Азиатская божья коровка Harmonia axyridis: глобальная инвазия

ИНСТИТУТ  ОБЩЕЙ  ГЕНЕТИКИ  им. Н.И. ВАВИЛОВА  Р
АН
Б.В. Андрианов, А.В. Блехман, И.И. Горячева,
И.А. Захаров-Гезехус, Д.А. Романов
АЗИАТСКАЯ БОЖЬЯ КОРОВКА
HARMONIA AXYRIDIS:
ГЛОБАЛЬНАЯ ИНВАЗИЯ
Товарищество научных изданий КМК
Москваv 2018

Б.В. Андрианов, А.В. Блехман, И.И. Горячева, И.А. Захаров-Гезехус, Д.А. Романов.
АЗИАТСКАЯ БОЖЬЯ КОРОВКА HARMONIA AXYRIDIS: ГЛОБАЛЬНАЯ ИНВАЗИЯ. М.: Товарищество научных изданий КМК. 2018. 143 с.
Под редакцией чл.-корр. РАН И.А. Захарова-Гезехуса
В книге описаны биологические особенности азиатской божьей коровки Harmonia
axyridis и ее распространение по четырем континентам за последние 35 лет. Инвазия
этого вида имеет ряд отрицательных последствий как для местной энтомофауны, так и
для человека, с чем связано большое уделяемое H. axyridis внимание биологов. Азиатская божья коровка стала модельным объектом для изучения механизмов и последствий
инвазий видов на новые территории. В книге представлены результаты многолетних
исследований авторов и дан обзор мировой литературы. В первой главе охарактеризована изменчивость H. axyridis. Вторая и третья главы посвящены описанию нативных и
инвазивных популяций H. axyridis. В этих главах представлены исторические данные об
этапах расширения ареала вида. В главах 4 и 5 подробно охарактеризованы симбиотические бактерии, паразитоиды и паразиты H. axyridis.
Книга рассчитана на биологов, изучающих инвазии чужеродных видов, энтомологов, генетиков. Страниц 143, таблиц 8, рисунков 17.
Издание поддержано грантом РНФ №16-16-00079
Boris Andrianov, Alla Blekhman, Irina Goryacheva, Ilia Zakharov-Gezekhus, Denis
Romanov. ASIAN LADYBIRD HARMONIA AXYRIDIS: GLOBAL INVASION. M.:
KMK Scientific Press Ltd. 2018. 143 p.
Edited by corresponding member of RAS Ilia Zakharov-Gezekhus
The book describes the biological features of the Asian ladybird Harmonia axyridis and
its distribution across four continents over the past 35 years. The invasion of this species has
a number of negative consequences both for the local entomofauna and for humans. For this
reasons large attention is paid to H. axyridis biology. The Asian ladybird beetle has become a
model object for studying the mechanisms and effects of invasions of different biological
species on new territories. The book presents results of long term research conducted by the
authors of this book and provides an overview of world literature in the field. The first chapter
describes the variability of H. axyridis. The second and third chapters are devoted to the
description of native and invasive populations of H. axyridis. In these chapters we present
historical data on the stages of expansion of the range of H. axyridis. In chapters 4 and 5, we
described in detail symbiotic bacteria, parasites and parasitoides of H. axyridis. The book is
designed for researchers studying invasions of alien species, entomologists, and genetiсists.
The publication of this book was supported by the Russian Science Foundation (Project
No. 16-16-00079).
ISBN 978-5-907099-51-7
© Коллектив авторов, 2018.
© ИОГЕН РАН, 2018.
© ООО “КМК”, издание, 2018.

ВВЕДЕНИЕ
Жуки семейства Coccinellidae являются одними из наиболее известных
и популярных насекомых. Яркая окраска надкрылий с контрастным узором из точек, выделение «молочка», когда насекомое зажато в ладони,
спокойный полет вверх, к небу, когда ладонь разжата, все это дало жукам
народное название «божья коровка». Это насекомое  постоянно присутствует в рекламе, в названиях магазинов. Энтомолог и генетик Майкл
Межерес в своей книге [Majerus, 1994] собрал большое число английских
поэтических произведений, посвященных божьей коровке. В русской поэзии божья коровка упоминается редко; приведем только отрывок из стихотворения А. Вознесенского:
«Чашечка в горошек?
буковка? букашка?..
Клипа дай как хлеба,
Божия коровка –
многоточье неба...»
[Вознесенский, 1994].
Названия подобные русскому «божья коровка» существуют и в других
языках: в сербско-хорватском – божjа овчица, в немецком  – Herrgottschaffchen (т. е. «овечка бога»), во французском – bête а bon Dieu («животное бога»), poulette a Dieu («курочка бога»).
Другие названия связывают насекомое не с Богом, а с Богоматерью: у
немцев Marienkäfer («жук Марии»), у англичан lady-bird («птица богоматери») или lady-bug («жук богоматери»). Происхождение всех этих названий
рассмотрел академик В.Н. Топоров, филолог и исследователь мифологии.
По его мнению, названия первой группы имеют очень старое,  индо-европейское происхождение – древнеиндийское название божьей коровки
indragopa («та, чей пастух Индра») отсылает к мифологическому мотиву
коров бога-громовержца. В названиях, в которых упоминается мать Бога,
произошла трансформация жены бога-громовержца в христианскую Богоматерь; в старых мифах жена бога изменяла ему и подвергалась наказанию. Именно отсюда происхождение детских стишков «Божья коровка, лети
на небо, твой дом в огне, твои дети горят». В.Н. Топоров пишет: «Мотив
горящих детей, наказанных за некий грех матери («не свои» дети) или за

нарушение запрета позволяет с большим вероятием заключить, что божья
коровка – не что иное, как «превращенная» жена громовержца, несущая
на себе следы наказания огнем» [Топоров, 1978].
Два обстоятельства привлекали внимание биологов к кокцинелидам
[Majerus, 1994; Hodek, Honek, 1996]. Первое – то, что многие их виды
являются хищниками – афидофагами и кокцидофагами и поэтому служат
важным регулятором численности тлей, а также кокцид, повреждающих
многие растения. Именно с этим связаны многочисленные попытки искусственного разведения и расселения божьих коровок как биологического
средства борьбы с вредителями сельскохозяйственных и декоративных растений.
Второе обстоятельство, привлекавшее внимание биологов, особенно тех,
кто интересуется эволюционной теорией и генетикой, это ярко проявляющийся внутривидовой морфологический полиморфизм  ряда видов божьих коровок. Если у большинства из них надкрылья красные (или желтые),
то у некоторых видов в популяциях встречаются меланисты – особи, у которых основной фон надкрылий не красный, а черный. Естественно, при
этом возникал вопрос – как столь разные по окраске формы сосуществуют и ни одна из них не оказывается более приспособленной и не вытесняет
другую.
К числу таких полиморфных видов принадлежит азиатская божья коровка Harmonia axyridis  (Pallas, 1773),  впервые описанная в 18 веке замечательным немецко-российским натуралистом и путешественником Петером Симоном Палласом.
За последние 35 лет коровка H. axyridis приобрела среди биологов особую популярность. Ее естественный ареал был ограничен территориями
восточной Азии с умеренным климатом – югом Сибири, российским Дальним Востоком, Монголией, Японией, Кореей и Китаем. Однако, с начала
1980-х годов этот вид начал стремительно распространяться, захватив сначала Северную Америку, потом западную Европу и некоторые области
Южной Америки и Африки. При этом выяснилось, что расселение H. axyridis
на новые территории влечет ряд отрицательных последствий. Являясь прожорливым хищником, H. axyridis не только вытесняет местные виды кокцинеллид, конкурируя с ними за пищевые ресурсы, но нередко поедает
яйца и личинок других коровок. Во многих странах азиатская божья коровка стала угрозой биологическому разнообразию аборигенной энтомофауны. Скопления жуков, проникающих на зимовку в дома, вызывают у
людей беспокойство и аллергические реакции. Наконец, в регионах виноделия H. axyridis наносит ощутимый ущерб качеству используемых для
приготовления вин ягод винограда.
4

В 2010 году H. axyridis была впервые обнаружена нами в России, в
Калининградской области. Вскоре ее размножение было замечено на северном Кавказе и в Крыму. Можно ожидать дальнейшего распространения
этого вида на территории европейской части России.
Авторы настоящей книги на протяжении нескольких десятилетий были
заняты изучением генетики и популяционной биологии H. axyridis. В нашей
книге, рассчитанной на биологов, изучающих инвазии чужеродных видов,
энтомологов, генетиков, мы попытались дать сводку того, что сейчас известно о H. axyridis – божьей коровке, ставшей модельным объектом для
изучения механизмов биологических инвазий в эпоху глобализации.
Настоящее издание поддержано Российским научным фондом, грант
№16-16-00079. Авторы Б.В. Андрианов, И.И. Горячева, И.А. Захаров-Гезехус, Д.А. Романов являются сотрудниками  Института общей  генетики  им.
Н.И. Вавилова  РАН, А.В. Блехман является сотрудником Института биологии развития им. Н.К. Кольцова РАН. При написании данной книги авторы
внесли равноценный вклад.
5

1. Биологические особенности Harmonia axyridis Pall.
1.1. Систематическое положение и распространение
Азиатская божья коровка или коровка арлекин, Harmonia axyridis (Pallas,
1773) (синоним: Leis axyridis Pallas), относится к роду Harmonia (Mulsant,
1850), трибе Coccinellini, подсемейству Coccinelinae, семейству Coccinellidae,
отряду Coleoptera [Кузнецов, 1993].
H. axyridis – азиатский широкоареальный вид, имеющий на большей
части ареала высокую численность. В нашей стране встречается в Западной и Восточной Сибири, Приамурье, Хабаровском крае, Приморье, на
Сахалине и Южных Курильских островах. Этот вид также широко распространен в Северо-Восточном и Центральном Китае, Японии, Корее, встречается на северо-востоке и юго-востоке Казахстана, в Монголии и на острове Тайвань, а также в Северном Вьетнаме [Кузнецов, 1975а, 1981а, 2006;
Кузнецов, Семьянов, 1983; Кузнецов, Прощалыкин, 2006, Орлова-Беньковская, 2015; Orlova-Bienkowskaja et al., 2015; Roy et al., 2016]. Кроме
того, Ф.Г. Добржанский указывал на наличие H. axyridis в Якутии [Добржанский, 1926], однако более поздними исследованиями этот факт подтвержден не был [Аверенский, Кузнецов, 1978]. Г.И. Савойская утверждает, что южная граница ареала этого вида захватывает север лесостепной и
частично степной зон Казахстана и отмечает, что, по всей видимости, «по
интразональным биотопам он проникает далеко на юг, и в частности был
обнаружен в Центральном Казахстане в тугаях, тянущихся узкой лентой
вдоль реки Аягуз и окруженных пустынями» [Савойская, 1972, 1974]. Недавние исследования подтвердили и уточнили наблюдения Г.И. Савойской
[Орлова-Беньковская, 2015; Orlova-Bienkowskaja et al., 2015].
1.2. Некоторые особенности экологии вида
(места обитания, питание, размножение и жизненный цикл)
H. axyridis обитает и развивается на древесно-кустарниковой растительности пихтово-еловых, лиственных, сосновых, пойменных смешанных
лесов, реже на травянистой растительности лугов и полян и в лесостепных
ландшафтах. В агроценозах обитает на фруктовых и ягодных деревьях и
6

кустарниках, на бобовых и, реже, злаковых культурах и травянистых сорняках; в городах встречается в садах и парках на большинстве древеснокустарниковых пород [Кузнецов, 1975б; Brown et al., 2008b, Roy et al.,
2016]. Как и другие крупные хищные кокцинеллиды H. axyridis ведет активный образ жизни и обладает большим радиусом индивидуальной активности, совершая дальние перелеты в поисках пищи или мест зимовки [Hodek
et al., 1993].
H. axyridis является одним из самых прожорливых полифагов тлей, что
и определило первоначальный интерес к этому виду как к агенту биоконтроля. Имаго и личинки помимо большого числа различных видов тли могут использовать в пищу кокцид, листоблошек и других сосущих насекомых, паразитирующих на растениях [Теленга, 1948; Воронин, 1966а; Кузнецов, 1975б, 1993; Hodek, 1996]. Взрослые жуки съедают от 15 до 65
штук тлей в сутки, а личинки за все время развития – по данным разных
авторов примерно от 100 до 700–800 штук в зависимости от размеров добычи [Теленга, 1948; Ульянова, 1956; Воронин, 1966а; Hukusima, Kamei, 1970;
Савойская, 1971].
При низкой плотности обычного корма или его отсутствии, жуки и личинки H. axyridis могут атаковать личинок других насекомых, в том числе
других видов кокцинеллид, и уничтожать их кладки [Koch, 2003]. Кроме
того, для этого вида характерен каннибализм, как родственный (среди потомства одной самки), так и не родственный. Его особенности и интенсивность изучались многими авторами. Основные выводы этих исследований
заключаются в том, что интенсивность родственного каннибализма личинок на яйцах не зависит от плотности тли (в отличие от не родственного
каннибализма), и варьирует в разных семейных линиях [Osawa, 1989, 1993].
Неродственный каннибализм на личинках возрастает при уменьшении плотности тли [Hironori, Katsuhiro, 1997], а также при увеличении плотности
личинок своего вида [Michaud, 2003]. При этом H. axyridis демонстрирует
семейное распознавание и менее охотно поедает родственников, чем не
родственников. Каннибализм при низкой плотности корма является адаптивно выгодным не только для самого каннибала, но и для его матери
[Osawa, 1992a].
Жизненный цикл H. axyridis, как и у других Coccinellidae проходит через стадии яйца, личинок 4-х возрастов, куколки и имаго. Сроки развития
значительно колеблются в зависимости от внешних условий, особенно температуры, и составляют от 21 до 53 дней [Ульянова, 1956], и от 18 дней
(при температуре 26°C) по данным американских ученых [LaMana, Miller,
1998]. Например, при среднесуточной температуре 19–21°C развитие яйца
продолжается 5–6 дней, личинки 1-го возраста – 5 дней, личинки 2-го воз7

раста – 2 дня, личинки 3-го возраста – 3 дня, личинки 4-го возраста – 5–7
дней, куколки – 7 дней, а весь цикл развития занимает 27–30 дней [Теленга, 1948].
Как и все божьи коровки H. axyridis переживает зиму в состоянии имагинальной диапаузы, собираясь большими скоплениями в щелях на южных склонах гор и сопок, а также в домах – на большей части ареала, как
нативного, так и инвазивного [Теленга, 1948; Hodek, 1973; Савойская, 1983а;
Hodek, Honek, 1996; Koch, 2003; Koch, Galvan, 2008]. Однако, в Амурской
области H. axyridis, как и другие коровки, зимует рассеяно в подстилке
[Кузнецов, 1979]. Места зимовок (по крайней мере, там, где образуются
скопления) являются достаточно постоянными [Добржанский, 1922; Коломиец, Кузнецов, 1975].
Лет коровок на зимовку начинается при понижении средней температуры воздуха до 12–14°C, и его интенсивность особенно возрастает после
первых заморозков. Интенсивность лета также сильно зависит от освещения – возрастает в солнечные, ясные дни и в наиболее светлое время суток
[Воронин, 1966а]. Подготовка к диапаузе начинается при сокращении светового дня. К.Е. Воронин утверждает, что в диапаузу уходят жуки, не приступавшие к размножению [Воронин, 1965]. Однако Г.И. Савойская оспаривает эти данные [Савойская, 1971]. Среди зимующих жуков в Северной
Каролине (США) также было обнаружено существенное количество оплодотворенных самок, хотя большая их часть зимует неоплодотворенными
[Nalera, Weir, 2007]. Лет на зимовку продолжается около месяца, и его
начало варьирует в зависимости от климатических условий. Так, в дальневосточном регионе он начинается в конце сентября – первой половине октября, в Амурской области – с начала сентября [Кузнецов, 1979], а на юге
США – в конце октября [LaMana, Miller, 1996]. Для большинства жуков
при подготовке к зимней диапаузе характерна редукция гамет, развитие
мощного жирового тела, снижение количества свободной воды, повышение содержания жира и гликогена, снижение уровня обмена веществ и интенсивности дыхания [Воронин, 1965; Sakurai et al., 1992]. В наиболее жарких и засушливых частях ареала H. axyridis при отсутствии корма впадает
в летнюю спячку, которая по физиологическим характеристикам резко отличается от зимней и не сопровождается образованием жирового тела и
редукцией гамет [Sakurai et al., 1992].
По наблюдениям К.Е. Воронина вылет жуков с зимовки происходит при
повышении температуры в конце февраля – начале марта. Он отмечает, что
в это время много жуков погибает от истощения при низкой влажности и
отсутствии корма [Воронин, 1965, 1966]. В.Н. Кузнецов и Г.И. Савойская
называют более поздние сроки (конец марта – начало мая) [Кузнецов, 1979;
8

Савойская, 1983б; Кузнецов, 1993]. До появления тли коровки питаются
нектаром и пыльцой цветущих растений. Спаривание происходит сразу после
повышения температуры и выхода из диапаузы, еще до разлета с мест зимовки [LaMana, Miller, 1996; Hodek, Ceryngier, 2000], однако к яйцекладке
самки приступают значительно позднее и только при наличии достаточного
количества корма. H. axyridis, как и все кокцинеллиды, откладывает яйца
группами. Средний размер каждой кладки – 20-30 яиц. В течение жизни
самка может отложить свыше 1600 яиц [Stathas et al., 2001], Хукусима и
Камеи называют цифру 3819 яиц [Hukusima, Kamei, 1970].
В активный сезон у H. axyridis развивается несколько поколений, количество которых существенно варьирует по ареалу – от 1 до 4-х поколений
в зависимости от продолжительности теплого периода. На большей части
ареала развивается 2 поколения [Komai, 1956; Воронин, 1965; Komai, Chino,
1969; Кузнецов, 1979; Савойская, 1983б; LaMana, Miller, 1996; Osawa, 2000].
Данные по продолжительности жизни H. axyridis довольно противоречивы. Так, К.Е. Воронин отмечает, что этот вид зимует только один раз в
жизни [Воронин, 1965]. Ряд авторов утверждает, что продолжительность
жизни имаго колеблется от 30 до 90 дней [He et al., 1994; Soares et al.,
2001]. В то же время Г.И. Савойская приводит убедительные данные о трехкратной зимовке многих жуков в условиях Заилийского Алатау, отмечая
при этом, что трехлетние особи откладывают яйца на третьем году своей
жизни, демонстрируя стандартную для этого вида по размерам яйцекладку
в течение двух месяцев [Савойская, 1971].
В заключение этого раздела необходимо подчеркнуть, что экологические особенности H. axyridis безусловно говорят о большой экологической
пластичности этого вида, позволившей ему занять огромный ареал с резко
варьирующими условиями.
1.3. Морфологический полиморфизм Harmonia axyridis
и его генетическая детерминация.
Вид H. axyridis относится к числу высокополиморфных видов божьих
коровок [Dobzhansky, 1924]. В природных популяциях, особенно в популяциях восточной Сибири и Дальнего Востока, наблюдается огромное разнообразие жуков по рисунку на надкрыльях и на пронотуме. Если не вдаваться в детали, то все это разнообразие можно свести к нескольким основным типам, или морфам, из которых наиболее часто встречающимися являются четыре: морфа axyridis (ею в основном, на 99%, представлены популяции западной Сибири и Алтая), и морфы succinea, spectabilis, conspicua
(рис. 1). Последние три в разных пропорциях образуют популяции восточ9

Рис. 1. Варианты рисунка на пронотуме (1–6) и надкрыльях Harmonia axyridis.
a–d – succinea, e-f – гетерозиготные формы, g – axyridis, h,i – spectabilis, k,l –
conspicua,  m,n – transversifascia, o – aulica [по Dobzhansky, 1924].
ной Сибири, российского Дальнего Востока, Китая и Японии. Морфа
succinea весьма изменчива: фон надкрылий желтый или красный, число
черных точек на надкрыльях от 0 до 19, при этом некоторые из них могут
сливаться. С возрастом жука интенсивность окраски усиливается, желтый
цвет переходит в красный, однако, вероятно, есть и генетические различия
между «желтыми» и «красными» формами, которые встречаются и среди
«взрослых» (перезимовавших) жуков.
 У трех других из вышеперечисленных морф фон надкрылий черный,
красных (желтых) пятен 12 (axyridis), 4 (spectabilis), или 2 (conspicua).
Более редкие морфы, встречающиеся в восточных популяциях, следующие: transversifascia, equicolor, forficula, tripunctata, intermedia, aulica. Характерные для этих морф рисунки на надкрыльях схематически представлены на рис. 2 (левый столбец).
10