 18]. 
Цель исследования обзорной статьи заключается в изучении информации о причинах и 
последствиях появления многолисточковости у 
люцерны с точки зрения селекции и генетики с 
начала исследований признака, а также его результатов на момент публикации обзора. 
ИССЛЕДОВАНИЕ МНОГОЛИСТОЧКОВОСТИ 
Рис. 1. Иллюстрация тройчатого листа, выполненная по рис. 12 из работы Е.А. Мокеевой [19, с. 26] a – 
общий план листа с сосудами и жилками; б – крупный план расхождения пучков боковых и верхнего 
листочков на второй и третьей ветвях соответственно.
Наличие дополнительных листьев вызывается мутацией, проявляющейся путем увеличения 
количества листочков на черешке, по разным 
данным, от четырех–пяти, до десяти и более 
[19]; некоторые источники отмечают наиболее 
распространенными растения с пятью и семью 
листочками [20, 21]. Есть публикация, сообщающая о существовании образца, созданного в Болгарии, с рекордными 23–24 листочками на лист 
и приемлемой урожайностью [22]. Вероятность 
проявления признака многолисточковости, в 
случае если до этого его преобладание у образца 
не прослеживалось, может быть очень мала [23]. 
пучок, выходящий из верхнего листочка, разделяется на три пучка, а именно центральный и боковые. Последние расходятся на два, где один из 
них сливается с центральным, а другой с боковым, формируя тем самым по всей длине общего 
черешка три сосудистых пучка [19].
Одни из первых исследований этого признака за рубежом отсылают в университет Небраски, США. В 1938 г. исследователем Баудером 
(Bauder), в диссертационной работе, явление 
многолисточковости именовалось как “odd-leaf”. 
Выбрав из девяти генотипов, он, для изучения 
отобрал всего два, из-за низких показателей всхожести семян или низкого процента многолисточковых форм [24, 25]. Баудер предложил дисомный 
характер наследования для каждого из двух независимых доминантных факторов, при которых 
один замешан в роли ингибитора, а второй эпистатичен к другому [20, 24, 25]. Также Баудер изучал уровень облиственности среди 50 растений 
трехлисточкового, а также 31 многолисточкового типа. Он установил, что в образцах, у которых 
многолисточковые листья представляли меньше 
половины всех листьев, сухое вещество практически не отличалось от растений с многолисточковостью более чем у 50% листьев [20, 24, 25].
Расхождение на три сосуда проводящего пучка 
в сочленении у верхнего листочка (рис. 1,б), как 
подметила автор, свидетельствует о допустимом 
формировании двух дополнительных листочков 
или лопастей, а у соединения боковых листьев 
возможно восстановление только одного листочка или лопасти. В подтверждение своих выводов 
исследователь привела наблюдения за многолисточковыми формами, часто обнаруживаемыми в 
периоды межсезонья при коротком световом дне, 
и предположила, что данный признак может быть 
проявлением атавизма. Мокеева утверждала, что 
проведенные опыты на сокращающемся световом дне на местной селекционной станции позволили получить растения как с увеличенными 
листовыми пластинками, так и с перистыми формами листьев, однако попытки отобрать из них 
образцы для исследований в местных условиях не 
дали результатов [19, с. 29, 113].
Возможно, одним из первых упоминаний этого признака в СССР стала работа “Биолого-анатомическое исследование люцерны (Medicago 
sativa L.)” Е.А. Мокеевой от 1940 г. На рис. 1, 
созданном на основе иллюстрации из ее работы, 
изображен тройчатый лист с сосудами и жилками. Е.А. Мокеева указывала, что сосудистый 
Американский исследователь Э. Бингхэм 
(E.  Bingham) предположил, что многолисточковость в диплоидной люцерне находится под 
контролем как минимум трех генов: multifoliate 
(mf) – рецессивного, отвечающего за экспресГЕНЕТИКА          том 60         № 3          2024

МНОГОЛИСТОЧКОВОСТЬ ЛЮЦЕРНЫ
5
а	
б 	
в	
г	
д
сию, и двух аддитивных, оказывающих влияние 
на характер проявления признака [20]. В другой 
своей работе он повторил опыты Мокеевой в 
климатической камере с низкими температурами и короткими периодами освещенности, где 
многолисточковых форм не обнаружил, однако 
отметил увеличение размера листовых пластинок [19, 20, 25, 27]. В статье Бингхэма 1966 г. 
появились данные, что черешки многолисточковых листьев имеют размер сосудистых пучков в 
2 раза больше, чем обычные формы. Проявилось 
это за счет рассечения срединного пучка в шейке 
при появлении дополнительных листьев. Сосудистый рисунок листьев остался прежним и был 
сходен с другими бобовыми [28].
Рис. 2. Вариация листьев на одном из образцов лаборатории селекции люцерны: дикий тип – a (три 
листочка); многолисточковый – б, в, г, д (от четырех 
до семи листочков соответственно).
В 1969 г. появилось первое упоминание об обнаружении многолисточковости у гексаплоидной люцерны [29]. Сравнение обычных растений 
с мутантными по высоте в 1973 г. выявило противоречия. Длина междоузлий у обычных растений 
была меньше, чем у мутантных. Авторы посчитали, что данные признаки различаются из-за 
разной плотности посева [30]. В 1976 г. М. Брик 
(M. Brick) и соавт. сообщили, что полученные 
при скрещиваниях многолисточковые растения 
имели как длинные, так и короткие междоузлия, 
а корреляция между высотой растения и длиной 
междоузлий отсутствует [31].
Рис. 3. Листья с разным строением: a, б – расщепление верхнего листочка; в – разнонаправленность 
боковых листочков; г – “потеря” бокового листа; д – 
расположение нескольких листочков на одном черешочке. Вероятно, наличие бурой пятнистости на листьях обусловлено поздним их сбором, 31.08.2023 г.
В 1993 г. Н. Хуан (N. Juan) и соавт. подтвердили влияние короткого светового дня на увеличение среднего количества листочков и его значительное взаимодействие с уровнем экспрессии 
признака. Черешки многолисточковых листьев 
оказались тяжелее обычных, однако их размеры остались пропорциональными. У мутантных 
растений была выявлена связь с более длинными 
междоузлиями у образцов с низкой экспрессией 
признака. Повышенная экспрессия многолисточковости не сопровождалась снижением урожайности стеблевой массы [32]. 
сточковости имеют устойчивость к развитию 
листостебельных заболеваний, причем наиболее 
она выражена у образцов с антоциановой окраской и восковым налетом [33]. В другой своей 
работе они сообщают, что многолисточковые 
сортопопуляции показывают повышенный выход зеленой массы в условиях высокоплодородных почв и пониженный при возделывании на 
луговых экотопах [34].
В лаборатории селекции люцерны ФНЦ “ВИК 
им. В. Р. Вильямса” также изучают проявление 
многолисточковости у растений люцерны разных 
видов. На рис. 2 изображена вариация листьев, 
встречаемая на одном из опытных образцов, относящихся к люцерне изменчивой (Medicago varia 
Mart.), а на рис. 3 показаны листья с того же образца, но с представлением разной морфологии 
листа, проявляющейся на растении. 
Группа 
исследователей 
из 
Белгорода 
утверждает, что растения с мутацией многолиВ исследовании, изучающем использование 
маркеров для отбора растений, устойчивых к засухе, установили, что урожайность многолисточковых растений люцерны в среднем несколько выше, чем у обычных растений. Наиболее 
продуктивными оказались варианты с низкими 
побегами, продемонстрировавшие повышение 
продуктивной массы на 19–20% по сравнению 
с отобранной высокостебельной и начальной 
ГЕНЕТИКА          том 60         № 3          2024

БАРСУКОВ и др.
6
популяцией. Наиболее низкая продуктивность 
была отмечена у растений с маркерами, отвечающими за отбор форм с поверхностным залеганием корневой системы и высокими стеблями [35].
По другим данным, есть риск, что многолисточковые формы растений будут менее устойчивы к условиям засушливых регионов в отсутствие 
искусственного орошения из-за повышенной 
потери воды ввиду большей площади листовой поверхности, подверженной транспирации 
[35]. Однако если засуха будет кратковременной 
и умеренной, уровень клетчатки, в результате 
ускоренного 
ферментативного 
осахаривания 
целлюлозы, может снизиться, а показатели перевариваемости улучшиться [36].
сти, то их можно отнести к группе с высокой экспрессией признака с коммерческой точки зрения, 
указывает А. Одорицци (A. Odorizzi). Также он 
считает, ссылаясь на других авторов, что разные 
варианты оценки выраженности многолисточковости могут быть результатом противоречивых данных, публикуемых по этой тематике [39]. 
Нами была обнаружена только одна методика учета экспрессии признака, предложенная К. Шиффером (C. Sheaffer) с соавт. в 1995 г. Согласно ей 
каждому стеблю растения/растению присваивается оценка от 0 до 5 в зависимости от количества листьев с признаками многолисточковости, 
и подсчитывается индекс экспрессии признака 
MultiFoliate Index (MFI) – сумма произведений 
количества (N*) растений, относящихся к каждой 
оценке многолисточковости, разделенная на общее количество растений в популяции. Высокая 
экспрессия признака подразумевает нахождение 
в диапазоне от 2.8 и 3 до 3.8, умеренная – от 2 до 3, 
низкая – 1.4–2.4 [21].
Эффективность фотосинтеза у растений с 
признаками многолисточковости в порядке 
уменьшения листочков выглядит так: 5 > 4 > 3 > 
6 > 7 > 8 > 9. Лист с пятью листочками показывает значительное превосходство над трехлисточковым растением, демонстрируя максимальную 
общую эффективность фотосинтеза среди всех 
изученных образцов. В нем содержится наибольшее количество базальных тел, хлоропластов и 
крупных зерен крахмала [37].
ГЕНЕТИЧЕСКОЕ ОБОСНОВАНИЕ ПРИЗНАКА
Из-за тетраплоиднсти генома аллогамной 
люцерны со сложным морфогенезом листьев, 
его основу не могли получить длительное время 
[23, 40]. В мае 2020 г. китайскими учеными была 
опубликована работа, в которой описывается 
сборка эталонного генома на уровне хромосом 
и одновременно протокол его редактирования с 
помощью системы Clustered Regularly Interspaced 
Short Palindromic Repeats/CRISPR associated 
protein 9 (CRISPR/Cas9), позволяющей удалять 
конкретные участки заданных генов, что, в свою 
очередь, дает возможность создавать мутанты, 
способные к аллогамному скрещиванию без передачи потомству трансгенов [40, 41]. 
Люцерна с признаками многолисточковости 
может содержать в своей генетической базе внушительное разнообразие геномов из достаточно 
удаленных друг от друга источников [35]. В подтверждение сильного фактора наследования, 
предположения о котором выдвигались и ранее 
[25], научная группа из Аргентины отмечает, что 
при задействовании фенотипического рекуррентного отбора в течение четырех поколений, 
представленных 40 образцами, признак, отвечающий за многолисточковость, сохраняется в 
созданной популяции без существенного снижения генетического разнообразия, повышения 
уровня инбридинга и дрейфа генов, дополнительно с понижением части антипитательных 
веществ, а также увеличением общей питательной ценности биомассы [38]. Схожие данные получила и российская исследовательская группа, 
применив три цикла рекуррентного отбора [33].
Китайские исследователи описывают один 
из значимых для формирования структуры листьев ген, именуемый Palmate-like Pentafoliata1 
(PALM1). Его мутация приводит к образованию 
пятилисточковых листьев, тогда как наиболее 
распространенные формы являются трехлисточковыми [15]. Ген PALM1 отвечает за один из факторов транскрипции цинкового пальца – Cys(2)
His(2) [15, 42, 43]. Факторы транскрипции являются крупной группой молекул, контролирующей большое количество генов-мишеней и вызывающей их подавление или активизацию [43, 44]. 
Увеличение количества листьев из-за мутации 
многолисточковости может повышать уровень 
белка и облиственности [23]. Если 60% растений 
и более в популяции люцерны будут содержать 
хотя бы один лист с признаком многолисточковоДетализированный анализ показал, что пара 
дополнительных примордиев листочков закладывается на ранней стадии формирования зачатка, тем самым свидетельствуя о том, что PALM1 
угнетает в проксимальной области листа деяГЕНЕТИКА          том 60         № 3          2024

МНОГОЛИСТОЧКОВОСТЬ ЛЮЦЕРНЫ
7
KNOX в комплексном развитии, так как постоянная его экспрессия функционально не равнозначна KNOX [45]. Данные о том, экспрессируется ли KNOX у растений из IRCL, противоречивы 
[2, 53, 56]. Высказывается предположение также 
и о влиянии PALM1 на морфогенетические процессы, чувствительные к работе KNOX [42].
тельность морфогенеза и требуется для поддержки развития трехлисточкового листа. Несмотря 
на то, что у мутантного растения palm1 наблюдается увеличенное количество, почти в 3 раза, 
транскрипта Single Leaflet 1 (SGL1), потеря которого приведет к формированию одиночной 
пластинки вместо тройчатой, на фоне дикого образца сдвоенный мутант palm1sgl1 формирует не 
сложные, а простые листья. По данным исследователей это свидетельствует о том, что SGL1 
подвержен эпистатическому взаимодействию по 
отношению к PALM1, а дополнительные листочки, сформированные под воздействием palm1, 
образованы увеличением деятельности морфогенеза боковых створок примордия [42, 45].  
Была опубликована научная работа, посвященная изучению генов SQUAMOSA promoterbinding Protein-Like (SPL) на уровне всего генома, 
отвечающих за регуляцию признаков в растениях и их адаптацию к абиотическому стрессу, а 
также микроРНК 156 (miR 156), ответственной 
за посттранскрипционную регуляцию некоторых SPL. Исследователи пришли к выводам, что 
транскрипты MsSPL08, улучшающие адаптационные условия люцерны в условиях засухи и засоления, были значительно подавлены в многолисточковой люцерне, а MsSPL08, нацеленный 
на miR156, играет роль в формировании растений с дополнительными листочками и способствует образованию ветвей [43]. В публикации 
2023 г. установили, что MsSPL отвечают на стресы, связанные с засухой, засолением и уровнем 
метилжасмоната, а также что их белки локализаны в ядре [57].
Мутирование хотя бы одного из четырех 
идентифицированных аллелей MsPALM1 (Ms – 
приставка к генам из Medicago sativa), которые 
имеют одинаковый экзон, может привести к 
формированию листа с пятью листочками. 
У  растений palm1 все четыре аллеля были мутированы. Несколько исследуемых мутантов 
palm1 были идентифицированы как химерные 
[40]. В публикации 2023 г.  говорится об обнаружении мутации, приводящей к образованию 
семилисточковых листьев. Она превращает глутамин 15 транскрипционного фактора PALM1 в 
аргинин. В полевых условиях эта доминантная 
мутация в PALM1 приводит к значительному 
повышению уровней облиственности и белка, 
а также снижению нейтрально-детергентной 
клетчатки [46].
Сделано предположение, что многолисточковость имеет связь с выраженностью работы генов Knotted-like Homeobox (KNOX), отвечающих 
за развитие морфогенеза и меристем сложных 
листьев растений, ввиду их повышенной экспрессии у многолисточковых образцов. Возможно, данные наблюдения можно использовать 
как маркер многолисточковости [23, 47–50]. 
Homeobox – семейство генов, имеющее общий 
элемент последовательности ДНК, открытое 
в 1983 г. [51]. Нарушение работы этих генов в 
клетках зародыша листа приводит к формированию листьев с выраженными лопастями или зазубринами [52]. У люцерны посевной (Medicago 
sativa L.), как и других бобовых, относящихся к 
Inverted Repeat Lacking Clade (IRLC), в зоне зарождения листьев KNOX находятся в состоянии 
подавленности, считается что их роль заменяет 
SGL1, Floricaula (FLO), Lefy (LFY) и другие ортологи [45, 53–55]. SGL1, возможно, оказывает влияние на регуляцию параллельных путей с 
Группа исследователей из Аргентины и Франции во время поиска доминантных мутаций с 
просматриваемым фенотипом у растений, полученных при помощи Transposable element of 
tobacco (Nicotiana tabacum) cell type 1 (Tnt1), обнаружила мутантную форму растения люцерны 
с многолисточковыми листьями разной морфологии [43, 58]. Количество листочков в образце 
варьировало от трех до семи. Сравнение нового 
растения с родительской формой показало преимущество первого над вторым по соотношению 
листьев к стеблям. Особое внимание привлек тот 
факт, что у половины цветков многолисточкового образца с мутацией обнаружено увеличенное 
количество лепестков. По заявлению исследователей на 2021 г., это является первым упоминанием доминантной мутации, отвечающей за 
развитие многолисточковости, и новых возможностей для задействования ретротранспозона 
Tnt1 в поисках подобных типов мутаций у полиплоидных видов [58]. Анализ фланкирующих последовательностей Tnt1 в растении с мутацией, 
а также его потомстве, свидетельствовал о том, 
что мутация многолисточковости колокализована в хромосоме 3.4 с геном Nitrogen Assimilation 
Control protein 39 (MsNAC39), который может 
быть ответственным за контроль онтогенеза ввиГЕНЕТИКА          том 60         № 3          2024

БАРСУКОВ и др.
8
ное количество у люцерны, отдавать предпочтение в отборе образцам исключительно с самым 
большим количеством листочков из-за вероятных проблем с эффективностью фотосинтеза не 
всегда идеальное решение. Оптимальное количество листочков в качестве цели для классического отбора будет четыре–пять. 
ду родственности c NAC-подобными белками и 
генами Cup-Shaped Cotyledon 1 (CUC1), CUC2 у 
Arabidopsis  thaliana, участвующих в формировании листьев и цветков [58–60]. Ген CUC2, при 
развитии листового края, содействует формированию точек сближения транспортера оттока 
ауксина Pin-Formed (PIN1), что приводит к максимальным концентрациям ауксина на зубчатых 
кончиках листа, который сильно угнетает CUC2 
на кончиках зубцов и способствует их росту [45].
Многие мутации люцерны, полученные как 
индуцированием мутагенов, так и естественным 
путем, являются рецессивными, их обнаружению 
способствовало изучение вида Medicago truncatula 
[40, 46, 58]. Гены Revoluta (REV) из семейства 
class III HomeoDomain-leucine ZIPper (HD-ZIPIII), 
отвечающие за адаксиальное развитие клеток в 
листе, при неправильной экспрессии в Medicago 
truncatula формируют новую полярность и структуру сложных листьев вдоль дорсовентральной 
оси, а также, предположительно, участвуют в изменении уровня гомеостаза ауксина, изменяют 
сложный рисунок листьев [61].
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Особое внимание следует обратить на изучение влияния длины дня ввиду большого количества световых зон в нашей стране. Короткий 
световой день повышает экспрессию многолисточковости у растений с высоким индексом 
MFI. Cвязь высоты с мутантным признаком 
найдена у растений с длинными междоузлиями и низкой экспрессией многолисточковости. 
Противоречивые данные, рассмотренные в предыдущих статьях [14, 30, 31], по мнению Н. Хуана и К. Шиффера, связаны с изучением влияния 
конкретных зародышевых плазм, а не самого 
признака [30, 32]. Несмотря на это заключение, 
исследований о связи с высотой по-прежнему 
недостаточно, как и не хватает данных о влиянии 
мутантного признака на засухо- и морозоустойчивость, зимостойкость, устойчивость к заболеваниям, изменения площади листовых пластинок, параметры цветения, изменения подземной 
части. По многим из этих тем публикаций нет 
вовсе. Большинство исследований корреляций 
было выполнено более 20 лет назад. Необходимы дополнительные научные работы для подтверждения старых и обнаружения новых связей 
между признаками.
Исследования причин появления дополнительных листьев были начаты уже довольно 
давно. Начиная с изучения строения черешка 
сложного листа, наука дошла до анализа генома и выявления все новых, вероятно взаимосвязанных в работе аллелей. Активное исследование многолисточковости начато с 60-х гг. 
прошлого века. С 2000-х гг. активно изучается 
работа генов, дающих начало появлению таких 
растений.
При изучении строения листьев в 40-х гг. прошлого века было выдвинуто предположение о том, 
что дополнительные листочки являются проявлением атавизма. Обычно многолисточковость сопровождается наличием от 4 до 10–11 листочков, 
однако существует публикация о люцерне из Болгарии с впечатляющими 23–24 листочками. Исследование признака часто связано с подсчетом 
индекса многолисточковости MFI, предложенного К. Шиффером в 1995 г. Однако при работе 
с ним возникает проблема как интерпретировать 
значения, попадающие в межинтервальный промежуток категорий экспрессии. 
Интерес представляет изучение и сравнение 
внутреннего строения различных по количеству 
листочков листьев. Несмотря на их разнообразВо многих работах, затрагивающих проявление и изучение многолисточковости, долгое 
время сообщали только про mf-мутацию, предположение о которой выдвинул Э. Бингхэм в 
1965 г. Она представлена как рецессивная и 
подверженная сильному фактору наследования, 
что позволяет выделить ее через использование классической селекции. Однако с развитием генетики и возможностей оборудования 
геном люцерны, сложность которого связана с 
тетраплоидной природой, удалось представить 
в сборке на уровне хромосом с учетом аллелей. 
Смогли обнаружить часть новых генов, прямо 
или косвенно принимающих участие в развитии признака многолисточковости. Изучением 
их работы и взаимодействия в роли проявления 
признака предстоит заниматься еще длительное 
время. Выделение потенциальных доноров многолисточковости можно осуществлять как многократным рекуррентным отбором и длительным инбридингом, так и через задействование 
ГЕНЕТИКА          том 60         № 3          2024

МНОГОЛИСТОЧКОВОСТЬ ЛЮЦЕРНЫ
9
Таблица 1. Гены, участвующие в проявлении многолисточковости
Гены, семейства генов
Роль в растениях
полное название
аббревиатура
Palmate-like Pentafoliata1 
или PALM1 from Medicago 
sativa
PALM1 или MsPALM1
Отвечает за образование пятилисточковых и, по последним данным, семилисточковых листьев. Участвует в транскрипции цинкового пальца. Некоторые его рецессивные мутанты являлись 
химерными. Доминантная мутация повышает облиственность и 
уровень белка
Knotted-like Homeobox
KNOX
Отвечают за развитие сложных листьев у растений, не относящихся к IRLC. Данные о том, синтезируется ли KNOX у IRLC 
противоречивы, однако у многолисточковых растений их 
экспрессия повышена. Есть предложения использовать их как 
маркер многолисточковости
SQUAMOSA promoter-binding Protein-Like или SPL 
from Medicago sativa type 08
SPL или MsSPL08
Регулируют адаптацию растений к абиотическим стрессам в 
условиях засухи и засоления. В многолисточковых растениях подавлены и оказывают влияние на образование листьев и ветвей
Nitrogen Assimilation 
Control protein 39 from 
Medicago sativa
MsNAC39
С этим геном колокализована доминантная мутация многолисточковости в хромосоме 3.4, полученная с помощью ретротранспозона Tnt1. Вероятно, отвечает за контроль онтогенеза, включая вегетативный рост
Revoluta
REV
В результате неправильной экспрессии образуют новую структуру и полярность сложных листьев. Могут быть связаны с 
проявлением многолисточковости
во высокую урожайность в различных условиях 
возделывания). 
системы CRISPR/Cas9, а также ретротранспозона Tnt1. Гены, описанные в настоящей статье и 
имеющие связь с многолисточковостью, собраны в табл. 1 и сопровождены краткой характеристикой их роли в растениях.
Настоящая статья не содержит каких-либо 
исследований с использованием в качестве объекта животных.
Настоящая статья не содержит каких-либо 
исследований с участием в качестве объекта людей.
Авторы заявляют, что у них нет конфликта 
интересов.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
В настоящей работе мы хотели собрать некоторое представление о разных причинах, связанных с появлением дополнительных листочков и 
их влиянием на растения. По данной тематике 
написано не так много публикаций, большая 
часть из них относится к зарубежным авторам. 
Исследователей этого признака в России крайне 
мало, однако опыты в полевых условиях разных 
экотопов уже ведутся на юге страны [62, 63]. Мы 
надеемся, что научные работы по изучению многолисточковости найдут продолжение у исследователей нашей страны.
Авторы выражают благодарность Ю.Г. Шатовой за помощь в подготовке иллюстраций и 
Г.В. Степановой за консультации во время написания статьи.
1.  
Пикун, П.Т. Люцерна и ее возможности. Минск: Беларус. навука, 2012. 310 с.
2.  
Di Giacomo E., Sestili F., Iannelli М. et al. Characterization 
of KNOX genes in Medicago truncatula // Plant Mol. Biol. 
2008. V. 67. P. 135–150. 
     https://doi.org/10.1007/s11103-008-9307-7
3.  
Донских Н.А. Устойчивость сортов люцерны изменчивой к болезням и вредителям при возделывании их в 
одновидовых и смешанных посевах // Вест. cтуд. науч. 
общества. 2017. Т. 8. № 1. С. 74–76.
4.  
Sheaffer C.C., Evers G.W., Jungers J.M. Cool‐season legumes for humid areas // Forages: The Sci. of Grassland 
Agriculture. 2020. V. 2. P. 263–275. 
     https://doi.org/10.1002/9781119436669.ch14
5.  
Степанова Г.В. Сорт люцерны изменчивой Таисия // 
Адаптивное кормопроизводство. 2020. № 2. С. 21–32. 
Работа выполнена в рамках Государственного 
задания Министерства науки и высшего образования Российской Федерации (тема № FGGW2023-0002.  Разработать биотехнологию управления 
процессом 
сопряженной 
селекции 
люцерно-ризобиальных симбиотических систем 
для создания сортов люцерны с высокой эффективностью симбиоза, обеспечивающей устойчиГЕНЕТИКА          том 60         № 3          2024