Индуцированная устойчивость растений к фитофагам

Российская академия сельскохозяйственных наук
Всероссийский научно-исследовательский институт 
защиты растений
В.Н. Буров, М.О. Петрова, О.Г. Селицкая, 
Е.А. Степанычева, Т.Д. Черменская, 
И.В. Шамшев
ИНДУЦИРОВАННАЯ 
УСТОЙЧИВОСТЬ РАСТЕНИЙ 
К ФИТОФАГАМ
Товарищество научных изданий КМК
Москва  2012

УДК 581.2+632
ББК 28.588+44.7
         И 60
И 60
Буров В.Н., Петрова М.О., Селицкая О.Г., Степанычева Е.А., 
Черменская Т.Д., Шамшев И.В.
Индуцированная устойчивость растений к фитофагам. — М.: Товарищество 
научных изданий КМК, 2012. — 181 с., илл.
В книге рассматриваются вопросы, связанные с изучением феномена индуцированной фитофагами прямой и косвенной устойчивости растений, биохимических 
основ индуцированных реакций химической защиты растений, взаимодействия 
конститутивной и индуцированной устойчивости, а также молекулярно-генетические механизмы индуцированной устойчивости. Обсуждаются перспективы 
практического использования индукторов иммунитета в защите растений. 
Библиогр. 460 назв.
Burov V.N., Petrova M.O., Selitskaya O.G., Stepanycheva E.A., Chermenskaya T.D., 
Shamshev I.V. Induced plant resistance to phytophages. — Moscow: KMK Scientifi
 c 
Press Ltd., 2012. — 181 p., fi
 gs.
The book deals with different problems concerning study of the phenomenon of direct 
and indirect plant resistance induced by phytophages, including biochemical basics 
of the induced responses of plant chemical defence, interactions between constitutive 
and induced resistances, and molecular genetics mechanisms of the induced resistance. Prospects for practical application of immunity inductors in plant protection are 
discussed. 
© Авторы, 2012
© Товарищество научных изданий КМК, 2012
ISBN 978-5-87317-864-3

ИСПОЛЬЗОВАННАЯ ТЕРМИНОЛОГИЯ
Аллелохемики (allelochemicals) — химические соединения биогенного происхождения, участвующие в регуляции химического взаимодействия организмов на внутривидовом, межвидовом и биоценотическом уровнях (Nordlund, Lewis, 1976).
Дефенсины — первоначально, низкомолекулярные конститутивные и индуцибельные катионные полипептиды животного или растительного происхождения с широким спектром антимикробного 
действия (Ganz et al., 1985; Кокряков, 1999).
Декомпартментация внутриклеточная — разрушение внутриклеточных структур, органелл, мембранных образований и др. под 
действием агентов различной химической или физической природы.
Иммунитет растений к вредителям — комплекс свойств растения, исключающий его повреждение вредителем (ГОСТ 21507-76, 
1976. Защита растений — термины и определения).
Врожденный иммунитет растений:
а) иммунитет растения к возбудителю болезни или вредителю, 
передающийся по наследству (там же).
б) невосприимчивость растений к болезням и вредителям, передающаяся по наследству (Глоссарий, 1974). 
в) основная устойчивость — тип устойчивости, проявляемой 
растениями данного вида по отношению к патогенам других растений, неспособным вызывать заболевания данного вида.
Индуцированные реакции (ответы) растений (induced plant 
responses) — активные или пассивные морфологические или биохимические изменения, происходящие в растении в ответ на воздействие абиотических или биотических агентов (фитофагов, фитопатогенов или биохимических модуляторов) (Agrawal, 1999).
Индуцированные защитные реакции растений (induced plant 
defense) — ответные реакции растения на повреждающее воздействие патогена или фитофага, выражающиеся в индукции дополнительных морфологических или химических барьеров, направленные 
на снижение биотического потенциала вредных агентов. Применительно к фитофагам подразделяются на реакции прямой и косвенной 
индуцированной защиты.
Индуцированная устойчивость растений (induced plant resistance) — реакция растения на повреждающее воздействие абиоти

Индуцированная устойчивость растений к фитофагам
ческих или биотических факторов, результатом которой является 
снижение предпочитаемости или благоприятности растения для фитофагов, или их восприимчивости к патогенам по сравнению с неповрежденными растениями (Agrawal, 1999).
Индуцированная системная устойчивость растений (induced 
systemic resistance, ISR) — альтернативный термин, иногда используемый для обозначения индуцированной устойчивости, вызванной 
непатогенными биотическими агентами, в частности — ризобактериями (plant growth promoting rhysobacteria, PGPR), при которой не 
происходит накопления салициловой кислоты и защитных белков 
(Pieterse et al., 1996; Van Loon et al., 1998).
Иммуномодуляторы — природные или синтетические вещества, 
влияющие на иммунные реакции. По направленности действия подразделяются на элиситоры и импедины (см. ниже).
Импедины (иммуносупрессоры) — природные или синтетические вещества, подавляющие защитные реакции и снижающие иммунные свойства организма.
Конституциональная 
(конститутивная) 
индуцированная 
устойчивость растений — генетически обусловленная способность 
растений противостоять повреждающему воздействию биотических 
агентов (фитопатогенов и (или) фитофагов), обеспечиваемая наличием специфических структурно-морфологических, физиологических, 
биохимических и других иммуногенетических барьеров.
Косвенная индуцированная устойчивость к фитофагам (induced indirect resistance) — защитная реакция растений, в ответ на 
повреждение фитофагами, преимущественно проявляющаяся в выделении летучих веществ, привлекающих к растению энтомофагов, 
трофически связанных с повреждающим агентом.
Прямая индуцированная устойчивость растений к фитофагам 
(induced direct resistance) — защитная реакция растений, в ответ на 
повреждение фитофагами, проявляющаяся путем индукции ростовых, формообразовательных, химических и других барьеров, снижающих привлекательность растений и степень их благоприятности 
для развития и размножения фитофага.
PR-белки (pathogenesis related proteins) — белки, связанные с 
патогенезом (Van Loon, 1985). Низкомолекулярные термостабильные 
соединения, продуцируемые растениями в ответ на воздействие патогенов и ряда других стрессорных факторов, в том числе — на повреждения фитофагами или обработку иммуномодуляторами.

Использованная терминология 
5
Реакция сверхчувствительности (hypersensitive response) — 
первоначально, защитный механизм против заражения патогенами 
(Stakman, 1915), связанный с дезорганизацией и грануляцией цитоплазмы клеток, их некротизацией и локализацией патогена в местах 
его проникновения. В настоящее время распространяется на ответные реакции на воздействие ряда видов фитофагов, связанных с внутритканевым образом жизни, в частности — некоторых галлообразователей, минеров или фитофагов, откладывающих яйцекладки в 
ткани растений.
Регургитанты (оральные секреты) — содержимое ротовой полости и передней кишки фитофагов, в состав которых входит ряд 
пищеварительных энзимов. При попадании в ткани повреждаемых 
растений могут выступать в роли экзогенных элиситоров защитных 
реакций.
Семиохемики (semiochemicals) — (от греческого «ơημєıov» сигнал) — продуцируемые живыми организмами химические соединения, принимающие участие в информационном химическом взаимодействии, с помощью которых в природных биологических системах 
организмы одного вида оказывают влияние на рост, развитие, поведение или биологию организмов других видов (Whittaker, Feeny, 
1971). 
Системная приобретенная устойчивость (systemic acquired 
resistance, SAR) (Ross, 1961) — феномен повышения устойчивости 
растений к фитопатогену, возникающего в результате более раннего 
повреждения, не вызвавшего заметных нарушений жизнедеятельности растения (Durrant, Dong, 2004). 
а) индуцированная устойчивость, вызванная предварительной 
инокуляцией некротизирующим патогеном или обработкой химическими агентами. Характеризуется аккумуляцией салициловой кислоты и появлением патоген-защитных белков (PR-протеинов) (Van 
Loon et al., 1998).
б) альтернативный термин, используемый рядом авторов для 
обозначения вызываемой многими патогенами салицилатзависимой индуцированной устойчивости. По мнению других авторов является синонимом ISR (Kloepper et al., 1992; Hammerschmidt, Kuc, 
1995). 
Фитоалексины — низкомолекулярные антибиотические вещества высших растений, синтез которых индуцируется в ответ на заражение патогенами (Бейли, Мансфилд, 1985).

Индуцированная устойчивость растений к фитофагам
Элиситоры — биогенные и абиогенные химические соединения 
из группы иммуномодуляторов (см. выше), способные выполнять в 
организме сигнальные функции и, как правило, ответственные за запуск определенных химических реакций или их каскадов, обеспечивающих комплекс защитных реакций.

ВВЕДЕНИЕ
Проявление многообразных защитных реакций в ответ на повреждающие воздействия, вызываемые различными биотическими 
и абиотическими факторами, свойственно практически всем живым 
организмам и обеспечивает их существование в условиях постоянно 
меняющейся среды и жесткой внутри- и межвидовой конкуренции. 
Как для животных, так и для растительных организмов в наибольшей степени к настоящему времени изучены механизмы обеспечения защиты от воздействия биотических факторов. Эти защитные 
механизмы, определяющие основу таких общебиологических явлений как иммунитет, хозяино-паразитные отношения и, отчасти, пищевая специализация, могут быть или исходно представленными в 
организме, в качестве неотъемлемой части его конституции (врожденный, конституциональный, или конститутивный иммунитет), или 
проявляющимися только при определенных условиях, как результат 
реакции на непосредственное воздействие внешних факторов (приобретенный, или индуцированный иммунитет).
Особенно глубокому изучению, начатому еще с создания 
И.И. Мечниковым фагоцитарной теории иммунитета (Мечников, 
1892, 1903; Boman, 1991), и продолжающемуся до настоящего времени исследованию физико-химических, структурных и функциональных свойств антибиотических пептидов и белков (дефенсинов, 
цекропинов, лактоферрина и др.) (Кокряков, 1999) были подвергнуты механизмы обеспечения восприимчивости человека и животных 
к инфекционным болезням (врожденного иммунитета). Практически 
параллельно происходило изучение феномена и механизмов индуцированных защитных реакций животных на воздействие патогенов, 
т.е. явления индуцированной устойчивости (приобретенного иммунитета). В настоящее время для царства животных он не только хорошо изучен, но и уже давно широко используется в повседневной 
медицинской практике.
Уже к концу XIX века становится очевидным и тот факт, что вырабатывать антимикробные вещества и обладать врожденным (конституциональным) иммунитетом способны не только животные, но и 
растения. Однако предположения о возможности существования аналогичных индуцированных защитных реакций у растений появились 
значительно позже (Beauverie, 1901; Ray, 1901; Вавилов, 1935). При 

Индуцированная устойчивость растений к фитофагам
этом даже первые экспериментальные доказательства способности 
фитопатогенов индуцировать ответные реакции химической защиты 
у растений, появившиеся в научной литературе еще в первой половине прошлого века (Chester, 1933; Карбоне, Арнауди, 1937), как и 
в ряде более поздних работ, упоминающих о существовании подобного феномена (Kuc et al., 1959; Loebenstein, 1963 и др.), были восприняты с большим недоверием. Лишь к концу 80-х гг. появляется 
широкая серия работ, убедительно доказывающих возможность возникновения индуцированной устойчивости растений по отношению 
к патогенам, вызывающим вирусные, а также грибные и бактериальные заболевания (Kuc, 1982; Garcia-Olmego et al., 1999 и др.). Более 
того, являясь организмами, лишенными способности защищаться 
от различных экстремальных воздействий путем изменения своего 
местоположения в пространстве, растения в ходе эволюции неизбежно должны были выработать ряд иных защитных механизмов, 
что нашло свое выражение в способности создавать разнообразные 
иммунологические барьеры конституциональной защиты. В настоящее время показано, что по отношению к повреждающему воздействию различных биотических факторов — в первую очередь специализированных фитопатогенов и фитофагов — основные механизмы 
конституционального иммунитета представлены тканевым, осмотическим, ростовым, атрептическим и физиологическим иммуногенетическими барьерами (Вилкова, 1978, 1979; Вилкова, Иващенко, 
2001).
Именно к этому времени и у нас в стране, и за рубежом получены убедительные экспериментальные данные, свидетельствующие 
о том, что в ответ на локальную обработку вирулентными или авирулентными патогенами, также как и определенными биологически 
активными веществами природного или синтетического происхождения, растения способны приобретать локальную или системную 
устойчивость к последующему заражению этими патогенами (Вавилов, 1935; Gilpatrich, Weintraub, 1952; Ross, 1961). Более поздние 
работы показали, что прежде всего это происходит за счет индуцирования синтеза de novo ряда веществ с антибиотической активностью, подобных дефенсинам или протегринам животных (Kessmann 
et al., 1994; Hammerschmidt, Becker, 1997; Sticher et al., 1997). Именно 
на этой основе первоначально разрабатывались методы вакцинации 
растений (Klement et al., 1966), а в дальнейшем стали создаваться 
химические препараты индукторы устойчивости и фитоиммунокор

Введение 
9
рекции растений с целью их использования в сельскохозяйственной 
практике (Тютерев, 1981; Тютерев и др., 1993; Озерецковская, 2002).
Практически до последних десятилетий ХХ века индуцированный иммунитет растений связывался исключительно с их реакциями 
на воздействие фитопатогенов, а явление фитоиммунизации рассматривалось как «повышение устойчивости растительной ткани в ответ 
на ее предшествующее заражение фитопатогенами или предобработку их метаболитами» (Гойман, 1954). При этом даже в таких официальных документах 80-х гг, как отечественные Государственные 
Стандарты и Глоссарии этих лет, определение «Защитные реакции 
растений» дается как «реакция, возникающая в ответ на внедрение патогена (!) и направленная на его ограничение и подавление» 
(ГОСТ 21507–76, Глоссарий Оргкомитета VIII Международного конгресса по защите растений, 1974), т.е. практически не касается их реакций на повреждающее действие фитофагов.
Аналогичная способность растений продуцировать защитные вещества в ответ на их повреждение растительноядными животными, 
в частности членистоногими, была установлена значительно позже. 
Первые упоминания об устойчивости растений, индуцированной 
членистоногими-фитофагами, относятся к началу 80-х гг. прошлого века, когда впервые было показано, что, как искусственно наносимые механические, так и вызываемые фитофагами повреждения 
растений картофеля, индуцируют образование в их листьях ингибиторов протеиназ, воздействующих на пищеварительные ферменты 
насекомых (Green, Ryan, 1972; Haukioja, Hakala, 1975). Однако основная масса публикаций по этому вопросу относится к периоду последнего десятилетия ХХ века.
В настоящее время как зарубежная, так и отечественная экологическая литература содержит сотни примеров, свидетельствующих о 
существовании феномена индуцированных фитофагами защитных 
реакций растений, т.е. о способности растений отвечать специфическими защитными реакциями на повреждающее воздействие фитофагов, главным образом членистоногих из классов насекомых и 
клещей (Karban, Myers, 1989; Tallamy, Raupp, 1991; Karban, Baldwin, 
1997; Baldwin, Preston, 1999; Dicke, 1999; Thaler et al., 2001; Буров и 
др., 2005; Павлюшин и др., 2008а, б).
В растительном царстве эти реакции могут проявляться в виде 
нарушения биохимического баланса растения, вызывающего последующие изменения темпов или направленности органогенеза, воз

Индуцированная устойчивость растений к фитофагам
никновения специфических морфологических структур или путем 
интенсификации продукции уже имеющихся или синтезируемых de 
novo химических соединений, оказывающих на фитофагов сильное 
отрицательное воздействие. Необходимо подчеркнуть, что практически во всех этих случаях в основе ответных реакций растений лежат 
многообразные изменения метаболических процессов, приводящие 
к образованию ряда защитных веществ с разными типами биологической активности и к изменению гормонального статуса растения, 
что, в свою очередь, может оказывать влияние и на ход нормальных 
формообразовательных процессов. Последнее особенно четко проявляется в реакциях растений на воздействие фитофагов, вызывающих 
галлообразование, тератогенные и другие формообразовательные эффекты (Fernandes, 1998; Anderson et al., 2001).
В настоящее время наиболее распространенное определение индуцированной ответной реакции растений на воздействие биогенных 
или абиогенных факторов связывают преимущественно со способностью поражённых фитофагами или фитопатогенами растений вызывать снижение привлекательности и благоприятности для развития 
многочисленных повреждающих агентов или снижать восприимчивость к воздействию этих агентов по сравнению с контрольными 
(ранее не пораженными) растениями (Karban, Myers, 1989). Однако 
понятие «индуцированная устойчивость» или «индуцированная защитная реакция» следует четко отделять от понятия «индуцированный ответ», т.к. в зависимости от природы индуктора, вызывающего 
повреждение (фитофаг, фитопатоген или иммуномодулятор), не менее редкими являются случаи противоположных ожидаемым ответных реакций растений, т.е. повышение благоприятности для дальнейшего развития повреждающего агента. Как правило, подобный 
феномен повышения благоприятности поврежденных растений для 
фитофагов или фитопатогенов рассматривается в качестве своеобразного результата их сопряженной эволюции (Myers, Williams, 1984; 
Karban, Chikako Niiho, 1995).
Фенотипическое проявление защитных реакций растений определяется, по крайней мере, нескольким составляющими, включающими помимо генотипа и фенотипа растения и повреждающего агента 
также ряд факторов окружающей среды. В связи с этим, одним из 
важнейших вопросов, касающихся индуцированных защитных реакций растений, является взаимосвязь конституционального и индуцированного иммунитетов, между которыми должно существовать