Зимовка и холодоустойчивость муравьев на северо-востоке Азии

РОССИЙСКАЯ АКАДЕМИЯ НАУК
ДАЛЬНЕВОСТОЧНОЕ ОТДЕЛЕНИЕ
ИНСТИТУТ БИОЛОГИЧЕСКИХ ПРОБЛЕМ СЕВЕРА
Ä.È. Áåðìàí, À.Â. Àëôèìîâ, Ç.À. Æèãóëüñêàÿ, À.Í. Ëåéðèõ
ЗИМОВКА И ХОЛОДОУСТОЙЧИВОСТЬ МУРАВЬЕВ
НА СЕВЕРО-ВОСТОКЕ АЗИИ
Товарищество научных изданий КМК
Москва 
 2007

УДК 595.796:591.5(571.56 + 571.65)
ББК 28.691.892.47-8(2Р5)
      З-628
Áåðìàí Ä.È., Àëôèìîâ À.Â., Æèãóëüñêàÿ Ç.À., Ëåéðèõ À.Í. Зимовка и холодоустойчивость муравьев на северо-востоке Азии. М.: Товарищество научных изданий КМК. 2007.
262 с.
Монография посвящена выяснению путей адаптации наземных насекомых (на примере массовых видов муравьев) к переживанию зимы на северо-востоке России, в регионе с крайне низкими для Северного полушария зимними температурами. Приводятся
сведения по географическому распространению, ландшафтному и биотопическому распределению видов, численности гнезд и семей, расположению и устройству гнезд, составу населения. Подробно описаны температурные режимы зимовки, складывающиеся в
гнездах на разных местоположениях в условиях резко континентального климата. Рассматривается влияние вечной мерзлоты на жизнедеятельность и условия зимовки муравьев. Приведены характеристики холодоустойчивости личинок и взрослых насекомых (температуры максимального переохлаждения и пороги длительно переносимых
температур), сезонные изменения этих параметров, а также концентрации холодозащитных веществ. Синтезирующий раздел книги посвящен анализу связи пространственного распространения и холодоустойчивости муравьев. Сформулировано представление об адаптивных стратегиях этих не переносящих замерзания насекомых, позволяющих
им существовать в крайне жестких климатических условиях.
Книга рассчитана не только на энтомологов научно-исследовательских институтов
биологического и сельскохозяйственного профиля, но и на экологов различных специальностей, занимающихся изучением адаптивных стратегий организмов к экстремальным
факторам, и в частности к холоду. Книга будет полезна студентам-биологам и краеведам.
Ил. 62. Табл. 22. Библиогр. 309  назв. Фото 48.
Ответственный редактор: проф. Г.М. Длусский
Рецензенты: проф. А.Х. Саулич, проф. В.В. Хлебович
ISBN 978-5-87317-419-5
© Берман Д.И., Алфимов А.В., Жигульская З.А.,
 Лейрих А.Н., текст, иллюстрации, 2007
© Товарищество научных изданий КМК, издание, 2007

RUSSIAN ACADEMY OF SCIENCES
FAR EASTERN BRANCH
INSTITUTЕ OF BIOLOGICAL PROBLEMS OF THE NORTH
D.I. Berman, A.V. Alfimov, Z.A. Zhigulskaya, A.N. Leirikh
WINTERING AND COLD HARDINESS OF ANTS
IN THE NORTH-EAST OF ASIA
KMK Scientific Press
Moscow 
 2007

UDK 595.796:591.5(571.56 + 571.65)
D.I. Berman, A.V. Alfimov, Z.A. Zhigulskaya, A.N. Leirikh. Wintering and cold hardiness of
ants in the North-Åast of Asia. M.: KMK Scientific Press Ltd. 2007. 262  p.
This monograph attempts to identify the major methods of adaptation of land insects
(using the example of the dominant species of ants) to winter survival in the north-east of
Russia, the region with the lowest winter temperatures in the Northern Hemisphere. Data on
the geographical extent, landscape and biotopic distribution of the species, abundance of
nests and families, location and organization of nests, and population structure, are presented.
The winter thermal regimes in nests at different locations, under conditions of extreme
continental climate, are described in detail. The influence of permafrost on the vital activity and
wintering conditions of the ants is examined. Characteristics of the cold-hardiness of larvae
and imagos (supercooling points and long-term tolerable temperature), seasonal changes in
these parameters, and concentrations of substances enabling cold hardiness, are given. The
synthetic part of the book analyses the relation between spatial distribution and the cold
hardiness of the ants as a whole — the adaptive strategies of these insects, intolerant of tissue
freezing, which allow them to exist under extremely harsh climatic conditions.
The book is aimed not just at entomologists in biological and agricultural research institutes,
but at all ecologists interested in the adaptive strategy of organisms to subarctic conditions,
particularly to the cold. The book will also be of value to students of biology and of local lore.
62 Figures, 22 Tables, Bibliogr. 309  names, 48 Photos.
Editor-in-chief: Prof. G.M. Dlussky.
Reviewers: Prof. A.Kh. Saulich and Prof. V.V. Khlebovich.
ISBN 978-5-87317-419-5
© Berman D.I., Alfimov A.V., Zhigulskaya Z.A.,
Leirikh  A. N., 2007
© KMK Scientific Press Ltd., 2007

ПРЕДИСЛОВИЕ РЕДАКТОРА
Больше половины территории России и значительную часть Северной Америки (Аляска, Канада) занимают районы с вечной мерзлотой. На этом пространстве постоянно обитают тысячи видов беспозвоночных животных, но лишь
для немногих из них известны реальные условия зимовки, физиологические механизмы и особенности поведения, позволяющие им переносить низкие температуры.
В нашей стране изучение холодоустойчивости началось еще в конце XIX в.
П.И. Бахметьевым, показавшим, что выход из анабиоза возможен, если тканевые жидкости остаются в переохлажденном состоянии. В 30-е гг. ХХ в. была
опубликована блестящая книга Н.И. Калабухова «Спячка животных», давшая
толчок новым исследованиям зимовки животных в естественных условиях.
Особенно интенсивно они проводились в Советском Союзе в 50–70-е гг., итогом чему стали монографии Р.С. Ушатинской «Основы холодостойкости насекомых» (1957) и Л.К. Лозина-Лозинского «Очерки по криобиологии» (1972).
С 1960-х гг. холодоустойчивость стала предметом пристального изучения в
Канаде, Японии и Скандинавии. У нас в стране, напротив, подобные работы с
середины 1980-х гг. были практически свернуты и продолжались лишь небольшой группой ученых, возглавляемой Д.И. Берманом — заведующим лабораторией биоценологии Института биологических проблем Севера ДВО РАН. Много лет я слежу за интересными публикациями этих исследователей, и вот наконец перед нами монография, обобщающая их работы по биологии муравьев в
условиях Севера.
Следует подчеркнуть, что до сих пор в большинстве публикаций обсуждаются проблемы зимовки животных умеренной климатической зоны, изучением
же особенностей холодоустойчивости беспозвоночных животных в обширных
регионах с очень холодной зимой занимаются явно недостаточно. Работы же,
выполненные в Антарктиде и на Шпицбергене, касаются детального изучения
физико-химических механизмов устойчивости к холоду немногих видов, в то
время как экология зимующих организмов остается почти неизученной.
На этом фоне актуальной выглядит предлагаемая читателю монография,
ставшая итогом 30-летних исследований экологии и физиологии муравьев в условиях Крайнего Севера, фактически на северных границах их распространения.
Замечу, что книга написана коллективом, включающим зоологов (Д.И. Берман,
З.А. Жигульская), микроклиматолога (А.В. Алфимов) и экофизиолога (А.Н. Лейрих). В наше время узкой специализации подобная комплексная работа может
быть выполнена на столь высоком уровне только слаженным коллективом исследователей разных специальностей, что лишний раз подтверждает представляемый труд. Такой подход позволил авторам оценить весь спектр адаптивных
стратегий, не только физико-химических и физиологических, но и экологических, этологических и других, к прохождению жизненных циклов или отдельных
его этапов при низких температурах среды. Как справедливо подчеркивают

Зимовка и холодоустойчивость муравьев на северо-востоке Азии
авторы, наиболее перспективно в этом плане изучение широко распространенных видов в экстремальных условиях, где приспособительные возможности организмов проявляются особенно ярко. В северных континентальных областях в
силу огромных микроклиматических контрастов на небольшой территории сосуществуют виды животных разного происхождения и с различными экологофизиологическими возможностями.
Основные исследования проводились в Магаданской области на стационаре
«Абориген», расположенном в верховьях Колымы. По зимним климатическим
характеристикам эта территория близка к району полюса холода в Северо-Восточной Якутии, где даже в уникально «теплых» зимой биотопах не бывает
температур выше –9 °С. Фоновые же температуры в приповерхностных слоях
почвы зимой обычно опускаются до –45…–50 °С на бесснежных местах (что
близко к минимумам в воздухе) и –20…–25 °С на многоснежных.
Не случаен и выбор объекта: муравьи — идеальные модели для многих
исследований, в том числе и холодоустойчивости в естественных условиях.
Обычно для этих целей беспозвоночных животных собирают осенью поодиночке и помещают на зимовку в лаборатории, создавая условия, которые, по
мнению экспериментатора, наилучшим образом соответствуют естественным.
Муравьев же, оказывается, можно изучать в условиях их естественной зимовки. Авторы осенью отмечали гнезда длинными вешками, а зимой выдалбливали монолит с гнездом, переносили в холодное лабораторное помещение и раскладывали муравьев по бюксам небольшими порциями, используемыми для
экспериментов по мере надобности. Конечно, такая методика требовала от
исследователей значительных усилий, возможных только при большом энтузиазме и коллективной работе. Но, как мне кажется, труды исследователей вполне
окупились полученными результатами. Фактически обсуждаемая монография —
первая в мировой литературе работа, в которой представлена целостная картина обитания муравьев в экстремальных условиях Севера.
Как и большинство работ подобного рода, монография начинается с характеристики ландшафтов и климатов района исследований. Но есть важное отличие. Как правило, зоологи ограничиваются сведениями, полученными из справочников и других литературных источников. В данной же работе приводятся
многочисленные оригинальные данные о микроклимате отдельных локальностей, позволяющие лучше понять условия жизни муравьев в конкретных местообитаниях. Теперь мы доподлинно знаем, каков термический режим в «экологически активном слое» (т.е. в почве и обитаемой верхней части грунтов) вблизи
полюса холода. Следует подчеркнуть, что, несмотря на необычайно широкое
распространение вечной мерзлоты в лесной зоне Евразии и Северной Америки,
специальные работы об условиях жизни в почве на этих территориях отсутствуют. Материалы авторов об условиях, возникающих на разных типах («сухой» и льдистой) мерзлоты, представляют особый, самостоятельный интерес,
поскольку могут быть использованы для анализа распространения любых организмов, обитающих на вечной мерзлоте не только в субарктике северо-восточ

Предисловие редактора
ной Азии, но и в пределах значительной территории Сибири и Северной Америки.
Как мирмеколог, я надеялся в первую очередь получить новые сведения о
муравьях, и мои ожидания оправдались. Монография содержит уникальные
данные по биологии отдельных видов в условиях субарктического климата на
северной границе своих ареалов. Максимум того, чем располагала мировая наука в этом плане, — это биология видов на Скандинавском полуострове, хотя и
лежащем на близких к исследованным широтах (60–70° с.ш.), однако неизмеримо более теплом, а потому, в известном смысле, менее интересном. В данной работе приводятся сведения о географическом распространении, биотопическом распределении, особенностях гнездостроения, сезонной динамике развития муравьев, обитающих на северо-востоке Сибири. Особенно интересны
данные о строении муравьиных гнезд, сбор сведений о которых связан с большим объемом физически тяжелых и одновременно тщательных работ по раскопке гнезд, как летом, так и зимой.
Особую ценность всему исследованию придает глава «Холодоустойчивость
муравьев и определяющие ее физиолого-биохимические факторы». Впервые
получены точные количественные данные о холодоустойчивости десяти видов
муравьев, относящихся к четырем родам (Myrmica, Leptothorax, Camponotus
и Formica), наиболее многочисленных в районе исследований. Показаны физиологические механизмы, обеспечивающие эту устойчивость.
Таким образом, нарисована целостная картина: в одном действительно холодном регионе для одной таксономической группы исследованы географическое
распространение в регионе, биотопическое распределение, устройство гнезд, состав зимующих семей, термические условия в гнездах, отношение к низким температурам (температуры максимального переохлаждения, замерзания, пороги
переносимых температур) и динамика концентрации криопротекторов в течение
сезона. Ценна уже сама по себе картина, даже без каких-либо выводов. Однако
сделанные обобщения важны и интересны. Авторам удалось убедительно показать многоплановость адаптивных стратегий выживания на Крайнем Севере. В одних случаях возможность существования видов в этих условиях определяется главным образом высокой физиологической холодоустойчивостью, в других — недостаток физиологических возможностей компенсируется выбором подходящих местообитаний со специфическим микроклиматом или за счет особенностей конструкции гнезд. Несколько неожиданно, но столь же убедительно звучит вывод об индивидуальной адаптивной тактике каждого из изученных видов.
Это обстоятельство, по мнению авторов, оставляет мало надежд на выявление
общей стратегии холодового адаптогенеза (включая физиолого-биохимические и
поведенческие аспекты), по крайней мере у муравьев. Было бы крайне интересно и важно проверить этот пессимистический вывод на других группах организмов (пока в литературе подобные материалы отсутствуют).
Из проведенного анализа причин обеднения фауны муравьев на северных
границах ареала следует, что причины эти разнообразны. Лишь небольшая доля

Зимовка и холодоустойчивость муравьев на северо-востоке Азии
видов свободна на Северо-Востоке от пресса низких зимних температур, и их
северная граница определяется летними условиями. Однако биотические отношения, как показано в монографии, продолжают играть и на Севере значительную роль в фауногенезе.
Важное достоинство монографии — подробное описание методов полевых и
лабораторных работ, которые в будущем смогут использовать другие исследователи. К заслугам авторов, несомненно, следует отнести и разработку методов оценки параметров холодоустойчивости у особей, зимующих в природных
условиях. Такие методы позволят избежать ошибок при подборе условий зимнего содержания животных в лаборатории. Это тем более важно, поскольку
авторы выявили очень быстрые изменения физиологических параметров, в том
числе температуры максимального переохлаждения, у всех видов при изменении условий.
Монография, безусловно, представляет интерес не только для мирмекологов (в этом отношении она уникальна обилием фактического материала по экологии отдельных видов), но и для всех биологов, интересующихся проблемами
холодоустойчивости и выживания животных в суровых условиях субарктического климата.
Завершая краткое предисловие, замечу, что сейчас лаборатория биоценологии в Магадане — единственное подразделение в России, исследующее зимнюю экологию беспозвоночных животных. Хочется пожелать им дальнейших
успехов в трудной и интересной работе и выразить надежду на то, что данная
книга привлечет к изучению этих проблем новых исследователей.
Г.М. Длусский

ВВЕДЕНИЕ
Главная черта, объединяющая климаты России, — холодная зима. Доля территорий с положительными температурами зимой ничтожна, а вечная мерзлота занимает почти 60% всей площади страны. В северной части Северной
Америки, в Канаде и на Аляске, положение аналогичное. На всем этом пространстве каждый год зимуют в оцепенении тысячи разных видов беспозвоночных животных. Лишь для считанных десятков известны реальные условия
зимовки и механизмы холодозащиты. Масштабу явления, к сожалению, не соответствует степень его изученности.
Исследования этой экстремальной стороны жизни беспозвоночных животных,
лежащие в лоне физиологии, экологической физиологии и экологии, интенсивно
развиваются. В начале прошлого века интерес к переживанию низких температур был связан с изучением анабиоза (работы П.И. Бахметьева, П.Ю. Шмидта),
в середине века исследования были в значительной мере ориентированы на борьбу с насекомыми — вредителями сельского хозяйства и на криоконсервацию тканей и органов. Важнейшие вехи разработки этих направлений — издание монографий Р.С. Ушатинской «Основы холодостойкости насекомых» (1957), Л.К. Лозина-Лозинского «Очерки по криобиологии» (1972), Р.С. Ушатинской и Г.Г. Йирковского «Экология и физиология колорадского жука» (1976). Криоконсервация
со временем превратилась в обособленную и успешно развивающуюся область,
преследующую в первую очередь прикладные задачи. Некоторое время исследования холодоустойчивости беспозвоночных животных проводились в Ленинградском и Тартуском университетах, Институте эволюционной морфологии и экологии животных (Москва). В 1971 г. в Тарту была проведена конференция «Холодостойкость насекомых и клещей», а в 1978 г. вышла монография Э.Э. Меривээ «Холодоустойчивость насекомых».
Полученные результаты в значительной мере определили развитие этого направления на следующие десятилетия. В частности, для некоторых групп беспозвоночных выяснена связь холодоустойчивости с наличием и глубиной диапаузы (Меривээ,
1972; Ушатинская, 1980), показаны как существование неспецифической холодоустойчивости, связанной со стадиями онтогенеза и диапаузой (Меривээ, 1978; Ушатинская, Иванчик, 1974; Луйк, 1975; Ушатинская, Чеснек, 1974), так и различия в холодоустойчивости популяций насекомых из разных географических точек (Пантюхов, 1956,
1964; Хансен, 1978). Описаны характеристики холодоустойчивости многих видов
беспозвоночных (Хансен, 1980а), пополнен список видов, переносящих в естественных условиях зимовку в замерзшем состоянии (Хансен, 1980б). Разработаны и
усовершенствованы критерии холодоустойчивости (Меривээ, 1978), аппаратура (Горышин, 1966), методические приемы (Меривээ, 1970; Куузик, 1971), позволяющие
получать адекватные результаты и однозначно их интерпретировать. Наиболее ярким
итогом исследований этого периода явилась публикация книги Р.С. Ушатинской
«Скрытая жизнь и анабиоз» (1990). К середине 1980-х гг. подобные работы в бывшем СССР были практически прекращены.

Зимовка и холодоустойчивость муравьев на северо-востоке Азии
Напротив, с 1960-х гг. бурное развитие исследований холодоустойчивости
началось в Канаде, Японии, Скандинавии. В 1982 г. в Осло была проведена
первая международная конференция, посвященная различным аспектам холодоустойчивости беспозвоночных. В том же году Баустом с коллегами (Baust et
al., 1982) была опубликована первая часть библиографического списка литературы по физиологии и биохимии устойчивости к низким температурам насекомых и других наземных членистоногих, содержащая более 500 ссылок. В 1986
г. вышла вторая часть списка более чем со 150 ссылками (Lee et al., 1986).
Наконец, коллективом из 39 авторов в 1991 г. была опубликована монография
«Насекомые при низких температурах», под редакцией Р. Ли и Д. Денлинджера
(Lee, Denlinger, 1991), отразившая состояние направления и ставшая настольной книгой исследователей холодоустойчивости. В монографии сформулированы основные понятия и рассмотрены общие принципы холодоустойчивости насекомых, свойства и баланс воды, биохимия криопротекторов и специфических белков, играющих важную роль в обеспечении устойчивости к отрицательным температурам, уделено значительное внимание адаптациям отдельных видов, группировкам арктических наземных и водных беспозвоночных, а
также практическим приложениям знаний холодоустойчивости в области криоконсервации клеток, тканей и целых насекомых, контроля численности вредителей, зимовки пчел и выращивания шелковичного червя.
За последние 15 лет все обозначенные направления успешно развивались, в
том числе и силами неформальной группы исследователей, представленной в
вышеупомянутой монографии. Регулярно публиковались обзорные работы, посвященные не только ключевым элементам физиологии холодоустойчивости,
таким как баланс воды (Danks, 2000; Block, 2002), ядра кристаллизации (Lee,
Costanzo, 1998; Zachariassen, Kristiansen, 2000; Lundheim, 2002), неорганические
ионы (Zachariassen et al., 2004), низкомолекулярные криопротекторы (Kostal et
al., 2001, 2004; Wharton, 2003; Fuller, 2004; Williams et al., 2004), антифризные
белки (Davies et al., 2002; Duman et al., 2004), но и состоянию проблемы в целом
(Somme, 1995; Denlinger, Lee, 1998; Bale, 2002; Danks, 2004, 2005; Turnock, Fields,
2005). Изучались биохимия криопротекторов (Muise, Storey, 1999, 2001), регуляция уровня обмена (Storey, Storey, 2004), механизмы повреждений под воздействием холодового стресса и репарации (Joanisse, Storey, 1998). В программах
регулярно проводимых международных конференций по экофизиологии беспозвоночных вопросы холодоустойчивости занимают важное место (материалы II,
III, IV конференций см.: «Proceedings …», 1996, 1999, 2002 в «European Journal of
Entomology»).
В работах многих авторов рассматриваются возможные физико-химические механизмы выживания клеток и организмов как в переохлажденном, так и
в замерзшем состоянии, с привлечением данных по состоянию мембран, свободной и связанной воды и т.д. (Лозина-Лозинский, 1973; Somme, 1967; Asahina,
1966; Salt, 1957, 1959, 1962, 1966a; Baust, Morrissey, 1975; Ring, Tesar, 1981; PoinsotBalaguer, Barra, 1983; Yi, Lee, 2003; Worland et al., 2004; Озернюк, 2000). Работы