Аномальное вторичное утолщение центросеменных: специфика морфофункциональной эволюции растений

А.К. Тимонин



АНОМАЛЬНОЕ ВТОРИЧНОЕ УТОЛЩЕНИЕ ЦЕНТРОСЕМЕННЫХ: СПЕЦИФИКА МОРФОФУНКЦИОНАЛЬНОЙ ЭВОЛЮЦИИ РАСТЕНИЙ






















Товарищество научных изданий КМК Москва ♦♦♦ 2011

УДК 582.66 + 58.01/.07
ББК 28.59
  Т41





Тимонин А.К. Аномальное вторичное утолщение центросеменных: специфика морфофункциональной эволюции растений. М.: Т-во научных изданий КМК. 2011. 355 с.




В книге проанализированы все основные интерпретации способа аномального вторичного утолщения осевых органов центросеменных; описано вторичное утолщение корней и стеблей у 103 видов 48 родов из семейств Aizoaceae, Amaranthaceae, Caryophyl-laceae, Chenopodiaceae, Nyctaginaceae и Phytolaccaceae; уточнена его типология; реконструированы эволюционные тенденции и условия их реализации; рассмотрены проявления в эволюции аномального вторичного утолщения таких общебиологических закономерностей семофилеза как принцип примитивного полиморфизма, адаптивного компромисса, рационализации онтогенеза, соотношение сальтационных и градуальных процессов и роль онтогенетических гетерохроний.
Для анатомов и систематиков растений, специалистов в области эволюционной теории.

   Рецензенты: д.б.н. Ю.Н. Горбунов
               д.б.н. П.Ю. Жмылёв


















ISBN 978-5-87317-782-0

                                                © Тимонин А.К., текст, иллюстрации, 2011
                                                © Товарищество научных изданий КМК, издание, 2011

                Введение





   Вот уже более ста лет в биологии практически любые вопросы в той или иной мере замыкаются на проблему эволюционного развития органического мира. Поэтому прогресс любой биологической дисциплины самым непосредственным образом связан с прогрессом в наших представлениях о механизмах и формах биологической эволюции. Доминировавшая на большем протяжении XX столетия версия эволюционной теории («синтетическая» теория эволюции) ориентировала биологов на разработку главным образом проблем замены одних форм другими в рамках представлений популяционной генетики. В то же время проблема возникновения самих новых форм, новых признаков оказалась по существу на периферии внимания эволюционистов, а подчас и вообще не осознавалась (см., например: Грант, 1980¹). Благодаря этому теория эволюции органического мира как-то незаметно стала трансформироваться в объяснение динамики генных аллелей в популяциях, подверженных давлению того или иного вида отбора (см., например, Грант, 1980,1991; Алтухов, 1989; Maynard Smith, 1989; Barrier, Robichaux, Purugganan, 2001; TeiBen, Becker, 2004 и др.), и в биологии утверждался весьма облегчённый подход к объяснению появления новых признаков путём простой апелляции к термину «мутация». Молекулярная биология, занявшая в последнее десятилетие прошлого века доминирующее положение в биологии, по природе своей сосредоточена на поиске генов, участвующих в развитии тех или иных признаков, ортологов таких генов у разных таксонов и конструировании отражающих эволюцию этих генов кладограмм, а также выявлении маркеров дифференциальной экспресии генов и регулятивного взаимодействия генов в онтогенезе в рамках представлений о генетических сетях, оставляя без внимания детальное описание самих процессов возникновения новых признаков и их трансформации в ряду поколений (см. например, Mouradov et al., 1998; Лутова и др., 2000; Bowman, 2000; Barrier, Robichaux, Purugganan, 2001; Albert, Oppenheimer, Lindqvist, 2002; Larkin, Brown, Schiefelbein, 2003; Yamada, Ito, Kato, 2003; TeiBen, Becker, 2004; Ежова, 2007; Nagasaki et al., 2007; Nogueira et al., 2007; Wagner, 2007). В результате теперь мы порой представляем себе структуру генов, детерминирующих развитие признака, и их взаимодействие в составе генетической сети лучше, чем то, что они детерминируют².

¹ Показательно, что в этой работе, озаглавленной «Эволюция организмов», в действительности речь идёт по существу об эволюционных интерпретациях популяционно-генетических явлений, тогда как эволюция онтогенеза и закономерности морфо-функциональной эволюции вообще проигнорированы.

² Яркой иллюстрацией этого является учебник Л.И. Корочкина (2002), который достаточно основательно охарактеризовал значение многих генов, особенности их взаимодействий и регуляции активности и экспрессии, но ограничился указанием самых общих результатов и абстрактным примером фенотипического проявления их действия.

А.К. Тимонин. Аномальное вторичное утолщение центросеменных

   Вместе с тем сам процесс морфогенеза включает и эпигенетическую составляющую (Шишкин, 1984а; Воробьёва, 1990; Межжерин, 1990), в том числе и явления самоорганизации (Белинцев, 1991; Черданцев, 2003; Габараева и др., 2007; Габараева, Хемсли, 2010), что обусловливает некоторую его автономность и, вероятно, лежит в основе как эволюционных перестроек генетической детерминации признаков (Wagner, 2007), так и отмечаемого несовпадения эволюции генотипов и эволюции фенотипов (Антонов, 2003). Поэтому в настоящее время по-прежнему необходимы исследования конкретных путей и закономерностей преобразований онтогенеза в ходе эволюции, сопровождающих и обусловливающих возникновение новых форм, поскольку стало ясным, что семофилез представляет собой не процесс трансформации дефинитивных структур и функций, а процесс эволюционного преобразования способов онтогенетического становления соответствующей структуры или функции (Северцов А.Н., 1939; Шмальгаузен, 1942; Waddington, 1957; Беклемишев В.Н., 1964; Уоддингтон, 1970; Ihlenfeldt, 1971; Gould, 1977; Fink, 1982; Шишкин, 1984б, 1986; Dommergue, 1986; Dommergue et al., 1986; Kieser, 1987; Rothwell, 1987; McKinney, 1988; Ho, 1990; и др.). Соответственно только исследования происходящих в ходе эволюции преобразований конкретных так называемых «онтогенетических траекторий» (Waddington, 1957; Шишкин, 1987) становления структуры дают возможность реконструировать ход эволюционных трансформаций и - в перспективе - понять истинный механизм эволюционных новообразований, включая его генетическую составляющую, и выявить факторы, определяющие ход соответствующих семофилезов.
   В «золотой век» эволюционной морфологии исследователи построили несчётное число самых разных эволюционно-морфологических рядов. К сожалению, подавляющее большинство таких построений базировалось на в значительной мере формально-геометрическом «выведении» одних дефинитивных структур из других, также дефинитивных, структур без должного анализа характера становления их в онтогенезах. Поэтому многие накопленные эволюционной морфологией данные не в полной мере пригодны для разрешения проблемы эволюционного возникновения новых признаков. Вот почему в настоящее время всё ещё актуально подробное изучение на конкретных модельных объектах путей эволюционной трансформации «онтогенетических траекторий» разных признаков организации живых форм.
   Такой аспект анализа морфогении накладывает определённые ограничения на выбор модельного объекта исследования. Так, чисто количественные преобразования, по-видимому, нельзя безоговорочно рассматривать как новообразование. Кроме того, количественные параметры, вероятнее всего, относятся к аналогам темподесинентных (Мейен, 1984а) признаков, что практически исключает возможность достаточно надёжного определения направления их эволюционного преобразования (Тимонин, 1993).
   Любая морфогения не наблюдаема непосредственно и может быть лишь реконструирована посредством сопоставления состояний интересующего признака у разных объектов. Поэтому при выяснении эволюционной трансформации признака необходимо иметь основания считать, что разные его состояния, наблюдаемые у разных объектов, правомерно интерпретировать как отражение разных этапов единого семофилеза изучаемой структуры, а не как результаты разных семофилезов, происходивших кон-вергентно на разной исходной основе. Это требование означает, что обладатели интересующего нас признака, по меньшей мере, должны принадлежать заведомо к одному филуму.

Введение

5

   Следовательно, выяснять ход становления нового состояния признака или новообразования имеет смысл на примере качественных эволюционных преобразований, происходящих в какой-либо одной филогенетической ветви.
   Обоим этим условиям очень хорошо отвечает эволюционное развитие особого, так называемого аномального способа вторичного утолщения осевых органов у центросеменных. Во-первых, среди центросеменных давно известны как представители с вполне типичным для двудольных типом вторичного роста, так и с аномальным, причём оба типа утолщения различаются качественно (Metcalfe, Chalk, 1950; Eckardt, 1976). Во-вторых, центросеменные в целом представляют собой достаточно естественный, монофилетический таксон (Hallier, 1905; Веттштейн, 1912; Тахтаджян, 1966, 1987; Cronquist, 1968; Ehrendorfer, 1976; Engel, Barthlott, 1988; Takhtajan, 1997; Cuenoud et al., 2002; APG II, 2003; Шипунов, 2003; Stevens, 2008; и др.). Из крупных семейств только Cactaceae ранее исключали из родства центросеменных (Bessey, 1897; Гоби, 1916; Engler, 1925, цит. по.: Boke, 1980; Gundersen, 1950; Hutchinson, 1959). Однако последующие исследования убедительно показали весьма тесное родство этого семейства с остальными центросеменными (Buxbaum, 1948, 1949, 1953; Ehrendorfer, 1976; Волгин, 1977, 1982; Cuenoud et al., 2002; APG II, 2003; Stevens, 2008; и др.).
   Выяснение особенностей эволюции модусов аномального вторичного утолщения у центросеменных позволит не только лучше уяснить способы их эволюционных преобразований, но и оценить возможности применения в эволюционной морфологии высших растений ряда концепций (исходного полиморфизма, ключевых ароморфо-зов, внеэкваториального персистирования и др.), разрабатываемых преимущественно зоологами. Такая оценка представляется целесообразной, поскольку применение в ботанике закономерностей, установленных при изучении животных, нередко требует внесения в них тех или иных коррективов (Козо-Полянский, 1940; Лодкина, 1983).

            Глава 1. ПРЕДСТАВЛЕНИЯ О СПОСОБЕ АНОМАЛЬНОГО УТОЛЩЕНИЯ ОСЕВЫХ ОРГАНОВ ЦЕНТРОСЕМЕННЫХ

            1.1. Первые представления


  С незапамятных времён было известно, что у многих растений осевые органы с возрастом утолщаются, но лишь на рубеже XVIII и XIX вв., когда в практику ботанических исследований достаточно прочно вошёл микроскопический метод, ботаники смогли приступить к детальному изучению механизма роста в толщину. Замечательно, что почти сразу же анатомы заметили существенные различия по вторичной структуре стеблей между некоторыми центросеменными и остальными двудольными. Так, в одной из самых ранних сводок по анатомии и физиологии растений, опубликованной в самом начале XIX в. (Link, 1807), уже отмечено, что у Amaranthus и Chenopodium «древесина»³ представлена как сплошным кольцом, так и отдельными группами клеток внутри от него, тогда как у других двудольных «древесина» располагается только сплошным кольцом. Это различие Link объяснял разным способом формирования вторичной древесины у тех и других.
  По мнению H.F. Link (1807), у двудольных древесина в типе образуется равномерным непрерывным слоем по всей периферии сердцевины (рис. 1, А), причём каждый последующий слой дифференцируется внутри от образованного ранее. Это должно было бы приводить к постепенному сдавливанию сердцевины и зарастанию её древесиной. Но так как на самом деле никакого сдавливания клеток сердцевины и уж тем более её зарастания древесиной на препаратах заметить невозможно, то - делает вывод Link - новые слои древесины оттесняют ранее возникшую древесину наружу вследствие высокой упругости ткани сердцевины. Поэтому в стеблях большинства двудольных в кольце древесины самые молодые элементы располагаются внутри, а самые старые - снаружи. Это, по мнению Link, подтверждает и строение элементов древесины: элементы, расположенные с внутреннего края древесинного кольца, имеют ещё очень тонкие стенки с небольшими кольчатыми или спиральными утолщениями. Наружу по кольцу древесины утолщённые участки стенок её элементов постепенно увеличиваются, а у самых наружных элементов утолщена практически вся стенка.
  У Amaranthus и Chenopodium, по Link (1807), древесина также образуется по периферии сердцевины, но не сплошными слоями, а отдельными участками. Последние постепенно смещаются наружу вследствие продолжающейся образовательной деятельности в периферической области сердцевины. При этом молодые участки древесины, оттесняемые наружу, «втискиваются» в промежутки между участками древесины, сформированными ранее (рис. 1, Б). Вот почему периферическая зона древесины у этих растений представляет собой сплошное кольцо.


³ Точнее, одревесневшие элементы, ибо H.F. Link ещё не отличал собственно ксилему от одревесневших тканей других типов.

Глава 1. Представление о способое аномального утолщения...

7

Рис. 1. Механизм вторичного утолщения осевых органов по H.F. Link (1807). А - типичное утолщение двудольных; Б - аномальное утолщение центросеменных: д - древесина; д.д -дифференцирующаяся древесина; к - кора; п.д - сформировавшийся пучок древесины; с -сердцевина.
Fig. 1. Link’s theory of the secondary thickening in plants. A, typical thickening of Dicotyledons. Б, anomalous thickening of Centrosperms: d, wood; д.д, developing wood; к, bark; п.д, mature wood bundle; с, pith.

   Вероятно, изложенная концепция теперь выглядит довольно наивной, но нельзя не отдать должное проницательности Link, который, имея по существу весьма фантастическое представление о характере утолщения осевых органов растений, всё же понял, что отличие во вторичном строении стеблей некоторых центросеменных от других двудольных обусловлено разными способами образования у них вторичных тканей. Тем самым он открыл направление анатомических исследований, которое вот уже два столетия сохраняет привлекательность для анатомов.


            1.2. К признанию роли камбия


   Дальнейший прогресс в познании особенностей вторичного утолщения у центросеменных тесно связан с прогрессом в представлениях о структуре растительных тканей и о способе вторичного утолщения осевых органов у двудольных в целом.
   В течение первой трети XIX в. внимание исследователей постепенно переключалось с клеточных стенок на содержимое клеток. Усовершенствование техники микроскопических исследований растительных тканей позволило анатомам увидеть в содержимом клеток вместо бесструктурной «слизи» важнейший элемент клетки - протоплазму, с которой и стали связывать разные проявления жизнедеятельности. Спустя всего лишь семь лет после выхода в свет труда Link другой анатом, de Mirbel (1815, цит. по: Dutrochet, 1837), объяснял вторичное утолщение осевых органов высших растений уже не деятельностью периферической области сердцевины, нередко состоящей из пустых клеточных оболочек, а деятельностью слоя «животворного сока», ко

А.К. Тимонин. Аномальное вторичное утолщение центросеменных

торый локализован между древесиной и лубом. Именно этот «сок», по de Mirbel, образует как древесину (внутрь), так и луб (наружу).
   Дальнейшее совершенствование техники изготовления препаратов для микроскопии позволило выявить клеточное строение «животворного сока». В результате к середине XIX столетия в ботанике сложилось представление о камбии как особой образовательной ткани, обеспечивающей утолщение осевых органов у растений (Unger, 1855, 1858; von Mohl, 1858; Nageli, I860; и др.).
   Соответственно с радикальным изменением представлений о типичном для двудольных способе вторичного утолщения столь же радикально изменились и интерпретации способа аномального утолщения осевых органов центросеменных. Последнее тоже стали рассматривать как результат камбиальной деятельности.
   Однако в середине прошлого века анатомы нередко понимали под камбием не только слой/слои таблитчатых клеток, как это принято ныне, но всю мелкоклеточную в поперечном сечении ткань, расположенную между древесиной и крупноклеточной паренхимой кортекса (или перициклическими либо протофлоэмными волокнами). Следовательно, в то время к камбию относили и флоэму, и паренхимный перицикл, если таковой имелся в стебле.
   В соответствии с таким «расширенным» пониманием камбия интерпретировали аномальное вторичное утолщение у центросеменных, в частности, С.А. von Gernet (1859) и M. Regnault (1860). По мнению этих исследователей, у центросеменных с аномальным вторичным утолщением камбиальная зона в течение некоторого времени откладывает внутрь древесину. Затем отдельные участки этой зоны перестают об
Рис. 2. Механизм аномального вторичного утолщения осевых органов центросеменных по С.А. von Gernet (1859). А; Б - последовательные стадии утолщения: д - древесина; к - кора; кб - камбий; с - сердцевина; перечёркнутая стрелка показывает локальное прекращение деятельности камбия; пунктирная стрелка - возобновление деятельности камбия.
Fig. 2. Von Gernet’s theory of the anomalous secondary thickening in Centrosperms. А, Б, successive stages of the thickening: д, wood; к, bark; кб, cambium; с, pith; stroked arrow shows local cessation of cambial activity; dotted arrow shows reactivating parts of cambium.

Глава 1. Представление о способое аномального утолщения...

9

разовывать древесину и постепенно «погружаются» в древесинный цилиндр, который продолжают наращивать соседние активные участки камбиальной зоны (рис. 2). Ещё позднее периферическая часть такой погружённой в древесину зоны реактивируется или в ней заново возникает активная камбиальная зона. В обоих случаях восстанавливается нормальный процесс образования древесины. В результате формируется древесинный цилиндр с включёнными в него участками неактивной камбиальной зоны.
   Едва ли следует упрекать анатомов середины позапрошлого века за ошибочное отождествление с камбием тканей иного типа, но достойно удивления, что и в конце XX века некоторые исследователи (Alonso Beato et al., 1984a,b, 1985) описывали способ аномального утолщения осевых органов центросеменных точно так же, как это делали полтораста лет тому назад von Gemet (1859) и Regnault (I860).

        1.3. Сукцессивные биполярные камбии

   Н. Dutrochet (1837) был, по-видимому, одним из первых, кто заметил, что у центросеменных в случае аномального вторичного утолщения функционирует не один слой «животворного сока» (= камбия), как у двудольных с типичным способом утолщения, а несколько. Он обнаружил, что проводящие пучки у таких растений располагаются несколькими кольцами, и в каждом кольце пучков развит собственный камбий. Однако Dutrochet не попытался выяснить, возникают ли все кольца камбия последовательно или одновременно и функционируют ли они все одновременно или поочерёдно.
   Решению этих вопросов посвящена более поздняя работа Н. Gruger (1850), который утверждал, что «bei Pisonia z. В. bemerkt man, dass, wie im ganzejungen Stengel die Holz hervorbringende Cambiumschicht sich nur an den aussersten Gefassbundeln ziegt, diese Cambiumschicht des Stammes die Gefassbundel bald uberflugelt, und an denselben einige Cambiumschicht im Innern des Stammes zurucklasst. Nach aussen bildet sich immer neue Gefassbundel.., und deren Cambiumschichen werden immer wieder von der allgemeinen Thatigkeit des Stammes uberschritten» {«у Pisonia... во всем молодом стебле слой камбия, образующего древесину, заметен лишь в самых наружных пучках, этот слой камбия вскоре обгоняет пучки и оставляет в них [участки] камбиального слоя во внутренней части ствола. Снаружи постоянно образуются новые сосудистые пучки, участки камбия в которых постоянно обходятся общей деятельностью [камбия] стебля»} (Gruger, 1850. S. 164). Нельзя не признать, что приведённое описание в настоящее время едва ли возможно счесть удовлетворительным из-за его изрядной неопределённости (тем более, что в цитируемой работе нет иллюстраций). Всё же эта работа Gruger очень ценна как, вероятно, первая попытка разобраться в динамике процесса аномального утолщения у центросеменных.
   Значительно более точно процесс особого типа вторичного утолщения стеблей и корней некоторых центросеменных описан у С. Nageli (1858). Он чётко указал на последовательное развитие в осевых органах этих растений нескольких сменяющих друг друга меристем = камбиев, хотя и не всегда различал собственно камбии и зону более или менее меристематических клеток, в которой они закладываются. Судя по приведённым в рассматриваемой работе описаниям процесса аномального вторичного утолщения у центросеменных, ему также не удалось выяснить, откладывает ли камбий непосредственно проводящие ткани добавочных пучков или проваскулярные меристематические тяжи.

А.К. Тимонин. Аномальное вторичное утолщение центросеменных

   Вполне чётко представления о способе аномального утолщения у центросеменных сформулировал A. de Вагу (1877). По его мнению, у некоторых центросеменных аномальное утолщение обусловлено деятельностью камбия, мало отличающегося от такового большинства двудольных. Как и у последних, у центросеменных камбий откладывает элементы биполярно: ксилему внутрь, флоэму наружу (рис. 3, А, В), - причём обычно не полными кольцами, а отдельными участками, друг против друга, так что формируются коллатеральные пучки. Между пучками камбий откладывает внутрь непроводящую межпучковую ткань. Спустя некоторое время этот камбий перестаёт функционировать, а снаружи развивается новый камбий (рис. 3, Б). Таким образом, аномальное вторичное утолщение у некоторых центросеменных, по de Вагу, осуществляется посредством последовательно появляющихся всё новых и новых добавочных камбиев, время функционирования каждого из которых ограничено.
   Концепцию биполярных сукцессивных добавочных камбиев разделяло большинство последующих исследователей (Herail, 1885; Morot, 1885; Gheorghieff, 1887а,Ь; Haberlandt, 1896; Fron, 1899; Leisering, 1899a; Палладин, 1917; Костычев, 1920; Artschwager, 1920, 1926; Eames, MacDaniels, 1925; Pfeiffer, 1926; Александров, 1928; Schmid, 1928; Ильин, 1936, 1950; Joshi, 1937; Раздорский, 1949; Metcalfe, Chalk, 1950;



Рис. 3. Механизм аномального вторичного утолщения осевых органов центросеменных согласно концепции сукцессивных биполярных добавочных камбиев. А, Б - последовательные стадии утолщения; В - добавочный камбий (деталь): в.м.т - вторичная межпучковая ткань; д.к - добавочный камбий; д.п - добавочный пучок; к - кортекс; кс - ксилема; н.д.к - нефункционирующий добавочный камбий; пц - перицикл; п.п- первичный пучок; с - сердцевина; фл - флоэма.
Fig. 3. Anomalous secondary thickening in Centrospems according to the concept of successive bidirectional supernumerary cambia. A, Б, successive stages of the thickening. В, supernumerary cambium in more detail: в.м.т, secondary conjunctive tissue; д.к, supernumerary cambium; д.п, supernumerary vascular bundle; к, cortex; кс, xylem; н.д.к, ceased supernumerary cambium; пц, pericycle; п.п, primaryvascularbundle; с, pith; фл, phloem.