Асимметрия использования конечностей у млекопитающих

А.Н. Гилёв, К.А. Каренина, Е.Б. Малашичев
АСИММЕТРИЯ 
ИСПОЛЬЗОВАНИЯ 
КОНЕЧНОСТЕЙ 
У МЛЕКОПИТАЮЩИХ 
Товарищество научных изданий КМК
                                          Москва 2016 

УДК 591.17:599
ББК 28.673+28.693.36
        Г47
А.Н. Гилёв, К.А. Каренина, Е.Б. Малашичев. Асимметрия использования 
конечностей у млекопитающих. М.: Т-во научных изданий КМК. 2016. 129 с.
В монографии приводится обзор современных данных о распространении и особенностях 
проявления латерализации функций (асимметрии использования) конечностей у позвоночных 
животных и, в частности, у млекопитающих. Основное внимание в монографии уделено подробному описанию латерализованных функций передних конечностей у квадропедальных и 
бипедальных сумчатых млекопитающих, исследованных в условиях неволи и в природе. Акцент сделан на естественных проявлениях латерализации в повседневной активности животных. Впервые приводятся данные о латерализации у детёнышей сумчатых и манипулятивной 
активности на стадии постоянного нахождения в сумке матери. Сравнение латерализации у 
бипедальных и квадропедальных видов, а также исследование латерализации в бимануальных 
манипуляциях ранее проводили только среди приматов. Влияние положения тела животного 
на проявление асимметричного использования передних конечностей впервые продемонстрировано для млекопитающих, не принадлежащих к отряду Приматы. В ходе двух экспедиций 
в Австралию, авторами впервые получены данные о моторной латерализации у сумчатых в 
природе. Это позволило напрямую сравнить данные по предпочтению одной конечности у животных одного вида в природе и в неволе в идентичных типах поведения. Проведена оценка 
влияния различных факторов (сложность и характер выполняемого действия, пол, возраст) на 
направление и силу латерализации у разных видов сумчатых. Проводится сравнение латерализации функций передних конечностей у сумчатых и плацентарных млекопитающих. Рассматриваются эволюционные аспекты развития выраженной рукости у бипедальных видов, в т.ч. 
и у человека.  Книга может быть интересна  зоологам, физиологам, эволюционным биологам, 
специалистам в области асимметрии мозга и эволюции человека, преподавателям и обучающимся биологических факультетов ВУЗов, а также всем интересующимся вопросами эволюции 
человека и млекопитающих.
Рис. 34, Табл. 21, Библ. 275 назв.
В оформлении обложки использованы фотографии авторов и А.В. Волкова
Монография издана при финансовой поддержке 
Российского научного фонда (проект № 14-14-00284).
ISBN 978-5-9908587-5-6
© Товарищество научных изданий КМК, издание, 2016
© Коллектив авторов, текст, иллюстрации, 2016

Оглавление
ВВЕДЕНИЕ ....................................................................................................................................................................7
ГЛАВА 1. СОВРЕМЕННЫЕ ПРЕДСТАВЛЕНИЯ 
О ЛАТЕРАЛИЗАЦИИ ФУНКЦИЙ КОНЕЧНОСТЕЙ .......................................................................10
1.1. Межполушарная асимметрия и латерализация поведения позвоночных 
животных ........................................................................................................................ 10
1.2. Латерализация функций конечностей у позвоночных животных ...................... 13
1.2.1. Рукость человека и латерализованное использование конечностей 
у животных ................................................................................................................. 13
1.2.2. Распространённость латерализации функций конечностей среди 
позвоночных 
............................................................................................................... 15
1.2.3. Латерализации функций конечностей у млекопитающих ........................... 18
1.2.4. Основные подходы к изучению предпочтений в использовании 
конечностей ................................................................................................................ 23
1.2.5. Методы оценки предпочтений в использовании конечностей: 
эксперимент и наблюдения в неволе и в природе 
................................................... 24
1.3. Пластичность проявления латерализации функций 
передних конечностей у млекопитающих ................................................................... 26
1.3.1. Основные факторы, влияющие на проявление латерализации 
функций передних конечностей на внутривидовом уровне .................................. 26
1.3.2. Межвидовые различия в проявлении латерализации 
функций передних конечностей ............................................................................... 29
1.4. Заключение .............................................................................................................. 30
ГЛАВА 2. ИССЛЕДОВАНИЕ ЛАТЕРАЛИЗАЦИИ У СУМЧАТЫХ 
МЛЕКОПИТАЮЩИХ: ОБЪЕКТЫ И МЕТОДИКА 
.....................................................................32
2.1. Характеристика объектов исследования и мест сбора материала 
...................... 32
2.1.1. Домовый опоссум Monodelphis domestica (Wagner, 1842) ........................... 33
2.1.2. Карликовая сумчатая летяга Petaurus breviceps (Waterhouse, 1838) 
............ 33
2.1.3. Кенгуру Гудфеллоу Dendrolagus goodfellowi (Thomas, 1908) ...................... 33
2.1.4. Рыже-серый валлаби Macropus (Notamacropus) rufogriseus 
(Desmarest, 1817) 
........................................................................................................ 34
2.1.5. Серый кенгуру Macropus (Macropus) giganteus (Shaw, 1790) ...................... 35
2.1.6. Рыжий кенгуру Macropus (Osphranter) rufus (Desmarest, 1822) .................. 36
2.1.7. Гребнехвостый кенгуру Bettongia penicillata (Gray, 1837) 
........................... 37

А.Н. Гилёв, К.А. Каренина, Е.Б. Малашичев   Асимметрия использования конечностей у млекопитающих
2.2. Сбор материала по латерализации функций 
передних конечностей у сумчатых 
............................................................................... 37
2.2.1. Типы поведения с использованием одной передней конечности 
................ 37
2.2.2. Особенности исследования животных в неволе ........................................... 42
2.2.3. Особенности исследования животных в природе ........................................ 43
2.3. Статистический анализ материала ........................................................................ 46
2.3.1. Оценка индивидуальных предпочтений 
в использовании передних конечностей 
.................................................................. 46
2.3.2. Оценка групповой латерализации 
в использовании передних конечностей 
.................................................................. 47
ГЛАВА 3. ИНДИВИДУ
АЛЬНАЯ И ГРУППОВАЯ ЛАТЕРАЛИЗАЦИЯ 
ФУНКЦИЙ КОНЕЧНОСТЕЙ У СУМЧАТЫХ ......................................................................................49
3.1. Латерализация функций передних конечностей 
у домового опоссума Monodelphis domestica .............................................................. 49
3.1.1. Типы поведения с использованием одной передней конечности 
................ 49
3.1.2. Распределение индивидуальных предпочтений 
и групповая латерализация в использовании передних конечностей 
................... 50
3.2. Латерализация функций передних конечностей 
у карликовой сумчатой летяги Petaurus breviceps ...................................................... 53
3.2.1. Типы поведения с использованием одной передней конечности 
................ 53
3.2.2. Распределение индивидуальных предпочтений 
и групповая латерализация в использовании передних конечностей 
................... 54
3.3. Латерализация функций передних конечностей у кенгуру Гудфеллоу 
Dendrolagus goodfellowi 
................................................................................................. 57
3.3.1. Типы поведения с использованием одной передней конечности 
................ 57
3.3.2. Распределение индивидуальных предпочтений 
и групповая латерализация в использовании передних конечностей 
................... 57
3.4. Латерализация функций передних конечностей 
у рыже-серых валлаби Macropus (Notamacropus) rufogriseus 
.................................... 60
3.4.1. Латерализация у особей в неволе 
................................................................... 60
3.4.1.1. Типы поведения с использованием одной передней конечности ........ 60
3.4.1.2. Распределение индивидуальных предпочтений и групповая 
латерализация в использовании передних конечностей .................................... 61
3.4.2. Латерализация у особей в природе ................................................................ 64
3.4.2.1. Типы поведения с использованием одной передней конечности ........ 64
3.4.2.2. Распределение индивидуальных предпочтений и групповая 
латерализация в использовании передних конечностей .................................... 65
3.4.2.3. Оценка латерализации в использовании передних конечностей 
методом маршрутного учета 
................................................................................. 70
3.5. Латерализация функций передних конечностей 
у серых кенгуру Macropus (Macropus) giganteus ........................................................ 70
3.5.1. Латерализация у особей в неволе 
................................................................... 70
3.5.1.1. Типы поведения с использованием одной передней конечности ........ 70
3.5.1.2. Распределение индивидуальных предпочтений
и групповая латерализация в использовании передних конечностей 
............... 71

Оглавление
3.5.2. Распределение индивидуальных предпочтений 
и групповая латерализация в использовании передних конечностей 
................... 71
3.5.2.1. Типы поведения с использованием одной передней конечности ........ 76
3.5.2.2. Распределение индивидуальных предпочтений и групповая 
латерализация в использовании передних конечностей .................................... 77
3.5.2.3 Оценка латерализации в использовании передних конечностей
методом маршрутного учета 
................................................................................. 80
3.6. Латерализация функций передних конечностей у гребнехвостого кенгуру 
Bettongia penicillata 
........................................................................................................ 81
3.6.1. Типы поведения с использованием одной передней конечности 
................ 81
3.6.2. Распределение индивидуальных предпочтений 
и групповая латерализация в использовании передних конечностей 
................... 81
3.7. Латерализация функций передних конечностей 
у рыжих кенгуру Macropus (Osphranter) rufus ............................................................ 84
3.7.1. Типы поведения с использованием одной передней конечности 
................ 84
3.7.2. Распределение индивидуальных предпочтений 
и групповая латерализация в использовании передних конечностей 
................... 85
3.8. Заключение .............................................................................................................. 88
ГЛАВА 4. ВЛИЯНИЕ ХАРАКТЕРИСТИК ДЕЙСТВИЯ 
НА ВЫРАЖЕННОСТЬ ЛАТЕРАЛИЗАЦИИ У СУМЧАТЫХ 
......................................................90
4.1. Анализ влияния типа поведения на латерализацию 
в использовании передних конечностей у квадропедальных сумчатых 
................... 90
4.2. Анализ влияния типа поведения на латерализацию 
в использовании передних конечностей у бипедальных сумчатых .......................... 91
4.2.1. Рыже-серый валлаби Macropus (Notamacropus) rufogriseus ........................ 91
4.2.2. Серый кенгуру Macropus (Macropus) giganteus ............................................ 92
4.2.3. Гребнехвостый кенгуру Bettongia penicillata ................................................ 93
4.2.4. Рыжий кенгуру Macropus (Osphranter) rufus 
................................................. 93
4.3. Заключение .............................................................................................................. 93
ГЛАВА 5. ВЛИЯНИЕ ПОЛА И ВОЗРАСТА НА ВЫРАЖЕННОСТЬ 
ЛАТЕРАЛИЗАЦИИ У СУМЧАТЫХ 
.............................................................................................................96
5.1 Анализ влияния пола и возраста на латерализацию 
в использовании передних конечностей у квадропедальных сумчатых 
................... 96
5.1.1. Домовый опоссум Monodelphis domestica ..................................................... 96
5.1.2. Карликовая сумчатая летяга Petaurus breviceps ............................................ 97
5.1.3. Кенгуру Гудфеллоу Dendrolagus goodfellowi ................................................ 98
5.2. Анализ влияния пола и возраста на латерализацию 
в использовании передних конечностей у бипедальных сумчатых ..........................99
5.2.1. Рыже-серый валлаби Macropus (Notamacropus) rufogriseus ........................99
5.2.2. Серый кенгуру Macropus (Macropus) giganteus ............................................99
5.2.3. Гребнехвостый кенгуру Bettongia penicillata ..............................................100
5.2.4. Рыжий кенгуру Macropus (Osphranter) rufus 
...............................................100
5.3. Заключение ............................................................................................................100

А.Н. Гилёв, К.А. Каренина, Е.Б. Малашичев   Асимметрия использования конечностей у млекопитающих
ГЛАВА 6. ЛАТЕРАЛИЗАЦИЯ У СУМЧАТЫХ В НЕВОЛЕ И В ПРИРОДЕ ..................103
6.1. Сравнение латерализации у рыже-серых валлаби 
Macropus (Notamacropus) rufogriseus в неволе и в природе 
.....................................103
6.2. Сравнение латерализации у серого кенгуру 
Macropus (Macropus) giganteus в неволе и в природе 
...............................................104
6.3. Заключение ............................................................................................................105
ГЛАВА 7. МЕЖВИДОВЫЕ РАЗЛИЧИЯ В ПРОЯВЛЕНИИ ЛАТЕРАЛИЗАЦИИ У 
СУМЧАТЫХ 
..............................................................................................................................................................107
7.1. Сравнительная характеристика проявления латерализации 
у исследованных видов сумчатых ..............................................................................107
7.2. Влияние способа локомоции и положения тела на латерализацию 
.................109
ЗАКЛЮЧЕНИЕ 
........................................................................................................................................................112
БЛАГОДАРНОСТИ ..............................................................................................................................................113
СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ И УСЛОВНЫХ ОБОЗНА
ЧЕНИЙ 
..................................................114
СЛОВАРЬ ТЕРМИНОВ .....................................................................................................................................115
ИСПОЛЬЗОВАННАЯ ЛИТЕРАТУРА 
........................................................................................................117

Введение
Под латерализацией функций конечностей у животных принято понимать асимметричное участие парных конечностей в осуществлении двигательных задач [Hook, 
2004; Rogers, 2009]. Интенсивные исследования в этой области в течение последних 
десятилетий показали, что выраженная в различной степени латерализация функций 
конечностей является распространённой чертой позвоночных и проявляется в поведении животных в форме предпочтений использовать левую или правую конечность 
при выполнении определенных действий [Бианки, 1985; Hook, 2004; Ströckens et al., 
2013]. У многих видов позвоночных была доказана связь между предпочтением конечности и межполушарной асимметрией мозга [Nudo et al., 1992; Hopkins, Pilcher, 
2001; Phillips et al., 2005; Dadda et al., 2006; Hopkins et al., 2007; Rogers, 2009; Hopkins, 
Nir, 2010; Brown, Magat, 2011a]. Результаты некоторых исследований указывают на то, 
что латерализация функций конечностей биологически выгодна для особи [Lorincz, 
Fabre-Thorpe, 1996; Marchant, McGrew, 1996; Magat, Brown, 2009]. Преимущества, связанные с латерализацией функций конечностей, такие как повышение эффективности 
действий [Magat, Brown, 2009; Flindall et al., 2013; Mangalam et al., 2014] и понижение 
временны́х затрат на координацию и инициирование движения [Papademetriou et al., 
2005], могут объяснять широкую распространённость этого феномена среди позвоночных животных.
Латерализация функций передних конечностей наиболее детально исследована у 
плацентарных млекопитающих (Mammalia: Placentalia) [Ströckens et al., 2013]. Традиционно модельной группой для изучения предпочтений в использовании конечностей 
у млекопитающих служили приматы (Primates) [Hopkins, 2006], тогда как другие отряды не подвергались систематическому исследованию [Ströckens et al., 2013]. На примере приматов были выявлены основные факторы, влияющие на проявление латерализации функций передних конечностей на внутри- и межвидовом уровнях. У особей 
одного вида выраженность латерализации может зависеть от пола и возраста особи, 
характеристик выполняемого действия и условий содержания. В качестве ключевой 
характеристики вида, определяющей проявление латерализации в использовании конечностей, часто рассматривается способ передвижения, а именно использование бипедальной или квадропедальной локомоции [MacNeilage, 1991; Ward, 1995; Westergaard 
et al., 1998]. Недостаток информации по другим группам млекопитающих не позволяет 
оценить универсальность влияния этих факторов на предпочтения выбора конечности 
и выявить общие закономерности проявления латерализации функций конечностей у 
млекопитающих в целом. 
Непосредственной целью нашей работы было изучение латерализации функций передних конечностей у сумчатых. Сумчатые млекопитающие (Mammalia: Marsupialia) 
практически не исследованы с точки зрения латерализации функций конечностей, и 
при этом обладают рядом черт, позволяющих использовать эту группу млекопитающих для проверки закономерностей, выявленных на приматах. Развитая манипулятив

А.Н. Гилёв, К.А. Каренина, Е.Б. Малашичев   Асимметрия использования конечностей у млекопитающих
ная активность сумчатых [Iwaniuk et al., 2000] позволяет исследовать предпочтения в 
использовании передних конечностей в различных типах поведения и оценить влияние характеристик выполняемых действий на проявление латерализации. У приматов 
выраженность предпочтения конечности зависит от того, из какого положения тела 
животное выполняет действие: бипедального (стоя на задних конечностях) или квадропедального (стоя на задних и передних конечностях) [Hopkins, 1993; Ward et al., 1993; 
Westergaard et al., 1997; Blois-Heulin et al., 2007]. Для многих видов сумчатых типично как квадропедальное, так и бипедальное положение [Hume et al., 1989; Webster, 
Dawson, 2003; Dawson, 2012], что делает их удобной моделью для изучения влияния 
положения тела на латерализацию. Кроме того, среди сумчатых есть квадропедальные 
виды и виды, использующие преимущественно бипедальную локомоцию [Webster, 
Dawson, 2003; Kear et al., 2008]. Это позволяет проверить гипотезу о взаимосвязи между освоением бипедальной локомоции и проявлением ярко выраженной латерализации 
функций передних конечностей, которая ранее была исследована только на приматах 
[Ward, 1995; Westergaard et al., 1998; Corbetta, 2003]. Так как у сумчатых развитие передних конечностей в онтогенезе происходит значительно быстрее, чем у большинства 
плацентарных [Cooper, Steppan, 2010], а у некоторых видов (например, представителей семейства Macropodidae) развитая манипулятивная активность проявляется уже на 
стадии постоянного нахождения в сумке матери [Dawson, 2012], эта группа млекопитающих является наиболее подходящей для изучения ранних проявлений латерализации 
функций передних конечностей. Таким образом, сумчатые могут служить удобной модельной группой для дальнейшего разностороннего изучения латерализации функций 
конечностей у млекопитающих. 
В этой работе впервые была исследована латерализация функций передних конечностей у семи видов сумчатых: домового опоссума Monodelphis domestica (Didelphidae, 
Didelphimorphia), карликовой сумчатой летяги Petaurus breviceps (Petauridae, Diprotodontia), 
кенгуру Гудфеллоу Dendrolagus goodfellowi (Macropodidae, Diprotodontia), рыже-серого 
валлаби Macropus (Notamacropus) rufogriseus (Macropodidae, Diprotodontia), серого кенгуру, M. (M.) giganteus (Macropodidae, Diprotodontia), рыжего кенгуру M. (Osphranter) 
rufus (Macropodidae, Diprotodontia) и гребнехвостого кенгуру Bettongia penicillata 
(Potoroidae, Diprotodontia). У каждого вида предпочтения в использовании конечностей были изучены, как минимум, в четырёх типах поведения. Была проведена оценка 
влияния на латерализацию таких факторов, как пол и возраст особи, тип поведения 
и положение тела при выполнении действия (квадропедальное / бипедальное). Среди 
млекопитающих такие разносторонние исследования латерализации функций конечностей ранее проводили только на приматах. В работе была использована широко применяемая схема исследования латерализации функций передних конечностей у млекопитающих [Boesch, 1991; Lonsdorf, Hopkins, 2005; Rigamonti et al., 2005; Blois-Heulin et 
al., 2007; Zhao et al., 2008a; Smith, Thompson, 2011], адаптированная к новым объектам. 
Так как экспериментальные условия могут влиять на естественное проявление асимметричного использования конечностей у животных [Hopkins, 2006; Lhota et al., 2009; 
Rogers, 2010; Schnoell et al., 2014], предпочтительным методом сбора материала для 
описания латерализации функций передних конечностей у вида является наблюдение. 
В настоящей работе были проведены наблюдения за повседневным поведением сумчатых в неволе и в природе. Для анализа материала были использованы статистические 
методы, широко применяемые в работах по оценке латерализации функций конечнос

Введение
тей у позвоночных [Strauss, Wada, 1983; Westergaard et al., 1998; Hopkins et al., 2011; 
Meguerditchian et al., 2012]. При выборе мест и освоении методов наблюдений за кенгуровыми (Macropodidae) в природе авторами были проведены консультации и совместные полевые выезды с австралийскими специалистами по исследованию кенгуровых 
Дж. Инграм (J. Ingram, University of Tasmania) и Т. Доусоном (T. Dawson, University of 
New South Whales). 
В результате работы впервые была исследована латерализация у детёнышей сумчатых, были выявлены уникально ранние проявления латерализованной манипулятивной активности на стадии постоянного нахождения в сумке матери. Сравнение латерализации у бипедальных и квадропедальных видов, а также исследование латерализации в бимануальных манипуляциях ранее проводили только среди приматов. Влияние 
положения тела животного на проявление асимметричного использования передних 
конечностей было впервые продемонстрировано для млекопитающих, не принадлежащих к отряду Приматы. В ходе работы впервые получены данные о латерализации у 
сумчатых в природе. Исследования латерализации у млекопитающих в природе крайне 
редки, и ранее данные по предпочтению одной конечности у животных одного вида в 
природе и в неволе напрямую не сравнивали. В настоящей работе у двух видов сумчатых было проведено сравнение предпочтений в использовании передних конечностей 
у особей в неволе и в природе в идентичных типах поведения. В монографии использованы результаты работ, частично опубликованных в периодических изданиях [Гилёв 
и др., 2012а; б; Гилёв, Каренина, 2012; Гилёв, 2014; Giljov et al., 2012a; b, 2013, 2015a].

Глава 1. 
СОВРЕМЕННЫЕ ПРЕДСТАВЛЕНИЯ 
О ЛАТЕРАЛИЗАЦИИ ФУНКЦИЙ КОНЕЧНОСТЕЙ
1.1. Межполушарная асимметрия 
и латерализация поведения позвоночных животных
Принцип асимметрии является одним из основных принципов функционирования 
парного мозга [Бианки, 1989]. Открытие, давшее начало пониманию асимметричности строения и функционирования мозга, было сделано во второй половине XIX века 
врачом-неврологом Полем Брока, выяснившим, что неспособность его пациента к членораздельной речи обусловлена поражением определённой области левого полушария 
мозга [цит. по: Lokhorst, 1996]. Однако ещё за два десятилетия до Брока, Марк Дакс 
выявил взаимосвязь между нарушением речевых функций и повреждением левого полушария [цит. по: Cubelli, Montagna, 1994]. Работы Карла Вернике продемонстрировали, что левое полушарие ответственно не только за производство речи, но и за способность к её пониманию [Wernicke, 1874]. Впоследствии было доказано, что принцип 
асимметрии проявляется в осуществлении не только речевых, но и многих других функций человеческого мозга [Brancucci et al., 2009]. 
Мнение о том, что функциональная асимметрия мозга характерна исключительно 
для человека [Warren, 1980; Crow, 2004], имело распространение вплоть до начала XXI 
века. Положение о том, что асимметричность распределения функций между правым 
и левым полушариями мозга является уникальной человеческой характеристикой, по 
всей вероятности, связанной с высокими развитием интеллекта, часто встречалось 
в учебных пособиях по неврологии и психологии [Vallortigara et al., 2011]. Первые 
свидетельства существования межполушарной асимметрии у других видов зачастую 
резко критиковались или игнорировались [MacNeilage, 1993; Vallortigara et al., 2011]. 
Переломным этапом стали исследования 70–80-х годов XX века, которые выявили неоспоримые доказательства асимметричности функционирования нервной системы у 
нескольких видов позвоночных животных. Ф. Ноттебом и его коллеги [Nottebohm et 
al., 1976] обнаружили, что у канареек Serinus canaria пение контролируется преимущественно левым полушарием мозга. Методом повреждения или временного блокирования одного из полушарий мозга было показано неравноценное участие левого и правого его полушарий в осуществлении различных функций у домашней курицы Gallus 
gallus domesticus [Rogers, Anson, 1979] и серой крысы Rattus norvegicus [Denenberg, 
1981]. В.Л. Бианки выделил основные закономерности проявления межполушарной 
асимметрии у животных. На основе результатов экспериментальных исследований им