Генетика, 2024, № 2

Ɋɨɫɫɢɣɫɤɚɹ ɚɤɚɞɟɦɢɹ ɧɚɭɤ
ȽȿɇȿɌɂɄȺ
Ɍɨɦ 60     ʋ 2     2024     Ɏɟɜɪɚɥɶ
Ɉɫɧɨɜɚɧ ɜ ɚɩɪɟɥɟ 1965 r.
ISSN: 0016-6758
ȿɠɟɦɟɫɹɱɧɵɣ ɠɭɪɧɚɥ
ɀɭɪɧɚɥ ɢɡɞɚɟɬɫɹ ɩɨɞ ɪɭɤɨɜɨɞɫɬɜɨɦ 
Ɉɬɞɟɥɟɧɢɹ ɛɢɨɥɨɝɢɱɟɫɤɢɯ ɧɚɭɤ ɊȺɇ
Ƚɥɚɜɧɵɣ ɪɟɞɚɤɬɨɪ
ɇ.Ʉ. əɧɤɨɜɫɤɢɣ
Ɋɟɞɚɤɰɢɨɧɧɚɹ ɤɨɥɥɟɝɢɹ:
Ⱥ.ɉ. Ɋɵɫɤɨɜ (ɡɚɦ. ɝɥɚɜɧɨɝɨ ɪɟɞɚɤɬɨɪɚ), ɋ.Ʉ. Ⱥɛɢɥɟɜ (ɡɚɦ. ɝɥɚɜɧɨɝɨ ɪɟɞɚɤɬɨɪɚ),
ɋ.Ⱥ. Ȼɪɭɫɤɢɧ (ɨɬɜɟɬɫɬɜɟɧɧɵɣ ɫɟɤɪɟɬɚɪɶ), Ⱥ.Ɇ. Ȼɨɪɨɧɢɧ, Ⱥ.ȼ. ȼɚɫɢɥɶɟɜ, 
ȼ.Ⱥ. Ƚɜɨɡɞɟɜ, ȿ.Ʉ. Ƚɢɧɬɟɪ, Ɍ.Ⱥ. ȿɠɨɜɚ, ɂ.Ⱥ. Ɂɚɯɚɪɨɜ-Ƚɟɡɟɯɭɫ, ɋ.Ƚ. ɂɧɝɟ-ȼɟɱɬɨɦɨɜ, 
ɇ.Ⱥ. Ʉɨɥɱɚɧɨɜ, Ⱥ.Ɇ. Ʉɭɞɪɹɜɰɟɜ, Ʌ.Ⱥ. Ʌɭɬɨɜɚ, Ⱥ.ɋ. Ɇɢɪɨɧɨɜ, ɇ.ɋ. Ɇɸɝɟ,
Ⱦ.ȼ. ɉɨɥɢɬɨɜ, ȼ.ɉ. ɉɭɡɵɪɟɜ, Ⱥ.ɘ. Ɋɠɟɰɤɢɣ (ɋɒȺ), ɇ.Ȼ. Ɋɭɛɰɨɜ, 
Ɇ.ȼ. ɏɨɥɨɞɨɜɚ, ɗ.Ʉ. ɏɭɫɧɭɬɞɢɧɨɜɚ
Ɋɟɞɚɤɰɢɨɧɧɵɣ ɫɨɜɟɬ:
ȼ.Ƚ. Ⱦɟɛɚɛɨɜ, Ⱥ.ȼ. Ʉɢɥɶɱɟɜɫɤɢɣ (Ȼɟɥɚɪɭɫɶ), ɋ.ȼ. Ʉɨɫɬɪɨɜ, 
Ʉ. Ʉɪɭɬɨɜɫɤɢɣ (Ƚɟɪɦɚɧɢɹ), ɋ.Ⱥ. Ʌɢɦɛɨɪɫɤɚɹ, ɂ.Ⱥ. Ɍɢɯɨɧɨɜɢɱ, 
Ⱦ. ɍɨɬɫɨɧ (ɋɒȺ), ɋ.ȼ. ɒɟɫɬɚɤɨɜ, ȼ. Ʉ. ɒɭɦɧɵɣ
Ɂɚɜ. ɪɟɞɚɤɰɢɟɣ ȿ.ȼ. Ɍɢɯɨɦɢɪɨɜɚ
Ⱥɞɪɟɫ ɪɟɞɚɤɰɢɢ: 119991, Ƚɋɉ-1, Ɇɨɫɤɜɚ ɭɥ. Ƚɭɛɤɢɧɚ, ɞ. 3, 
ɬɟɥ.: 8-499-135-50-45
e-mail: genetika@vigg.ru
ɋɚɣɬ ɠɭɪɧɚɥɚ: http://www.vigg.ru/genetika/
Ɇɨɫɤɜɚ
ɎȽȻɍ «ɂɡɞɚɬɟɥɶɫɬɜɨ «ɇɚɭɤɚ»
© Ɋɨɫɫɢɣɫɤɚɹ ɚɤɚɞɟɦɢɹ ɧɚɭɤ, 2024
© Ɋɟɞɤɨɥɥɟɝɢɹ ɠɭɪɧɚɥɚ «Ƚɟɧɟɬɢɤɚ»
    (ɫɨɫɬɚɜɢɬɟɥɶ), 2024

СОДЕРЖАНИЕ
Том 60, номер 2, 2024
Обзорные и теоретические статьи
Адаптивное значение и происхождение генов биосинтеза флавоноидов в зерновке 
культурных злаков
А. Н. Буланов, А. В. Войлоков 
3
Генетика растений
Пути эволюции видов Oxytropis  секции Verticillares в центре происхождения секции
А. Б. Холина, Е. В. Артюкова, Д. В. Санданов 
21
Дифференциация Juniperus deltoidеs R.P
. Аdams в крымско-кавказском регионе по данным 
изменчивости микросателлитных ДНК-маркеров
Е. В. Хантемирова, Ц. Радукова 
37
Генетика животных
Об исчезновении плейотропного эффекта гена N чешуйного покрова у карпа (Сyprinus carpio L.)
Е. В. Виноградов, В. В. Караваев, Д. А. Балашов, В. Н. Дементьев, В. М. Симонов, Л. А. Шарт, 
Е. Ю. Журенкова 
44
Генетика человека
Изучение популяции карачаевцев на основе анализа десяти ДНК-маркеров
Н. В. Петрова, А. В. Марахонов, Н. В. Балинова, Т. А. Васильева, Г. И. Ельчинова, Е. К. Гинтер, 
Р. А. Зинченко 
51
Изучение ассоциации VNTR-полиморфизма rs58335419 гена MIR137 с риском развития 
шизофрении
Г. И. Коровайцева, И. В. Олейчик, Т. В. Лежейко, В. Е. Голимбет 
63
Полиморфизм генов FADS и история формирования коренного населения Сибири
Б. А. Малярчук, М. В. Деренко, Г. А. Денисова, А. Н. Литвинов, И. К. Дамбуева 
70
Роль молекулярно-генетических факторов в формировании клинического типа у пациентов 
с нейрофиброматозом 2-го типа
К. О. Карандашева, Е. С. Макашова, Ф. А. Агеева, К. И. Аношкин, П. А. Спарбер, А.О. Боровиков, 
П. А. Васильев, М.С. Пащенко, А. С. Танас, В. В. Стрельников 
78
Методики
Разработка наборов для диагностики голштинских гаплотипов крупного рогатого скота 
(HH3, HH6, HH7) методом ПЦР в реальном времени
В. Д. Зубарева, М. В. Бытов, О.С. Зайцева, О. В. Соколова 
89
Краткие сообщения
Поиск этноспецифических маркеров риска развития параноидной шизофрении у башкир 
по результатам полногеномного анализа ассоциации
А. Э. Гареева 
94
Некролог
Памяти Ольги Леонидовны Курбатовой  (20.04.1949–09.02.2024) 
100
1

ГЕНЕТИКА, 2024, том 60, № 2
УДК
Contents
Contents Vol.60, No. 1, 2024
Reviews and Theoretical Articles
Current state of in situ gene expression studies in animal tissues 
M. V. Bytov, V. D. Zubareva, S. V. Volskaya, S. L. Khatsko, I. A. Shkuratova, O. V. Sokolova 
3
The role of changes in structure and dynamics of chromatin due to COVID-19
A. E. Bigildeev , V. I. Alekseev , A. K. Gribkova , G. S.Timokhin , G. A. Komarova , A. K. Shaytan 
16
The scope of mendelian cardiomyopaties genes
A. N. Kucher , M. S. Nazarenko 
42
Common articles
Analysis of genome variability of escherichia coli when exposed to ionizing radiation
M. Yu. Gallyamova, K. N. Vagin, N. M. Vasilevsky, N. I. Hammadov 
62
Plant Genetics
Genetic differentiation and clonality in a local population of the caucasian endemic trifolium 
polyphyllum c. A. Mey. (Fabaceae)
O. B. Zelenova, M. A. Galkina, V. G. Onipchenko, I. A. Schanzer 
69
Animal Genetics
Populations of Tuvan shot-fat-tailed sheep in the structure of the gene pool of sheep breeds 
of the Russian Federation
S. V. Beketova, T. E. Deniskovab, A. V. Dotsevb, E. A. Nikolaevaa, N. A. Zinovievab, 
      M. I. Selionovac, Yu. A. Stolpovskya 
80
Short Communications
Genetic structure of domesticated reindeer (Rangifer tarandus) populations in the central Siberian 
plateau and adjacent areas
S. N. Kashtanovа, E. S. Zakharov, M. T. Seminaa, N. V. Vinokurovd,  
A. V. Vinokurove, A. A. Onokhova, P. A. Filimonova, E. A. Nikolaevaa, A. A. Yuzhakovg,   
O. K. Sergeevaf, M. M. Somovaa, K. A. Laysheva, Yu. A. Stolpovsky 
94
Genome-Wide analysis of the risk association for the development of paranoid schizophrenia 
in Russians: search for genetic markers in the 1q43 chromosomal region
A.E. Gareeva 
100
Novel genetic risk marker for paranoid schizophrenia in the chromosomal region 9q21.13 
in Tatars: a genome-wide association analysis
A. E. Gareeva 
106
2

ГЕНЕТИКА, 2024, том 60, № 2
, с. 3–20
ОБЗОРНЫЕ
И ТЕОРЕТИЧЕСКИЕ СТАТЬИ
УДК 575.822
АДАПТИВНОЕ ЗНАЧЕНИЕ И ПРОИСХОЖДЕНИЕ ГЕНОВ 
БИОСИНТЕЗА ФЛАВОНОИДОВ В ЗЕРНОВКЕ КУЛЬТУРНЫХ ЗЛАКОВ
© 2024 г. А. Н. Буланов1, 2, *, А. В. Войлоков2, **
1Санкт-Петербургский государственный университет, Санкт-Петербург, 199034, Россия
2Институт общей генетики им. Н. И. Вавилова Российской академии наук, Москва, 119991, Россия
*e-mail: an.bulanov20002014@gmail.com
**e-mail: av_voylokov@mail.ru
Поступила в редакцию 06.07.2023 г.
После доработки 11.08.2023 г.
Принята к публикации 23.08.2023 г.
Большинство культурных злаков – кукуруза, рис, пшеница, ячмень, овес и рожь представлены многочисленными сортами без антоциановой окраски или со слабой окраской вегетативных органов и/или зерновок. 
Интенсивной окраской растений и/или зерна обладают редкие местные расы и дикорастущие родственные 
виды. Окраска зерновок связана с биосинтезом окрашенных флавоноидов в материнских (перикарп и теста) 
и гибридных (алейрон) тканях зерновки и контролируется доминантными аллелями регуляторных генов, 
кодирующих консервативные транскрипционные факторы семейств MYB, bHLH-MYC и WD40, составляющих белковый регуляторный комплекс MBW. Исследованиями последних лет доказано участие неокрашенных и окрашенных флавоноидов в реакции растений на биотические и абиотические стрессовые факторы, 
установлена их функциональная значимость в составе пищевых продуктов из цельного зерна. Однако многие 
вопросы по адаптивности и полезности антоцианов остаются без ответа или даже не ставятся. В частности, 
не ясны причины, по которым в ходе одомашнивания и селекции зерновых злаков не получили широкого 
распространения доминантные аллели регуляторных генов окраски перикарпа, несмотря на то, что именно 
этим генам уделяется особое внимание в связи с оздоровительным эффектом зернового питания. Настоящая 
статья посвящена рассмотрению сходства и специфики генетического контроля биосинтеза флавоноидов 
в зерновке у трех родственных культурных злаков – пшеницы, ячменя и ржи, их биологической роли в ходе 
развития зерновки и прорастания семян.
Ключевые слова: злаки, зерновка, флавоноиды, антоцианы, генетический контроль.
DOI: 10.31857/S0016675824020012   EDN: EDEEHR
тически любая ткань растения с  нормальным 
генотипом способна к  образованию антоцианов. Базовый антиокислительный потенциал 
растительных клеток обеспечивают фенольные 
соединения, присутствующие в  окрашенных 
и  неокрашенных тканях, антиоксиданты нефенольной природы (аскорбиновая кислота и глутатион), а также антиокислительные ферменты, 
нейтрализующие свободные радикалы (супероксиддисмутаза, каталаза, аскорбатпероксидаза, 
глутатионредуктаза) [4].
В норме у злаков варьирующая по интенсивности антоциановая окраска растения проявляется на листовых пластинках и  влагалищах, 
ушках, узлах и  междоузлиях, остях и  жилках 
цветковых чешуй. Для пшеницы и ржи, в отличие от ячменя, характерна окраска колеоптиля. 
Биосинтез антоцианов в  вегетативных органах 
растений значительно активируется под влиянием биотических и  абиотических стрессовых 
факторов. Антоцианы выступают в роли антиоксидантов, гасящих избыточные активные формы 
кислорода (АФК), образующиеся при нормальном функционирования клеток и в процессе развития стрессовых реакций [1,2]. Считается, что 
антоцианы в  генеративных органах – цветках, 
плодах и  семенах синтезируются конститутивно, привлекая животных – опылителей и  распространителей семян. Однако эта функция 
окрашенных флавоноидов далеко не очевидна 
в случае злаков. Исследования, проведенные на 
кукурузе [3], позволили заключить, что пракАдаптивный ответ регистрируют на основании увеличения содержания антоцианов или 
активации транскрипции генов биосинтеза антоцианов в  вегетативных органах растений [5]. 
Рассматривают разные механизмы адаптивного 
ответа, основанные на увеличении содержания 
антоцианов [5]. Первый связан с реакцией на холод, засоление и засуху. В этом случае накопление антоцианов восстанавливает нарушенный 
3

БУЛАНОВ, ВОЙЛОКОВ
к  трибе пшенициевых (Triticeae). К  этой трибе 
относится и рожь, исследования которой находятся в зачаточном состоянии. Секвенирование 
генома у  ржи открывает новые перспективы 
в  исследовании биосинтеза антоцианов у  этого объекта в  сравнительном плане и  в  первую 
очередь в  отношении тканеспецифичного синтеза флавоноидов в зерне [7, 8]. Оболочки зерна играют важную роль в ходе развития и прорастания семян злаков. Перикарп выполняет 
защитную, фотосинтетическую и транспортную 
функции, алейрон обеспечивает накопление 
и утилизацию запасных веществ, семенная оболочка контролирует прорастание семян. Каждая 
из этих оболочек обладает собственной системой 
биосинтеза флавоноидов, которым отводится 
функция защиты от стрессовых факторов среды. 
Высококонсервативные элементы этой системы 
включают структурные гены биосинтеза, кодирующие ферменты фенилпропаноидного пути 
биосинтеза [9]. Работа структурных генов контролируется регуляторными генами, кодирующими транскрипционные факторы R2R3-MYB 
и bHLH-MYC, а также корегулятор WD40. Вместе они составляют так называемый MBW-комплекс, распознающий регуляторные элементы 
в  промоторах структурных генов и  активирующий их экспрессию [10].
ТРАНСПОРТ И НАКОПЛЕНИЕ 
ФЛАВОНОИДОВ В ВАКУОЛИ
Ферменты, участвующие в  биосинтезе флавоноидов, могут формировать на поверхности 
эндоплазматического ретикулума мультиферментный комплекс, состав и конечные продукты 
которого зависят от активности транскрипционных факторов, действующих в конкретной ткани 
[9, 10]. Гликозилирование, ацилирование и метилирование в  определенных положениях атомов углеродного скелета придают стабильность 
и  специфичность синтезируемым продуктам. 
Гликозилированные формы антоцианидинов 
(антоцианы), флавонолов, флавонов и предшественников проантоцианидинов транспортируются в центральную вакуоль, где модификация 
завершается, а в случае предшественников проантоцианидинов происходит их полимеризация. Центральная вакуоль в растительной клетке 
выполняет функции запасания, детоксикации 
и  деградации химических соединений в  нормальных и  стрессовых условиях. Установлено, 
что в вакуоли и цитоплазме действуют гликозилтрансферазы и  ацилтрансферазы, принадлежащие к  разным филогенетическим линиям [11]. 
осмотический баланс клеток. В  реакции растений на соли тяжелых металлов на первый план 
выходят хелатирующие свойства антоцианов. 
Холод, засуха, засоление, а  также ионы тяжелых металлов, дефицит азота или фосфора, высокая кислотность почвы, повреждение тканей, 
инфекция многими патогенами, интенсивное 
освещение, ультрафиолет ведут к  избыточному 
образованию активных форм кислорода, нарушающих структуру белков, липидов и нуклеиновых кислот. Универсальный механизм адаптивного ответа может быть основан на высокой 
антиоксидантной 
способности 
антоцианов, 
синтез которых активируется в ходе реакции на 
стрессовые факторы. Многообразие вариантов 
регуляции биосинтеза антоцианов, как на уровне одного вида, так и  на межвидовом уровне, 
подтверждает их возникновение в ходе адаптивной эволюции. Антоцианы являются одними 
из наиболее активных антиоксидантов среди 
флавоноидов и  других соединений первичного 
и  вторичного метаболизма [5]. Их роль в  качестве антиоксидантов проявляется и в наружных 
тканях плода у злаков с окрашенными оболочками – перикарпе, тесте и  алейроновом слое. 
В каждой из этих тканей функционирует эволюционно сложившийся механизм регуляции биосинтеза окрашенных флавоноидов, механизмы 
их транспорта и накопления в вакуолях. У пшеницы, ячменя и ржи с пурпурной (фиолетовой) 
окраской перикарпа конечными продуктами 
биосинтеза являются производные цианидина, 
с  голубой окраской алейрона – производные 
дельфинидина. В  семенной оболочке (тесте) 
у пшеницы и ржи накапливаются окрашенные, 
а у ячменя неокрашенные (неокисленные) проантоцианидины. У  дикорастущих родственных 
видов существует генетическая изменчивость 
по регуляторным генам, контролирующим биосинтез флавоноидов в этих тканях. Как правило, 
предковые дикорастущие виды характеризуются 
окрашенным зерном, это относится и к предшественникам кукурузы, риса и сорго [6]. Однако 
для каждого из культурных злаков существует своя история потери и  приобретения генов 
окраски зерна. Несмотря на функциональный 
консерватизм структурных и  регуляторных генов биосинтеза флавоноидов, у  разных видов 
однодольных и двудольных растений существует 
специфика в  его организации, связанная с  видовыми эколого-физиологическими особенностями. Особенности метаболизма характерны 
для таких хорошо изученных злаков, как кукуруза, рис, пшеница и ячмень. Пшеница и ячмень 
эволюционно наиболее близки, они относятся 
ГЕНЕТИКА          том 60         № 2          2024

АДАПТИВНОЕ ЗНАЧЕНИЕ И ПРОИСХОЖДЕНИЕ ГЕНОВ
5
[11]. Наличие нескольких изоформ MATE свидетельствует о их возможной специфичности по 
отношению к  определенным флавоноидам или 
же их различной внутриклеточной локализации. 
Специфику взаимодействия с  белками-транспортерами определяет и  положение боковых 
метильных или ацильных групп в молекуле флавоноидов. Адресная доставка везикул и их слияние с мембранами других органелл обусловлены 
мембранными рецепторами [13].
Цитологические данные о  транспортировке 
и накоплении антоцианов в перикарпе и других 
оболочках зерновки крайне малочисленны. По 
аналогии с модельными объектами у двудольных 
обсуждаются две модели транспорта антоцианов в вакуоль у черного риса [14]. Первая – это 
перемещение к  тонопласту в  везикулах с  последующим попаданием везикул в  вакуоль по 
механизмам автофагии. Вторая модель предполагает участие белков-транспортеров как цитоплазматической локализации, так и встроенных 
в  тонопласт. В  ходе исследований был идентифицирован ген OsMATE34 (Os08g0562800), кодирующий белок семейства MATE-транспортеров, 
локализованный в  плазматической мембране 
и тонопласте и схожий с белками, участвующими в транспорте антоцианов у других растений 
[14]. При локализации в плазмолемме этот белок 
обеспечивает выход соединений из клетки в обмен на ион H+. При локализации в тонопласте 
он, напротив, способствует поглощению переносимых соединений благодаря градиенту pH, 
значения которого высоки (щелочная среда) 
в цитоплазме и низки (кислая среда) в вакуоли. 
Ген OsMATE34 и  ген глутатион-S-трансферазы OsGSTU34 (Os10g0395400) дифференциально 
экспрессируются в зерновке черного риса наряду 
со структурными генами биосинтеза антоцианов 
OsPAL, OsCHS, OsCHI, OsF3H, OsDFR, OsANS 
и OsUFGT/Os3GT, что свидетельствует о единой 
регуляции этих генов со стороны MYB‒bHLH‒
WD40 (MBW) комплекса [14]. Аналогичный вывод сделан авторами публикации и в отношении 
одного из генов, контролирующих устойчивость 
к засухе и окислительному стрессу. Этот ген принадлежит к  семейству генов, контролирующих 
транскрипцию 
генов 
глутатионпероксидазы, 
что представляет несомненный интерес в связи 
с  обсуждаемой антиоксидантной функцией антоцианов. Наиболее вероятно, что антоцианы 
в зерне черного риса поступают в вакуоль по механизму автофагии везикул, нагруженных антоцианами с участием транспортного белка MATE 
[14]. Антоцианы в перикарпе у риса появляются 
Неокрашенные флавоноиды обнаружены также 
в ядре, хлоропластах и митохондриях, в этих органеллах они могут выполнять преимущественно защитную, а в ядре и регуляторную роль [5]. 
При цитологических исследованиях обнаружено 
два типа распределения антоцианов в  клетках 
окрашенных тканей [12]. Антоцианы могут быть 
равномерно распределены в вакуоли или могут 
встречаться в виде компактных интенсивно окрашенных образований, получивших название согласно присутствию в цитозоле – пре-вакуолярных компартментов (pre-vacuole compartments, 
PVC) и в вакуоли – антоциановых вакуолярных 
включений (anthocyanic vacuolar inclusions, AVI). 
Морфология AVI зависит от вида растений и типа 
клеток, в которых происходит накопление (конденсация) антоцианов. Большинство AVI имеют строение пузырьков (везикул) с однородным 
содержимым, часть обладает округлой формой 
с гранулярным содержимым. У первых присутствует мембрана, формирующая везикулу, у вторых мембрана не обнаружена, что может служить 
характерным признаком везикул этого типа. 
Установлено, что “конденсации” и упаковке антоцианов в структуре AVI способствует их определенное строение. При этом ключевыми факторами являются гидроксилирование B-кольца, 
гликозилирование в 3-О-положении и ароматическое ацилирование [12]. Распределение антоцианов в клетке может быть связано с разными 
способами их доставки к месту локализации. Обсуждаются два основных механизма транспорта 
флавоноидов [11]. Согласно первому, транспортер глутатион-S-трансфераза (GST), локализованная в  цитоплазме и  ассоциированная 
с  эндоплазматическим ретикулумом, связывает 
флавоноиды и  доставляет их к  тонопласту, где 
такие комплексы проникают в вакуоль с помощью АТФ-связывающих кассетных транспортеров (ATP-binding cassette transporters, ABC). GST 
выполняет транспортную и защитную функции 
до попадания в  вакуоль. Такой опосредованный транспорт в везикулах может существовать 
параллельно с  прямым транспортом, поскольку загрузка везикул может осуществляться путем прямого транспорта [11]. Предполагается, 
что загрузка флавоноидов в пространство эндоплазматического ретикулума при образовании 
пре-вакуолей осуществляется, как и  в  случае 
транспорта через тонопласт, с  участием мембранных транспортеров MATE (multidrug and 
toxic compound extrusion transporter) и лигандина 
(GST). Наиболее вероятно, что ABC-транспортеры играют главную роль в транспорте антоцианов, а  MATE-транспортеры встречаются реже 
ГЕНЕТИКА          том 60         № 2          2024

БУЛАНОВ, ВОЙЛОКОВ
6
Типы вакуолей различают при помощи маркерных белков. Оба типа вакуолей при прорастании 
семян сливаются, образуя центральную вакуоль 
[17]. При прорастании зерновок риса алейрон 
секретирует гидролитические ферменты в крахмалистый эндосперм, происходит слияние вакуолей с образованием центральной литической 
вакуоли с последующей гибелью клеток. Разрыв 
тонопласта и  разрушение центральной вакуоли является морфологическим проявлением 
программируемой гибели клеток алейрона [18]. 
Можно предположить, что неокрашенные флавоноиды и  антоцианы, освобождающиеся при 
разрушении тонопласта, выполняют защитные 
функции по отношению к чувствительным соединениям клеток, используемых проростком для 
роста и развития.
ФУНКЦИИ ОБОЛОЧЕК ЗЕРНОВКИ 
И АДАПТИВНЫЕ РЕАКЦИИ РАСТЕНИЙ
на седьмой день от оплодотворения и несколько позже антоцианы обнаруживаются в  тесте 
и алейроне. Гены биосинтеза антоцианов и гены 
белков-транспортеров OsMATE34 и  OsGSTU34 
в  зерновках черного риса имеют одинаковый 
профиль транскрипции. В  то же время в  окрашенных листьях черного риса наряду с  геном 
OsGSTU34 действует ген OsMRP15, принадлежащий к  семейству генов ABC-транспортеров. 
Предполагается, что этот ген участвует и в транспорте флавонолов в  тканях неокрашенных рылец у  тех же форм черного риса [15]. В  протопластах, изолированных из пигментированных 
рылец у тех же форм черного риса, установлена 
флуоресценция антоцианов при облучении светом 552 нм. Это позволило выявить антоцианы, 
диффузно растворенные в  вакуоли и  антоцианы, сконцентрированные в  виде интенсивно 
высвечивающих телец, расположенных в основном в цитоплазме, примыкающей к тонопласту, 
и  частично локализованных в  самой вакуоли. 
Размеры и форма телец, соответствующих ранее 
описанным [12] антоциановым вакуолярным 
включениям (AVI), значительно варьируют от 
клетки к клетке и в пределах клетки. Этот факт 
может указывать на динамику в  организации 
и перемещении AVI в ходе накопления антоцианов в вакуоли. Авторы делают вывод о соответствии полученных данных ранее предложенным 
моделям синтеза и транспорта антоцианов у двудольных и о возможном переносе этой модели на 
биосинтез антоцианов в тканях риса [14].
Трехслойный перикарп (эндо-, мезо- и эпикарп) образуется из материнских тканей стенки 
завязи. В ходе раннего развития зерновки мезокарп подвергается программируемой клеточной 
гибели, а эндокарп превращается в фотосинтетически активную ткань, состоящую из слоев 
поперечных и трубчатых клеток [19]. Перикарп 
является местом фотосинтетической фиксации 
углерода и  одновременно местом временного 
накопления продуктов фотосинтеза. Считается, 
что из-за малого количества устьиц на поверхности перикарпа основным источником углерода 
является не атмосферный углекислый газ, а углекислый газ, образованный в  ходе дыхания [19, 
20]. Фотосинтетическая активность эндокарпа 
зерновок может составлять до 42% от общей активности колоса [21]. Она сохраняется до поздних стадий развития зерновки, снабжая ткани 
кислородом и продуктами фотосинтеза, а также 
способствуя поглощению избыточной световой 
энергии в период налива зерна [22]. Программируемой гибели клеток перикарпа предшествует 
автофагия – перемещение компонентов клетки 
в  вакуоль или лизосомы с  последующей их деградацией [23]. У  пшеницы оба процесса развиваются от основания колоса к  его верхушке, 
определяя толщину перикарпа в зерновках разного уровня расположения. Установлено важное значение автофагии в  реакции проростков 
пшеницы на биотические и абиотические стрессорные факторы, обычно обсуждаемые в  связи с антиоксидантной ролью флавоноидов [23]. 
Участие перикарпа в развитии семени включает 
в себя синтез и накопление собственных продукМеханизмы накопления антоцианов в тканях 
зерновки и других органов у растений характеризуются как консерватизмом, так и  видовой, 
тканевой и  онтогенетической спецификой. На 
микрофотографиях срезов незрелых зерновок 
у  двух линий кукурузы с  антоцианами только 
в алейроне или только в перикарпе живые клетки 
алейрона выглядят равномерно заполненными 
пигментами cо множеством интенсивно окрашенных включений. Клетки перикарпа, прошедшие к моменту анализа через процессы клеточной гибели, спрессованы в  узкую окрашенную 
полосу [16]. У злаков клетки алейрона содержат 
два типа вакуолей – литические вакуоли и вакуоли, запасающие белки [17]. Оба типа вакуолей 
короткое время сосуществуют друг с другом в одной клетке и каждый доминирует на разных стадиях развития. Тонопласты этих вакуолей схожи 
по наличию транспортных белков. В созревающих семенах литические вакуоли превращаются 
в вакуоли, накапливающие белки, при прорастании же происходит обратная трансформация. 
ГЕНЕТИКА          том 60         № 2          2024

АДАПТИВНОЕ ЗНАЧЕНИЕ И ПРОИСХОЖДЕНИЕ ГЕНОВ
7
тов фотосинтеза и других соединений первичного и  вторичного метаболизма, иммобилизацию 
продуктов катаболизма в ходе программируемой 
гибели клеток, транспорт воды и  питательных 
веществ [20]. Предполагается, что перикарп механически ограничивает размеры зерновки и ее 
способность к наливу зерна. Вклад фотосинтеза 
в этот процесс в различных частях колоса у пшеницы, в том числе в перикарпе, значительно возрастает на стадии налива зерна в условиях водного дефицита, который негативно отражается на 
фотосинтетическом потенциале флагового листа 
[22]. Ряд фактов указывает на специфические 
особенности фотосинтеза, протекающего в  перикарпе [21].
формирующих хохолок на поверхности зерновки, обращенной к солнцу [25]. У зерновок ржи, 
даже с неокрашенным перикарпом, этот участок 
зерновки приобретает преходящую антоциановую окраску. Имеются данные о том, что выполнившие свою функцию хлоропласты поглощаются вакуолью в клетках перикарпа (хлорофагия) 
в результате стрессовой реакции на UV-B и интенсивный видимый свет [23]. Трихомы у многих 
растений содержат антоцианы. У  арабидопсиса 
MBW-комплексы, формируемые bHLH-MYC 
транскрипционными факторами GL3 или EGL3 
(GLABRA 3 или ENHANCER OF GLABRA 3) 
и WD40 белком TTG1 (TRANSPARENT TESTA 
GLABRA 1), активируют не только антоциановую пигментацию различных органов, но и формирование трихом [26–29]. Это свидетельствует 
о  схожей адаптивной роли формирования трихом и  накопления флавоноидных соединений. 
Следует отметить и наличие пигмента вдоль бороздки у зерновок ржи дикого типа. Возможно, 
что индуцированное накопление антоцианов 
в структурах зерновки имеет приспособительное 
значение в ходе налива зерна в условиях водного 
стресса и доступности перикарпа солнечной радиации у открытозерных форм.
Теста (семенная оболочка), являющаяся материнской по происхождению тканью, развивается из наружного покрова семяпочки. В зрелом 
зерне перикарп и теста представлены мертвыми 
клетками, включающими множество накопленных соединений вторичного метаболизма и продуктов катаболизма, а также ряд ферментов, сохраняющих активность в отмерших тканях [24]. 
Эти соединения включают окрашенные и  неокрашенные флавоноиды, которые могут способствовать росту и устойчивости проростков на 
ранних этапах развития.
Алейрон – наружный слой триплоидного эндосперма, представленный у  кукурузы, 
пшеницы и  ржи одним слоем клеток, а  у  риса 
и  ячменя – тремя‒четырьмя. Роль эндосперма 
заключается в  накоплении и  транспорте питательных веществ. Модифицированные клетки 
алейрона входят в  состав проводящей ткани, 
расположенной у  пшенициевых в  глубине бороздки. Эта проводящая система играет важную 
роль при наливе зерна. Клетки алейрона сохраняют жизнеспособность до прорастания семян 
и подвергаются программируемой клеточной гибели после секреции гидролитических ферментов в крахмалистый эндосперм и формирования 
центральной вакуоли. Разрушение центральной 
вакуоли совпадает с началом программируемой 
гибели клеток алейрона [18].
Антоцианы и  неокрашенные флавоноиды 
вовлечены в инактивацию избыточных активных 
форм кислорода. Колокализация источников 
АФК и флавоноидов имеет важное значение для 
выполнения их антиоксидантной функции [1, 2]. 
У ряда объектов для неокрашенных флавоноидов 
показана их локализация не только в вакуоли, но 
и в ядре, хлоропластах и митохондриях. Подчеркивается, что ядерная локализация флавоноидов способствует не только “гашению” АФК, но 
и связыванию ионов переходных металлов, ограничивая появление новой волны АФК, а также 
может играть роль в регуляции активности генов 
[1]. Однако подавляющее большинство неокрашенных и  окрашенных флавоноидов в  тканях 
зерновки, как и в клетках вегетативных тканей, 
накапливается в  вакуоли. У  злаков, принадлежащих к  трибе пшенициевых, в  окрашенном 
перикарпе 
накапливаются 
преимущественно 
производные цианидина, в окрашенном алейроне – производные дельфинидина, а в семенной 
оболочке (тесте) – олигомерные и полимерные 
проантоцианидины. В  литературе в  связи с  их 
адаптивной ролью обсуждаются в основном проантоцианидины семенной оболочки [30].
Способность неокрашенных и  окрашенных 
флавоноидов (антоцианов и  проантоцианидинов), синтезируемых в оболочках зерна, поглощать ультрафиолет и  видимый свет широкого 
диапазона может предотвращать образование активных форм кислорода (фотопротекция) [1, 2]. 
Обсуждается участие в  стрессовых реакциях на 
свет трихом – выростов эпидермальных клеток, 
У пшеницы и ячменя семенная оболочка содержит проантоцианидины, образующиеся в реГЕНЕТИКА          том 60         № 2          2024

БУЛАНОВ, ВОЙЛОКОВ
8
CHS + CHR
Халконы
CoA
Фенилпропаноидный путь
биосинтеза
Малонил-КоА
OH
OH
HO
HO
OH
OH
OH
O
O
O
O
O
HO
S
CoA
H
O
O
H
H
S
H
H
H
H
H
H N
2
H
H
O
OH
OH
PAL
C4H
4CL
CHS
H
H
OH
OH
Фенилаланин
OH
OH
Коричная
кислота пара-Кумаровая
кислота
4-кумарил-КоА
Изоликвиринтигенин
2 ,4,4 -Тригидроксихалкон


Нарингенин халкон
2 ,4,4 ,6 -Тетрагидроксихалкон



DFR
Флаваноны
R
CHI
CHI
OH
OH
OH
OH
OH
OH
FS1/FS2
O
O
O
O
O
OH
OH
HО
HО
HО
HО
HО
H
H
H
H
F3 H/F3 5 H
'
' '
F3 5 H
' '
O
O
OH
OH
OH
OH
OH
O
OH
OH
IFS
Флаван-4-олы
Дигидротрицетин
Эриодиктиол
Нарингенин
Ликвиринтигенин
F3H
F3H
F3H
Дигидрофлавонолы
IFS
Полимеризация
F3 5 H
' '
F3 5 H
' '
OH
OH
OH
HО
O
O
O
O
OH
OH
OH
F3 5 H
' '
F3 H/F3 5 H
'
' '
H
H
H
Флоббафены
OH
OH
O
O
O
O
HО
HО
HО
IFS
H
H
H
Дайдзеин
OH
OH
OH
OH
HО
O
OH
OH
Дигидромирицетин
Дигидрокверцетин
Дигидрокемпферол
R
FS1/FS2
OH
DFR
FLS
OH
O
O
OH
O
HО
Г
енистеин
OH
OH
OH
OH
OH
R
Изофлавоны
R
R
O
O
HО
HО
O
OH
OH
OH
Флавоны
R
R
Лейкоантоцианидины
Флавонолы
ANR (LDOX)
R
R
Другие
изофлавоноиды
LAR
MBW-комплекс:
OH
OH
МТ – Метилирование
АТ – Ацилирование
GT – Гликозилирование
Полимеризация
R2R3-MYB
O
+
O
+
HО
HО
R
R
Н
bHLH-MYC
Антоцианы
Проантоциан
ы
идин
OH
OH
Н
WD40
OH
OH
Флаван-3-олы
Антоциан
ы
идин
Рис. 1. Схема пути биосинтеза флавоноидов у растений. Классы неокрашенных флавоноидов выделены оттенками серого цвета, окрашенные флавоноиды (флобафены, проантоцианидины, антоцианидины и  антоцианы) 
выделены цветами. Путь биосинтеза флавоноидов у растений начинается, как и у всех фенольных соединений, 
с последовательных превращений фенилаланина, катализируемых фенилаланинаммиаклиазой (PAL, phenylalanine 
ammonia-lyase), 4-гидроксилазой коричной кислоты (C4H, cinnamic acid 4-hydroxylase) и  4-кумарат-КоА-лигазой (4CL, 4-Coumarate-CoA ligase). Халконсинтаза (CHS, chalcone synthase) опосредует синтез нарингенин-халкона – предшественника большинства флавоноидов, а  совместное действие халконсинтазы и  халконредуктазы 
(CHR, chalcone reductase) обусловливает синтез халкона-предшественника изофлавоноидов изоликвиринтигенина. Халконы дают начало всем классам флавоноидов, что обусловливается работой следующих ферментов: халконизомеразы (CHI, chalcone isomerase), флавонсинтаз 1 и 2 (fl
 avone synthase 1 and 2), изофлавонсинтазы (IFS, 
isofl
 avone synthase), флаванон-3-гидроксилазы (F3H, fl
 avanone-3-hydroxylase), флавоноид-3′- и –3′5′-гидроксилаз 
(F3′H / F3′5′H, fl
 avonoid-3′- / 3′5′-hydroxylase), флавонолсинтазы (FLS, fl
 avonol synthase), дигидрофлавонолредуктазы (DFR, dihydrofl
 avonol reductase), лейкоантоцианидинредуктазы (LAR, leucoanthocyanidin reductase) и  антоцианидинредуктазы/ лейкоантоцианидиндиоксигеназы (ANR, anthocyanidin reductase / LDOX, leucoanthocyanidin 
dioxygenase). Антоцианы синтезируются посредством модификации антоцианидинов посредством метилтрансГЕНЕТИКА          том 60         № 2          2024

АДАПТИВНОЕ ЗНАЧЕНИЕ И ПРОИСХОЖДЕНИЕ ГЕНОВ
9
фераз (MT, methyltransferase), ацилтрансфераз (AT, acyltransferase) и гликозилтрансфераз (GT, glycosyltransferase). 
Флаваноны и дигидрофлавонолы могут иметь разное количество гидроксильных групп, что опосредуется работой 
флавоноид-3′- и -3′5′-гидроксилаз и впоследствии приводит к синтезу различных флобафенов, флавонов, флавонолов, проантоцианидинов и антоцианидинов. Так, цианидин характеризуется наличием гидроксильной группы 
в 3′-положении, а дельфинидин – и в 3′-, и в 5′-положении. Экспрессия различных структурных генов биосинтеза 
флавоноидов напрямую активируется посредством связывания с их промоторами MBW-комплексов, состоящих 
из двух димеризованных молекул транскрипционного фактора bHLH-MYC, связанных каждая с одной молекулой 
транскрипционного фактора R2R3-MYB. Такой комплекс стабилизируется белком WD40.
злаков давно обсуждается связь проантоцианидинов с преждевременным прорастанием (прорастанием на корню) и покоем семян. Краснозерная пшеница, в отличие от белозерной, менее 
склонна к прорастанию на корню [31]. Ячмень 
с его высоким содержанием проантоцианидинов 
характеризуется длительным периодом послеуборочного созревания. Рожь наиболее склонна 
к прорастанию на корню.
зультате полимеризации флаван-3-олов (рис. 1), 
преимущественно катехина [31]. Окисленные 
проантоцианидины приобретают красно-коричневый цвет. Такой цвет характерен для краснозерной пшеницы, в  зерне ячменя дикого типа 
проантоцианидины не окислены и  бесцветны. 
У ячменя они присутствуют в высокой концентрации, придавая срезам семенной оболочки 
зернистую структуру [32]. Теста значительно 
толще у ячменя дикого типа чем у мутантов без 
проантоцианидинов. У краснозерной пшеницы 
не удалось обнаружить последовательности, ортологичные гену AtTT10 (TRANSPARENT TESTA 
10), кодирующему лакказу – фермент, участвующий в  окислении проантоцианидинов у  арабидопсиса [31]. В зрелой зерновке ржи семенная 
оболочка представлена тонким пигментным слоем коричневого цвета. Этот слой дает цветную 
реакцию на реагенты, выявляющие проантоцианидины [33]. В зерне у риса и просо проантоцианидины накапливаются в  перикарпе. У  просо 
в перикарпе, кроме проантоцианидинов, из флаван-4-олов могут синтезироваться аналогичные 
полимеры – флобафены (рис. 1) [34]. У кукурузы 
в перикарпе, кроме антоцианов, образуются исключительно флобафены. Проантоцианидины 
и флобафены широко распространены у высших 
растений, кроме плодов и семян они содержатся 
в коре, листьях и корнях. Биологическая функция этих полимеров неясна и может носить видоспецифический характер [34].
У пшеницы по мере развития зерновки происходит удлинение молекул проантоцианидинов, и в зрелом зерне остаются только высокомолекулярные неэкстрагируемые полимеры. Их 
нерастворимость может объясняться также образованием соединений с белками и полисахаридами. В зерне ячменя, кроме нерастворимых, обнаружены и растворимые олигомеры от димеров 
до гексамеров [34]. В  селекции пивоваренного 
ячменя широко используются индуцированные 
мутанты с отсутствием или низким содержанием 
проантоцианидинов, которые, связываясь с белками, дают нежелательную взвесь. Известно 
десять генов, мутации в которых приводят к отсутствию проантоцианидинов в зерне [32]. Для 
У  ячменя мутации в  гене Ant28 (Anthocyaninless  28), кодирующем R2R3-MYB транскрипционный фактор, нарушают биосинтез 
проантоцианидинов, но не антоцианов. Ген 
Ant28 обозначен HvMyb10 согласно гомологии 
генам TaMyb10 у пшеницы [35]. У мутантов по 
гену HvAnt28/HvMyb10, как и  ожидалось, снижен период покоя семян. Однако связь между 
накоплением проантоцианидинов и  периодом 
покоя не подтверждается для линий ячменя 
с нулевым аллелем гена флаванон-3-гидроксилазы Ant17. Мутанты по этому гену не синтезируют проантоцианидины в  зерне и  антоцианы в  растении и  не отличаются от нормы по 
периоду покоя семян [36]. К  сожалению, потенциал коллекции мутантов ячменя по 28 генам биосинтеза флавоноидов [32] полностью 
не использован для выявления молекулярной 
функции этих генов [37]. Механизм возможного действия проантоцианидинов в  контроле 
периода покоя семян не ясен. Обсуждают такие 
причины, как физическое препятствие увеличению объема семян, снижение проницаемости 
семенной оболочки для воды и/или кислорода, 
непосредственное влияние проантоцианидинов, их предшественников или метаболитов на 
покой и  прорастание семян [31]. Хорошо известно, что повреждение наружных оболочек 
ускоряет прорастание семян. Из наблюдений за 
посевами пшеницы, ячменя и ржи следует, что 
птицы в  первую очередь посещают пшеницу 
и ячмень, зерно ржи при таком выборе остается нетронутым. Горьковатый вкус многих плодов приписывают проантоцианидинам, и  рассматривают его как признак, распознаваемый 
птицами. Зерно всех сортов ржи, в отличие от 
сортов белозерной пшеницы и  пивоваренного 
ГЕНЕТИКА          том 60         № 2          2024