Мышечная система трематод (строение и возможные пути эволюции)

МИНИСТЕРСТВО ОБРАЗОВАНИЯ И НАУКИ РОССИЙСКОЙ ФЕДЕРАЦИИ
РОССИЙСКАЯ АКАДЕМИЯ НАУК
ЯРОСЛАВСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ ИМЕНИ П.Г. ДЕМИДОВА
ЦЕНТР ПАРАЗИТОЛОГИИ
ИНСТИТУТА ПРОБЛЕМ ЭКОЛОГИИ И ЭВОЛЮЦИИ ИМЕНИ А.Н. СЕВЕРЦОВА
М.В. ЯСТРЕБОВ
И.В. ЯСТРЕБОВА
МЫШЕЧНАЯ СИСТЕМА ТРЕМАТОД
(СТРОЕНИЕ И ВОЗМОЖНЫЕ ПУТИ ЭВОЛЮЦИИ)
Москва 2014

УДК 576.8
Ястребов М.В., Ястребова И.В. Мышечная система трематод (строение и возможные пути эволюции). М.: Тов-во научных изданий КМК, 2014. 343 с.
Монография посвящена мышечной системе гермафродитного поколения трематод в анатомическом, экологическом и эволюционном аспектах. На материале
из двадцати пяти биологических видов, относящихся к шестнадцати семействам,
описано пространственное распределение мышечных элементов в покровах, паренхиме, присосках и глотках марит трематод. Особенности архитектоники мускулатуры различных видов обсуждены с точки зрения их адаптивного значения.
Проведена «инвентаризация» групп мышц с предварительными заключениями об
их функциональной нагрузке и характере взаимодействия друг с другом при обеспечении процессов жизнедеятельности трематод. Показаны большая сложность и
высокая степень эволюционной пластичности мышечной системы сосальщиков, а
также некоторые типичные способы ее эволюционных преобразований. Строение
мышечной системы оценено с точки зрения путей становления класса Trematoda.
Произведен пересмотр основ и модусов эволюции органов и функций.
Ответственный редактор
Академик НАН РА Мовсесян С.О.
Рецензенты:
член-корреспондент Россельхозакадемии Успенский А.В.
доктор биологических наук Жохов А.Е.
ISBN 978-5-87317-971-8
© Ястребов М.В., Ястребова И.В., 2014.
© Ярославский государственный университет
   им. П.Г. Демидова, 2014.
© Центр паразитологии ИПЭЭ РАН, 2014.
© ООО “КМК”, издание, 2014.

Посвящается
светлой памяти
Петра Григорьевича ОШМАРИНА

СОДЕРЖАНИЕ
Введение ....................................................................................................................... 6
Материал и методы.................................................................................................... 12
Глава 1. Строение мышечной системы трематод.............................................. 16
1.1. Azygia robusta ................................................................................................. 16
1.2. Ñlinostomum complanatum ............................................................................. 24
1.3. Parafasciolopsis fasciolaemorpha .................................................................. 31
1.4. Patagifer bilobus ............................................................................................. 37
1.5. Lecithochirium sp. ........................................................................................... 57
1.6. Halipegus ovocaudatus ................................................................................... 72
1.7. Leucochloridium macrostomum ...................................................................... 78
1.8. Haplometra cylindracea.................................................................................. 83
1.9. Brandesia turgida ............................................................................................ 89
1.10. Tetraserialis tscherbakovi ............................................................................. 96
1.11. Eucotyle cohni ............................................................................................. 100
1.12. Gastrothylax crumenifer.............................................................................. 105
1.13. Hyptiasmus arcuatus ................................................................................... 122
1.14. Haematotrephus lanceolatus ....................................................................... 125
1.15. Uvitellina adelphus...................................................................................... 127
1.16. Typhlocoelium sisowi .................................................................................. 131
1.17. Alaria alata.................................................................................................. 143
1.18. Bolbophorus confusus ................................................................................. 152
1.19. Tylodelphys podicipina ................................................................................ 158
1.20. Hysteromorpha triloba ................................................................................ 165
1.21. Ichthiocotylurus platycephalus.................................................................... 173
1.22. Pseudoapatemon tiaratus ............................................................................ 188
1.23. Apharyngostrigea cornu .............................................................................. 195
1.24. Ophiosoma patagiatum ............................................................................... 207
1.25. Cardiocephalus longicollis.......................................................................... 217
Глава 2. Специфические черты архитектоники мускулатуры марит
и их адаптивное значение..................................................................................... 229
2.1. Трематоды с первичной дифференцировкой тела .................................... 229
2.1.1. Azygia robusta ............................................................................................ 229
2.1.2. Clinostomum complanatum ........................................................................ 231
2.1.3. Parafasciolopsis fasciolaemorpha ............................................................. 233
2.1.4. Patagifer bilobus ........................................................................................ 234
2.1.5. Хемиуриды ................................................................................................ 238
2.2. Трематоды с недифференцированным телом ........................................... 242
2.2.1. Leucochloridium macrostomum ................................................................. 242
2.2.2. Haplometra cylindracea, Brandesia turgida.............................................. 243
2.2.3. Tetraserialis tscherbacovi, Eucotyle cohni................................................. 244
2.2.4. Gastrothylax crumenifer............................................................................. 246

2.2.5. Циклоцелиды ............................................................................................ 248
2.3. Трематоды с вторичной дифференцировкой тела (стригеидиды) .......... 251
2.3.1. Alaria alata................................................................................................. 251
2.3.2. Bolbophorus confusus ................................................................................ 254
2.3.3. Tylodelphys podicipina ............................................................................... 256
2.3.4. Hysteromorpha triloba ............................................................................... 257
2.3.5. Ichthyocotylurus platycephalus .................................................................. 259
2.3.6. Pseudapatemon tiaratus ............................................................................. 263
2.3.7. Apharyngostrigea cornu ............................................................................. 265
2.3.8. Ophiosoma patagiatum .............................................................................. 268
2.3.9. Cardiocephalus longicollis......................................................................... 271
Глава 3. Мышечная система трематод и некоторые вопросы
макроэволюции ...................................................................................................... 275
3.1. Об эволюционной пластичности мышечной системы трематод ............ 275
3.1.1. Мускулатура покровов ............................................................................. 275
3.1.2. Паренхимная мускулатура ....................................................................... 286
3.1.3. Мускулатура присосок и глотки.............................................................. 290
3.1.4. Гипотезы об эволюции дифференцировок тела трематод .................... 301
3.2. Мышечная система трематод в связи с вопросом о регрессивных
изменениях паразитических организмов ......................................................... 310
3.3. Об основах и способах филогенетического изменения органов
и функций ............................................................................................................ 315
3.3.1. О предпосылках филогенетических изменений органов и функций..... 315
3.3.2. Два новых модуса эволюции функций ................................................... 319
3.3.3. О существе некоторых известных модусов эволюции органов
и функций ............................................................................................................ 323
Литература................................................................................................................ 329

ВВЕДЕНИЕ
Паразитические плоские черви класса Trematoda являются объектом, исключительно интересным для морфологов, в частности, для тех, кто изучает структурное обеспечение двигательной активности животных. В сложном жизненном цикле трематод чередуются свободноживущие и паразитические стадии, использующие три типа локомоции – мерцательный, волновой и гидравлический. Среди разных стадий особый интерес в этом плане представляет наиболее сложно устроенное гермафродитное поколение, или мариты. Осуществление многих физиологических отправлений, в особенности сохранение локализации, требует от марит
значительных мышечных усилий. Усилия расходуются на изменение формы тела,
прикрепление и передвижение, используемые представителями разных биологических видов в тех или иных пропорциях. Кроме того, гермафродитное поколение
трематод освоило в ходе эволюции почти все органы позвоночных животных, приспособившись к обитанию в них множеством непохожих друг на друга способов. Следствием этого стало огромное разнообразие внешнего строения марит,
которое не могло не наложить отпечаток на архитектонику их мускулатуры. Однако вопрос о строении мышечной системы трематод рассматривался наукой крайне
мало. Они не являются популярным объектом исследований, связанных с двигательной активностью животных. Упоминания о них отсутствуют как в сводках по
локомоторным аппаратам беспозвоночных (Беклемишев, 1964; Зенкевич, 1977),
так и в учебниках по биомеханике (Бранков, 1981; Глазер, 1988; Донской, 1975).
Вся информация, так или иначе относящаяся к мускулатуре трематод, может
быть условно разделена на три основных блока. Первый из них – ультраструктурные и физиолого-биохимические исследования мышечной ткани трематод. Второй блок – теоретические разработки, в которых обсуждаются черты гельминтов,
важные с точки зрения сохранения локализации: способы фиксации, дифференцировки тела, соотношение строения с условиями существования, жизненные формы. Упомянутые направления основаны на изучении либо тонких признаков, либо
внешнего строения трематод. Между ними лежит третий, практически не разработанный блок анатомических исследований. На сегодняшний день имеются разрозненные и противоречивые сведения о мускулатуре покровов, а о пространственном распределении паренхимной мускулатуры и о мышцах прикрепительных органов они практически отсутствуют. Показательно, что современные исследования посвящены в основном отдельным компонентам мускулатуры тех или иных
видов трематод и не объединены идеей познания мышечной системы в целом.
Настоящая работа направлена на частичное заполнение этой большой информационной бреши.
Известно, что для марит и партенит трематод характерна гидравлическая локомоция, связанная с хорошо развитой способностью к изменению формы тела
при сохранении его постоянного объема (Барнс и др., 1992; Фейзуллаев, 1972а).
Двигательная активность обеспечивается различными структурными компонентами, одним из которых является паренхима. В силу своей органной природы, она
мультифункциональна и служит, в частности, жидким скелетом (Логачев, 1960;

Логачев, Начева, 1977). Другим блоком обеспечения, тоже имеющим органную
природу, являются покровы, часто называемые также стенкой тела, либо кожномускульным мешком (Давыдов, 1991; Логачев, 1967; Логачев и др., 1979; Начева,
1989; Никишин, 2004). Они включают составные части различной тканевой природы, каждая из которых играет в движении трематод собственную роль. Базальная пластинка нерастяжима и потому ограничивает изменения формы тела, являясь одновременно местом прикрепления мышц (Александер, 1970; Erasmus, 1967).
Тегумент многих видов трематод вооружен. Вооружение обычно лишено собственной мускулатуры (Erasmus, 1970b; Fried, Vates, 1984; Zdarska, 1986) и обеспечивает при передвижении как зрелых гельминтов, так и личинок надежное сцепление с субстратом. Различные авторы указывают на хорошо развитое вооружение
инкапсулированных видов, например, Collyriclum faba (Collyriclidae), Brandesia
turgida (Pleurogenidae) и представителей парагонимид (Быховская-Павловская,
Хотеновский, 1964; Курочкин, 1987; П. Ошмарин, А. Ошмарин, 1989; Blankespoor
et al., 1982). Сохранение вооружения в механически статичных условиях указывает на другую функцию вооружения, а именно, истирание тканей хозяина при питании (Галактионов, Добровольский, 1987). У представителей разных групп трематод и в разных частях тела представителей одного вида форма, размер и топография вооружения могут сильно различаться. Названные различия отчетливо показаны в большом числе работ с использованием сканирующей электронной микроскопии покровов (Горчилова, Полякова-Кръстева, 1980; Crites, Julek, 1981; Fujino
et al., 1979b; Kruse et al., 1992; Ngendahayo, Bayssade-Dufour, 1987; Oliver et al.,
1984; Scialdo-Krecek, 1983; Smales, Blankespur, 1984 и ряд других). Эти работы
носят в основном констатационный характер, ибо наблюдаемые различия не имеют объяснений с точки зрения особенностей субстрата или способов освоения среды. О других структурных компонентах, обеспечивающих двигательную активность, – паренхимной мускулатуре и прикрепительных органах – будет сказано
ниже.
Мускулатура марит и партенит трематод (как и других Plathelminthes) гладкая,
тонического типа, то есть способная к относительно медленным и длительным
сокращениям (Иванов, Дубова, 1950; Шишов, 1965; Gupta, 1984; Halton, Maule,
2004; Kryvi, 1973). Мышечная клетка состоит из ядерной части (миоцитона) и сократительного отростка (миофибриллы). Миоцитоны располагаются в разных частях тела, нередко синцитиальными скоплениями. Они связаны с миофибриллами
цитоплазматическими отростками. Каждая миофибрилла содержит геометрически правильное скопление толстых миозиновых филаментов (диаметр 10-40 нм) и
тонких актиновых (диаметр 5-10 нм) в соотношении 1:9-12. Миофибриллы окружены фиброзной тканью (Логачев, 1955, 1957; Полякова-Кръстева и др., 1989; Blair,
Anderson, 1996; Ishii, Sano, 1980; Krupa et al., 1967; Leitch et al., 1984; Lumsden,
Byram, 1967; Lumsden, Foor, 1968; Pax et al., 1996). Исчерченная мускулатура обнаружена только в хвостах церкарий (Chapman, 1973; Fujino et al., 1979a; Nuttman,
1974; Rees, 1975).
Расположение мышечных клеток в теле гельминта и направления, в которых
вытянуты отростки, обусловливают архитектонику мускулатуры трематод. Об ар

хитектонике пока известно немногое. В общем виде выделяют соматическую мускулатуру, мускулатуру прикрепительных органов и висцеральную. Соматическую
мускулатуру, в свою очередь, подразделяют на мускулатуру покровов и паренхимную (Шульц, Гвоздев, 1970; Mair et al., 1998a). К сожалению, в данной классификации не выдержан единый принцип. Так, в покровах марит установлено наличие
кольцевых, продольных и диагональных мышц. Паренхиму пересекают волокна,
идущие дорсовентрально, продольно и в других направлениях. Наряду с этим, ряд
органов трематод имеет мышечные протракторы, ретракторы или дилататоры. Таким образом, в классификации групп мышц перемешаны ход мышечных волокон
и их функциональная нагрузка, что совсем не одно и то же. Приведенные данные
представляют собой приблизительную схему и указывают на группы мышц, которые могут быть в принципе встречены у трематод. Но пока не ясно, полон ли приведенный список, и какие из перечисленных деталей характерны для класса в целом, а какие – лишь для отдельных групп внутри него. Например, разные авторы
отмечают разное число и последовательность мышечных слоев в покровах тех или
иных видов. Эти разночтения будут подробно обсуждены ниже. Работы обобщающего характера, посвященные архитектонике паренхимных мышц, отсутствуют. В
этой связи разработка новой классификации мышц сосальщиков, основанной на
общем принципе, видится нам преждевременной.
В обеспечении прикрепления и передвижения трематод участвуют органы
фиксации. Беглые, без деталей обзоры, сделанные рядом авторов (Быховская-Павловская 1983; Hayunga, 1991; Nachtigal, 1974), показывают, что таковыми являются хоботки ропалиид, адоральные диски эхиностоматид, орган Брандеса стригеидид, специфический фиксаторный орган буцефалид, но чаще всего – ротовая и
брюшная присоски, типичные для большинства представителей класса. Известно,
что присоски богаты мышцами, образующими три группы: радиальные, продольные (называемые также меридиональными) и кольцевые (Галактионов, Добровольский, 1998; Гинецинская, 1968; Neuhaus, 1985; Smyth, 1966; Smyth, Halton, 1983).
Тем не менее, закономерности и варианты пространственного распределения перечисленных групп мышц практически не выявлены. Исключением является разве что один случай: строение ротовой присоски (которую многие авторы именуют
глоткой) и брюшной присоски положено в основу системы отряда Paramphistomatida
(Nasmark, 1937). Работы Нэсмарка и более поздних авторов (Величко, 1965, 1971;
Gupta & Gupta, 1977; Gupta, Nakhasi, 1977; Jones, Khalil, 1990; Pacenovsky, Krupicer,
1979; Sey, 1985; Sey, Graber, 1979; Sey, Palmieri, 1978 и многие другие) показали,
что даже в пределах одного отряда архитектоника мускулатуры прикрепительных
органов у разных видов далеко не одинаковая. Эти исследования остаются, однако, замкнутыми в узких рамках, поскольку аналогичные по полноте данные о
других группах трематод отсутствуют. Кроме того, общепринятая методика изучения мускулатуры парамфистоматид (Величко, 1969; Eduardo, 1982; Jones, 1990)
оставляет желать лучшего, ибо мышцы рассматриваются только на срединных сагиттальных срезах. В отсутствие полной сагиттальной серии, а также серий, сделанных в других проекциях, нельзя получить отчетливое представление о пространственном распределении мышечных элементов в органе. Мускулатура глот

ки представителей разных семейств трематод изучена Иоффе и Чубрик (1988).
Они отмечают большое сходство всех изученных видов в плане наличия одних и
тех же групп мышц: радиальных, наружных и внутренних кольцевых и наружных
продольных. Несомненным достоинством данной работы, а также цитированного
выше труда Нэсмарка является разделение кольцевой и продольной мускулатуры
присосок и глотки на наружную и внутреннюю, которое принимается во внимание
не во всех исследованиях. Что же касается кишечника и половых протоков, то там
обнаруживаются либо кольцевые и продольные мышцы, либо только кольцевые
(Hathaway, 1972; Mair et al., 2000; Morris, 1968; Rees, 1979; Rohde, 1972; Wittrock,
1976).
Общей чертой большинства перечисленных работ, а также некоторых других
(Ошмарин, 1981; Ошмарин, Жарикова, 1984; Bakke, 1976; Stewart et al., 2003b;
Terenina et al., 2006; Ulmer, Vusse, 1970; Xiao et al., 2012) является то, что архитектоника мускулатуры трематод в них практически никогда не изучается специально, и сведения о ней даются попутно с иными. Относительно полных иллюстрированных описаний мышечной системы в научной литературе мало. Публикации,
где описание пространственного распределения мышечных элементов в теле марит сопровождается попытками истолковать его адаптивное значение и выявить
закономерности строения мышечной системы трематод сравнительно редки (Белова, 2004; Белова и др., 2008а, б; Бурдакова и др., 2012; Хахалкина, Ястребов,
2002, 2005; Хахалкина и др., 2002, 2004; Ястребов, 1997а-г, 1998а-в; Ястребова,
2000а, б, 2004; Ястребова, Ястребов, 1999; Ястребова и др., 2000, 2002а, 2004,
2008).
Архитектоника мускулатуры трематод тесным образом связана с их внешним
строением. Мариты – изначально реофильные паразиты, которые начали заселение дефинитивных хозяев с пищеварительного тракта. При миграции в организме
хозяина, при питании, в поисках полового партнера и для сохранения локализации
им необходима способность к передвижению (Ошмарин, 1959б; Пигулевский, 1953).
Способ сохранения локализации, связанный с передвижением, назван активной
фиксацией (Ошмарин, 1960). При данном способе тело большинства видов трематод дифференцировано на локомоторный и половой отделы, первый из которых
заканчивается у заднего края брюшной присоски (Oschmarin, 1958). Упомянутая
дифференцировка имеет большой эволюционный возраст и считается филогенетически первичной. На ее основе возникают различные вторичные дифференцировки, либо дифференцировка тела утрачивается по разным причинам как таковая
(Ошмарин, Егорова, 1978). Дифференцировка нередко претерпевает изменения и
в ходе онтогенеза. У многих видов она неотчетлива на ранних стадиях маритогонии, когда половой отдел тела еще недоразвит. Некоторые виды, напротив, имеют
дифференцировку при миграции в дефинитивном хозяине, по завершении которой теряют ее вместе с органами прикрепления (Галактионов, Добровольский, 1987;
Гинецинская, 1968; Шульц, Гвоздев, 1972; Gavet, Fried, 1994).
Работы, подробно описывающие локомоторный процесс марит, единичны (Русак, Папина, 1970; Fried, Vates, 1984; Oschmarin, 1958; Sommervil, Iqbal, 1991).
Мариты обычно передвигаются «шагами», используя для сцепления с субстратом

присоски и другие органы прикрепления, а иногда и задний конец тела. У некоторых уплощенных видов вспомогательную роль играет ундулирование боковых
полей тела. В отсутствие присосок перемещение происходит за счёт перистальтических сокращений тела. Показательно, что в цитированных работах и в немногочисленных исследованиях, где обсуждается механизм прикрепления тех или иных
видов трематод (Erasmus, 1969a, b, 1970a; Ohman, 1965, 1966a, b; Purnomo et al.,
1978; Ukoli, 1970), работа органов фиксации и способы передвижения гельминтов
не привязывается к их собственной мускулатуре. При этом совершенно очевидно,
что для формирования верных выводов о прикреплении и передвижении трематод
необходимо иметь представление не только о группах мышц, но и о характере функциональной нагрузки каждой группы, взаимодействующей со всеми остальными. К части, касающейся функциональной нагрузки и взаимодействия разных групп
мышц, наука, можно сказать, не приступала.
Группы мышц трематод традиционно описываются, что называется, в статике.
Их онто- и филогенетическая динамика практически всегда остаются вне поля зрения исследователей. Обсуждать мышечную систему в эволюционном аспекте сложно не только из-за дефицита конкретной информации, но и потому, что филогенетические связи внутри класса выявлены далеко не полно. Чрезвычайное морфологическое разнообразие, отмечаемое даже в пределах отдельных семейств трематод, создает дополнительные трудности. Кроме того, трематод трудно сравнивать
с представителями других классов плоских червей, о мышечной системе которых
известно тоже недостаточно. Однако ниже, на основе собственных и литературных данных, мы попытаемся обсудить варианты строения различных частей мышечной системы марит, акцентируясь, где это возможно, на причинах и характере
их эволюционных преобразований.
В соответствии со сказанным, перед нами стояли следующие основные задачи: изучить архитектонику мускулатуры тела и прикрепительных органов марит
трематод; выявить адаптивную роль особенностей строения мышечной системы
различных видов трематод; оценить степень эволюционной пластичности мышечной системы трематод и показать возможные пути ее эволюционных преобразований; определить доминирующие модусы эволюции двигательной функции трематод; оценить строение мышечной системы трематод в связи с вопросом о путях
эволюционного становления класса.
Мы далеки от мысли, что настоящее исследование даст полную информацию
по обсуждаемой проблеме – слишком велико видовое и морфологическое разнообразие трематод, и слишком трудоемок процесс исследования. Мы надеемся, однако, что она принесет пользу как источник первых обобщений, которые станут
основой дальнейших, более полных результатов.
Написание книги стало бы невозможным или затянулось бы на неопределенный срок, если бы не бескорыстная помощь, которую авторы получали в ходе работы от большого числа людей. Это прежде всего сотрудники и студенты кафедры
экологии и зоологии Ярославского государственного университета имени П.Г.
Демидова, на которой мы живем в полном профессиональном и душевном ком