Энтомопаразитические нематоды отрядов Tylenchida и Aphelenchida (обзор мировой фауны)

ИНСТИТУТ ПРОБЛЕМ ЭКОЛОГИИ И ЭВОЛЮЦИИ
им. А.Н. СЕВЕРЦОВА РОССИЙСКОЙ АКАДЕМИИ НАУК
ЦЕНТР  ПАРАЗИТОЛОГИИ
В.Н. Чижов,  Н.Н. Буторина,
 С.Б. Таболин,  Л.А. Лиманцева, С.А. Субботин
ЭНТОМОПАРАЗИТИЧЕСКИЕ
НЕМАТОДЫ ОТРЯДОВ
TYLENCHIDA И APHELENCHIDA
(обзор мировой фауны)
Товарищество научных изданий КМК
Москва 2019

В.Н. Чижов, Н.Н. Буторина, С.Б. Таболин,  Л.А. Лиманцева, С.А. Субботин.
Энтомопаразитические нематоды отрядов Tylenchida и Aphelenchida (обзор
мировой фауны). М.: Товарищество научных изданий КМК. 2019. 691 с.
В книге приводятся данные по морфологии, биологии, систематике, географическому распространению, особенностям локализации в насекомом-хозяине, жизненным циклам экто- и эндопаразитических нематод отрядов Tylenchida
и  Aphelenchida. Представлены подробные диагнозы и ключи для определения
этих нематод. Издание иллюстрировано многочисленными рисунками, таблицами и схемами.
Книга предназначена для специалистов в области паразитологии, почвенной зоологии и биоценологии, нематологии, энтомологии, защиты растений,
студентов, аспирантов и преподавателей вузов.
Табл. 19, рис. 317, библ. 312, стр. 691.
Рецензенты
доктор биологических наук В.Г.Гагарин
доктор биологических наук О.А.Кулинич
V.N.Chizhov, N.N.Butorina, S.B.Tabolin, L.A.Limantseva, S.A.Subbotin.
Entomoparasitic nematodes of the orders Tylenchida and Aphelenchida (a review
of world fauna). Moscow: KMK Scientific Press. 2019.691 p.
The book contains data on morphology, biology, systematics, geographical
distribution, localization in the insect host, and life cycles of ecto – and endoparasitic
nematodes of the orders Tylenchida and Aphelenchida. Detailed diagnoses and
diagnostic keys for the  identification of these nematodes are presented. The publication
is illustrated with a large number of figures, tables and diagrams. The book is intended
for specialists in parasitology, soil zoology and biocenology, nematology, entomology,
plant protection, students  and university professors.
Tabl.19. Fig. 317. Ref. 312,  691 p.
ISBN 978-5-907099-11-1
© Коллектив авторов, 2019.
© ИПЭЭ РАН, 2019.
© ООО “КМК”, издание, 2019.

Íàøèì êîëëåãàì
Íàøèì êîëëåãàì
Íàøèì êîëëåãàì
Íàøèì êîëëåãàì
Íàøèì êîëëåãàì
Ñâåòëàíå Âàñèëüåâíå Çèíîâüåâîé  è
Ñâåòëàíå Âàñèëüåâíå Çèíîâüåâîé  è
Ñâåòëàíå Âàñèëüåâíå Çèíîâüåâîé  è
Ñâåòëàíå Âàñèëüåâíå Çèíîâüåâîé  è
Ñâåòëàíå Âàñèëüåâíå Çèíîâüåâîé  è
Íàäåæäå Èâàíîâíå Ñóìåíêîâîé
Íàäåæäå Èâàíîâíå Ñóìåíêîâîé
Íàäåæäå Èâàíîâíå Ñóìåíêîâîé
Íàäåæäå Èâàíîâíå Ñóìåíêîâîé
Íàäåæäå Èâàíîâíå Ñóìåíêîâîé
ïîñâÿùàåòñÿ
ïîñâÿùàåòñÿ
ïîñâÿùàåòñÿ
ïîñâÿùàåòñÿ
ïîñâÿùàåòñÿ

СОДЕРЖАНИЕ
Введение ......................................................................................................................... 5
Особенности таксономической структуры энтомопаразитических нематод
отрядов Tylenchida и Aphelenchida ............................................................................ 7
Биологические особенности энтомопаразитических нематод отрядов
Tylenchida и Aphelenchida ........................................................................................ 12
Морфологические особенности энтомопаразитических нематод отрядов
Tylenchida и Aphelenchida ........................................................................................ 13
Особенности жизненных циклов энтомопаразитических нематод отрядов
Tylenchida и Aphelenchida ........................................................................................ 20
Молекулярная филогения энтомопаразитических нематод отряда Tylenchida ...... 24
Опыт применения энтомопаразитических нематод отряда Tylenchida
для биологической защиты ...................................................................................... 24
ЭНТОМОПАРАЗИТИЧЕСКИЕ НЕМАТОДЫ ОТРЯДА TYLENCHIDA ........ 32
Подотряд Hexatylina ............................................................................................... 32
Надсемейство Neotylenchoidea .............................................................................. 33
Сем. Neotylenchidae .............................................................................................. 33
Сем. Paurodontidae ................................................................................................ 70
Подотряд Sphaerulariina ........................................................................................ 82
Надсемейство Deladenoidea ................................................................................... 87
Сем. Deladenidae ................................................................................................... 88
Сем. Fergusobiidae ............................................................................................... 157
Надсемейство Allantonematoidea ........................................................................ 161
Сем. Allantonematidae ......................................................................................... 162
Сем. Anandranematidae ....................................................................................... 405
Сем. Parasitylenchidae ......................................................................................... 409
Сем. Heterotylenchidae ........................................................................................ 438
Надсемейство Sphaerularioidea .......................................................................... 502
Сем. Sphaerulariidae ............................................................................................ 502
Надсемейство Iotonchioidea................................................................................. 531
Сем. Iotonchiidae ................................................................................................. 532
ЭНТОМОПАРАЗИТИЧЕСКИЕ НЕМАТОДЫ ОТРЯДА APHELENCHIDA....586
Надсемейство Aphelenchoidea ............................................................................. 586
Сем. Acugutturidae ............................................................................................... 587
Сем. Entaphelenchidae ......................................................................................... 597
Сем. Aphelenchoididae......................................................................................... 617
Сем. Parasitaphelenchidae .................................................................................... 623
Приложение ............................................................................................................... 657
Список литературы .................................................................................................. 671
Алфавитный указатель латинских названий нематод...................................... 687
4

ЭНТОМОПАРАЗИТИЧЕСКИЕ НЕМАТОДЫ ОТРЯДОВ
TYLENCHIDA Thorne, 1949 и APHELENCHIDA
Siddiqi, 1980
Введение
К энтомопаразитическим нематодам относятся нематоды, живущие
и питающиеся внутри или на поверхности тела насекомого-хозяина. Паразитизм нематод приводит к значительному снижению жировых запасов хозяина и, как следствие, снижению яйцевой продуктивности насекомого, а иногда и к его полной стерилизации.
Паразитизм нематод в насекомых имеет древнее происхождение. Нематоды описаны из насекомых, сохранившихся в янтаре до наших дней. Самые ранние палеонтологические находки тиленхоидных нематод-паразитов насекомых семейства Allantonematidae датируются пермским периодом палеозойской эры, семейства Sphaerulariidae – юрским периодом мезозойской эры, семействаIotonchidae меловым периодом мезозойской эры.
Самые ранние палеонтологические находки энтомопаразитических афеленхид семейства Entaphelenchidae датируются триасом мезозойской эры, а
семейства Acugutturidae – каменноугольным периодом палеозойской эры
(Poinar, 2003, 2011).
Происхождение большинства энтомопаразитических тиленхид от специализированных свободноживущих микофагов в настоящее время не
вызывает сомнения (Thorne, 1941; Rühm, 1956; Nickle, 1967; Парамонов, 1970; Massey, 1974; Bedding, 1974; Рубцов, 1981; Слободянюк, 1984;
Siddiqi, 1986, 2000 и другие). Возникновение энтомопаразитизма в этой
группе нематод было обусловлено становлением системы «нематодамикофаг-насекомое», возникающей в общей среде обитания. Совместное существование в разнообразных и часто очень локальных почвенных биотопах, пронизанных гифомицетами, сформированных на основе разлагающихся органических остатков, включая капроценозы, обеспечивало возможность продолжительного близкого контакта имаго насекомых или их личинок и свободноживущих нематод-микофагов. Появилась возможность частого случайного попадания нематод на поверхностные части тела насекомых и через первичную форезию впоследствии перехода к паразитированию в полости тела (гемоцеле) насекомых. Таким образом, между ними мог установиться сначала факультативный паразитизм, при котором нематода изначально живёт в свободном состоянии как микофаг, но при контакте, также возможно случайном, с насекомым-хозяином непосредственно переходит к паразитизму.
Такого рода паразитизм в свою очередь в значительной степени способствовал успешному расселению нематод. Из всего разнообразия опи5

санных свободноживущих тиленхид, трофически и экологически тесно
связанных с гифомицетами, можно выделить специфические комплексы видов (например, некоторые представители семейств Neotylenchidae
или Paurodontidae) и ассоциированные с ними комплексы насекомых в
общей среде обитания, которые могут рассматриваться как наиболее вероятные в историческом прошлом источники происхождения для большинства известных в настоящее время групп энтомопаразитических тиленхид. Это собственно и подтверждается последними данными молекулярной филогении при описании новых видов и родов энтомопаразитических нематод из этих семейств (Bajaj, 2015;Miraeiz, Heydari, AlvarezOrtega, Pedram, Atighi, 2015; Esmaeili, Heydari, Ye, 2016, Subbotin et al.,
2006; Chizhov et al., 2012 и другие).
Первые сообщения с описанием энтомопазитических тиленхид появились более 180 лет назад, когда были описаны Sphaerularia bombi
Dufour, 1837; Tripius gibbosus (Leuckart, 1886) Chitwood, 1935;
Bradynema rigidum zur Strassen, 1892 и другие виды. К настоящему
времени с учетом видов с сомнительным таксономическим статусом,
например, когда отсутствует описание паразитической и инвазионной
стадий, и как следствие, неизвестно насекомое-хозяин, описано уже
более 300 видов. Тем не менее, энтомопаразитические нематоды до
сих пор остаются самыми малоизученными группами отрядов
Tylenchida и Aphelenchida. В какой-то мере это связано с небольшим
практическим значением этой группы нематод и потому им уделялось
мало внимания исследователей. Кроме того, паразитирование в полости тела насекомого-хозяина приводит к упрощению общего строения, а сложные жизненные циклы со сменой среды обитания, все стадии которых часто трудно обнаружить и описать, затрудняют изучение этих нематод. Вот почему накопленной к настоящему времени информации еще недостаточно, чтобы предложить для этих нематод достаточно логичную, удобную  и естественную систему классификации, а все существующие системы в ряде своих положений, как правило, носят формальный характер. Информация, полученная методами
молекулярной филогении, порой выглядит весьма противоречиво и её
еще слишком мало для понимания всех особенностей становления энтомопаразитизма и пересмотра системы в целом. Практически нет данных молекулярной филогении по большинству типовых видов, вот почему возможность, а порой и необходимость традиционного визуального определения этих нематод всегда будет востребована при изучении этой группы организмов.
6

Особенности таксономической структуры
энтомопаразитических нематод отрядов Tylenchida
и Aphelenchida
Отряд Tylenchida Thorne, 1949. Энтомопаразитические нематоды
этого отряда являются эндопаразитами в основном насекомых с полным циклом превращения (отдел Holometabola): это жуки (Coleoptera),
двукрылые (Diptera),  блохи (Siphonaptera), перепончатокрылые
(Hymenoptera) и трипсы (Thysanoptera). Среди насекомых с неполным превращением отмечены как хозяева энтомопаразитических нематод только клопы (Hemiptera), согласно Siddiqi (2000) – всего 3 вида.
Есть основания полагать, что небольшая группа видов с сомнительным таксономическим статусом (species inquirendae) паразитирует на
клещах (Acarina), согласно Siddiqi (2000) – это всего 6 видов.
Существует небольшая оригинальная группа нематод, объединённая в рамках семейства Fergusobiidae. Кроме насекомых из отряда двукрылых (Diptera) эти нематоды паразитируют еще и на древесных растениях, вызывая листовые галлообразования на видах рода Eucalyptus
spp. в Австралии и Syzygium cumini в Индии. Причем паразитами насекомых являются нематоды гетеросексуального поколения, а паразитами растений – партеногенетического.
В отряде Aphelenchida Siddiqi, 1980 также имеется небольшая группа нематод-облигатных паразитов насекомых, причем встречаются как
эндопаразитические, так и эктопаразитические виды. Большинство энтомопаразитических видов этого отряда, также паразитирует на насекомых с полным превращением. Насекомыми-хозяевами являются
представители отрядов Coleoptera (Staphylinidae) и Lepidoptera
(Noctuidae). В настоящее время описано только четыре эктопаразитических вида, относящихся к двум родам отряда Aphelenchida, это
Noctuidonema (3 вида) и род Acugutturus (1 вид). При этом один вид
встречается только на представителях из семейства Blattidae
(Blattoidea) и три вида – на представителях семейства Noctuidae
(Lepidoptera).
За последние полвека системы как по отдельным группам, так и
включающие все известные в свое время виды энтомопаразитических
тиленхид и афеленхид были предложены целым рядом исследователей, которые на протяжении длительного времени изучали этих нематод: Cobb, 1921; Fuchs, 1929; Rühm, 1956; Wachek, 1955; Nickle, 1967,
1970, 1984, 1991; Massey, 1957, 1974; Bedding, 1974; Poinar, 1969, 1975,
1979, 1983; Poinar, et al., 1993; Poinar, et al., 2002; Poinar, Grewal, 2012;
7

Hunt, 1980; Siddiqi, 1986, 2000; Remillet, 1988; Chitambar, 1991;
Slobodyanyuk, 1999, 2000; Subbotin, 1993,1996; 2006; 2012; Chizhov et
al., 2012; Davies et al., 2012, 2014; Esmaeili, Heydari, 2016; Рубцов, 1981;
Слободянюк, 1984, 1991, 1999; Чижов, Захаренкова, 1991, 1993, 1995;
Чижов, 2004 и другие.
Предложенная Сиддики (Siddiqi, 1986) и дополненная им же спустя
15 лет (Siddiqi, 2000) система нематод отряда Tylenchida в настоящее
время представляется нам наиболее полной и удобной для классификации и определения родовых категорий как фито- так и энтомопаразитических нематод. В ней проанализирована и обобщена практически вся
имеющаяся в то время информация по данному отряду, включая и группу энтомопаразитических нематод подотряда Hexatylina. В основу системы энтомопаразитических нематод автором были положены как традиционные морфологические признаки, так и биологические, а именно
особенности жизненных циклов, виды насекомых-хозяев, локализация
в хозяине и некоторые другие, в тех случаях когда для четкой диагностики моpфологических кpитеpиев было недостаточно, описание некоторых стадий носило фрагментарный характер или вид насекомого-хозяина не был известен.
Из-за отсутствия достаточного объема объективной информации
по некоторым таксономическим группам, особенно это относится к
энтомопаразитическим нематодам, некоторые положения современной
системы в настоящее время могут восприниматься как весьма условные. Так, структура подотряда Hexatylina явно носит сборный характер, особенно в тех случаях, когда в одной группе объединены высокоспециализированные энтомопаразитические виды и облигатные
микофаги, для которых энтомопаразитические стадии не известны, а
возможно и вовсе отсутствуют. Например, в настоящее время не известны энтомопаразитические виды для шести родов из семейства Paurodontidae. Исключение может составлять только род Paurodontella, в
составе которого недавно было описано три вида:Paurodantella gilanica
Yaghoubi et al., 2018; P. parapitica Esmaeili et al., 2016 и P. persica Esmaeli
et al., 2017, для которых на основании выводов молекулярно-генетического анализа, а именно положения исследуемого объекта в некой
общей группе с энтомопаразитическими нематодами, предполагается
наличие энтомопаразитических стадий. При этом для остальных 8-ми
видов этого рода аналогичной информации нет, как и любой другой
имеющей отношение к энтопаразитическим нематодам данного подотряда. Нематоды этого семейства не имеют специфических морфологических или биологических особенностей, характерных для энтомопаразитических нематод и даже не известны какие-либо ассоциации с
8

потенциальными насекомыми-хозяевами в их общей среде обитания.
В подсемействе Gymnotylenchinae только для одного вида – Gymnotylenchus indicus Bajaj, 2015 описана инвазионная самка, что является
весомым доказательством принадлежности этого вида к энтомопаразитическим нематодам. Другой вид – Veleshkinema iranicum Miraeiz et
al., 2015 отнесен к энтомопаразитическим нематодам только на основании молекулярно-генетического анализа, без описания энтомопаразитических стадий. Видовой состав сборного рода Prothallonema (по
Siddiqi, 1986; 2000) сформирован на основании наличия короткого выроста из основания базального бульбуса и на различную глубину погруженного в кишечник, но аналогичная морфологическая особенность
наблюдается и у видов семейства Paurodontidae. Таким образом, род
Prothallonema в настоящее время представляет собой группу из высокоспециализированных энтомопаразитических видов, в жизненном
цикле которых есть (описаны) стадии паразитической и инвазионной
самки и, как следствие, известны насекомые-хозяева, и видов, для которых эти стадии неизвестны. Нельзя также исключать, что они являются облигатными микофагами, а энтомопаразитические стадии в их
жизненном цикле вообще отсутствуют. Можно предположить, что для
этих видов, по-видимому
, только предполагается описание энтомопаразитических стадий в будущем.
Сборным выглядит и состав подсемейства Neotylenchinae (по Siddiqi, 2000), включающий два рода. Первый род Deladenus – большинство видов которого обладают полным набором энтопаразитических
стадий и второй род Hexatylus – в составе которого в настоящее время
не известны виды c энтомопаразитическими стадиями в жизненном
цикле. Что касается весьма сборного рода Hexatylus, то авторы, проанализировав доступную литературу по списку видов в составе этого
рода предложенных Сиддики (Siddiqi, 2000), включая виды с сомнительным таксономическим статусом (species inquirendae) пришли к
выводу, что в настоящее время в составе этого рода нет видов, в жизненном цикле которых есть энтомопаразитические стадии. И не ясно
на основании каких критериев они рассматриваются как энтомопаразитические. В то же время и полностью исключать наличие таких видов тоже нельзя, так как у этих нематод общая среда обитания с насекомыми, ассоциированными с гифомицетами и капроценозами. Таким
образом, все выше перечисленное создает определенные неудобства
при определении принадлежности этих нематод к той или иной таксономической группе.
В настоящей монографии авторы полагают что необходимо объединение в рамках подотряда Hexatylina только представителей се9

мейств Neotylenchidae и Paurodontidae (по Siddiqi, 2000). Отсутствие
у большинства видов информации об инвазионной и паразитической
самке, насекомом-хозяине и как следствие этого неопределенность понимания жизненного цикла на наш взгляд является объективным основанием для выделения этих нематод в отдельную сборную группу в
рамках подотряда Hexatylina, например, в составе надсемейства
Neotylenchoidea (семейства Neotylenchidae и Paurodontidae), включая сюда только роды Hexatylus, Gymnotylenchus, Sirasnema, Veleshkinema и Paurodontella.
Более или менее единую группу энтомопаразитических нематод в
настоящее время составляют представители подотряда Sphaerulariina.
В эволюции этой группы прослеживаются три основных направления,
представленные надсемействами Sphaerulariоidea, Iotonchoidea и
Allantonematoidea, каждое из которых характеризуется специфическими морфо-биологическими особенностями и, по-видимому, изначально сформировалось в различных микроценозах, имея в каждом
случае в качестве базовой группы соответствующий этим микроценозам видовой комплекс специализированных микофагов неотиленхоидного или пауродонтоидного типа.
 Несколько обособленно в составе подотряда Sphaerulariina стоит
семейство Fergusobiidae, виды которого по своим морфологическим
и биологическим особенностям существенно, по нашему мнению, отличаются от других типичных представителей энтомопаразитических
тиленхид, что, по-видимому, является следствием фитопаразитизма в
жизненном цикле этих нематод. Ряд морфологических и биологических особенностей указывает на родство этих видов с облигатными фитофагами. Так, наблюдаемое утолщение стенок пищевода в районе метакорпального бульбуса (и его оригинальная форма) может рассматриваться как рудимент метакорпального клапана, а копуляция в ткани
растения-хозяина косвенно указывает на растение, как на первичную
среду обитания для предковых форм данной группы нематод. В то же
время данные молекулярно-генетического анализа указывают на родство с аллантонематидами (Allantonematidae), паразитирующими на
двукрылых (Diptera) и в частности с нематодами рода Howardula, некоторые виды которого также паразитируют на двукрылых (Davies et
al., 2012, 2014). Есть надежда, что в будущем более точные методы
диагностики позволят точнее определить положение фергузобий в системе.
Отряд Aphelenchida Siddiqi, 1980. Энтомопаразитические нематоды этого отряда в настоящее время представляют собой относитель10