Биология возбудителей шистосомозов

ÐÎÑÑÈÉÑÊÀß ÀÊÀÄÅÌÈß ÍÀÓÊ
ÈÍÑÒÈÒÓÒ ÏÐÎÁËÅÌ ÝÊÎËÎÃÈÈ È ÝÂÎËÞÖÈÈ èì. À.Í. ÑÅÂÅÐÖÎÂÀ
Öåíòð ïàðàçèòîëîãèè Èíñòèòóòà ïðîáëåì ýêîëîãèè
è ýâîëþöèè èì. À.Í. Ñåâåðöîâà

Ñ.À. ÁÅÝÐ
Ì.Â. ÂÎÐÎÍÈÍ

ÁÈÎËÎÃÈß
ÂÎÇÁÓÄÈÒÅËÅÉ ØÈÑÒÎÑÎÌÎÇÎÂ

Ìîñêâà 2011

Áåýð Ñ.À, Âîðîíèí Ì.Â. Áèîëîãèÿ âîçáóäèòåëåé øèñòîñîìîçîâ. – Ì.: Òîâàðèùåñòâî íàó÷íûõ èçäàíèé ÊÌÊ, 2011. 199 ñ.: èë.

Ìîíîãðàôèÿ ïîñâÿùåíà ïðîáëåìå øèñòîñîìîçîâ – øèðîêî ðàñïðîñòðàíåííûõ â ìèðå
ïàðàçèòàðíûõ çàáîëåâàíèé, âûçûâàåìûõ òðåìàòîäàìè ñåì. Schistosomatidae, ïàðàçèòèðóþùèìè âî âçðîñëîì ñîñòîÿíèè â êðîâåíîñíîé ñèñòåìå ÷åëîâåêà è íåêîòîðûõ ìëåêîïèòàþùèõ, à íà ëè÷èíî÷íûõ ñòàäèÿõ – â âîäíûõ ìîëëþñêàõ ðàçíûõ òàêñîíîìè÷åñêèõ
ãðóïï. Öåðêàðèè, âûõîäÿ èç çàðàæåííûõ ìîëëþñêîâ, íåïðîäîëæèòåëüíîå âðåìÿ æèâóò â
âîäå â ñâîáîäíîì ñîñòîÿíèè, è äëÿ ïðîäîëæåíèÿ ðàçâèòèÿ äîëæíû çàðàçèòü îêîí÷àòåëüíîãî õîçÿèíà, â êðîâåíîñíîé ñèñòåìå êîòîðîãî ôîðìèðóþòñÿ ðàçäåëüíîïîëûå ìàðèòû.
Ïàðàçèòîëîãè ñòàâÿò øèñòîñîìîçû íà âòîðîå ìåñòî â ìèðå ïî ðàñïðîñòðàíåííîñòè
ñðåäè ïàðàçèòàðíûõ çàáîëåâàíèé ÷åëîâåêà. Ïåðâîå ìåñòî ïðèíàäëåæèò ìàëÿðèè. Øèñòîñîìû ÷åëîâåêà ðàñïðîñòðàíåíû áîëåå ÷åì â 70 ñòðàíàõ ìèðà, ïðåèìóùåñòâåííî â
ïîÿñå ñ æàðêèì êëèìàòîì è âûçûâàþòñÿ, êàê ñåé÷àñ äîêàçàíî, ïÿòüþ âèäàìè òðåìàòîä:
Schistosoma mansoni, S. haematobium, S. japonicum, S. intercalatum, S. mekongi.
 ìîíîãðàôèè îáîáùàþòñÿ ñâåäåíèÿ ïî ñèñòåìàòèêå øèñòîñîì, áèîëîãèè âñåõ ñòàäèé èõ ðàçâèòèÿ, ýêîëîãè÷åñêèì îñîáåííîñòÿì, èíâàçèðîâàííîñòè õîçÿåâ, ðàçëè÷íûì
ëàáîðàòîðíûì ìåòîäàì èññëåäîâàíèé. Óäåëåíî äîëæíîå âíèìàíèå ðàñïðîñòðàíåíèþ
öåðêàðèîçîâ â ñòðàíàõ ìèðà. Ïîä÷åðêèâàåòñÿ, ÷òî â Ðîññèè øèñòîñîìîçîâ íåò, îäíàêî
âûåçæàþùèå â ñòðàíû òðîïèêîâ òóðèñòû, ðàáî÷èå, ó÷åíûå è äð., íå ñîáëþäàÿ ìåðû ïðîôèëàêòèêè, ìîãóò çàðàæàòüñÿ øèñòîñîìîçàìè.
Ìîíîãðàôèÿ ïðåäíàçíà÷åíà äëÿ ïàðàçèòîëîãîâ, áèîëîãîâ ðàçëè÷íûõ (îáùåãî, ìåäèöèíñêîãî, âåòåðèíàðíîãî) ïðîôèëåé, ïðåïîäàâàòåëåé âóçîâ áèîëîãè÷åñêîãî, ìåäèêî-ãåîãðàôè÷åñêîãî, ìåäèêî-âåòåðèíàðíîãî íàïðàâëåíèé. Ñî âðåìåíè èçäàíèÿ ïðåäûäóùåé
ìîíîãðàôèè (ßðîöêèé, 1982), ïðîøëî áîëåå ÷åòâåðòè âåêà è ìíîãèå, ïðåæäå âñåãî, áèîëîãè÷åñêèå àñïåêòû ïðîáëåìû, íóæäàþòñÿ â ïåðåñìîòðå è óòî÷íåíèÿõ.

Îòâåòñòâåííûé ðåäàêòîð
àêàäåìèê ÍÀÍ ÐÀ, äîêòîð áèîëîãè÷åñêèõ íàóê
Ñ.Î. Ìîâñåñÿí

 Ðåöåíçåíòû
 àêàäåìèê ÐÀÌÍ Â.Ï. Ñåðãèåâ
 ä.â.í., ïðîô. Â.Â. Ãîðîõîâ

Ðàáîòû Ñ.À. Áåýðà óäîñòîåíû ïðåìèè èìåíè Ê.È. Ñêðÿáèíà ÐÀÍ çà 2008 ãîä

Èçäàíèå îñóùåñòâëåíî ïðè ôèíàíñîâîé ïîääåðæêå Ðîññèéñêîãî ôîíäà
ôóíäàìåíòàëüíûõ èññëåäîâàíèé, ïðîåêò ¹ 10-04-07044

  © Ñ.À. Áåýð, Ì.Â. Âîðîíèí, òåêñò, èëëþñòðàöèè, 2011.
© ÈÏÝÝ èì. À.Í. Ñåâåðöîâà ÐÀÍ, 2011.
 © Òîâàðèùåñòâî íàó÷íûõ èçäàíèé ÊÌÊ, èçäàíèå, 2011.

ISBN 978-5-87317-697-7

S.A. BE’ER, M.B.VORONIN

Be’er S.A., Voronin M.V. Biology of schistosomiasi causative agents. – Moscow: KMK
Scientific Press Ltd., 2010. 199 p.

A monograph is dedicated to a problem of schistosomiasi, widely occurring parasitic
diseases caused by trematodes from fam. Schistosomatidae whose adults parasitise in
blood circulatory system of humans and some other mammals and larvae in aquatic mollusks from various taxonomic groups. Cercariae exiting infected mollusks have a short
time of free-living existence in which they must find and infect a definitive host in whose
blood circulatory system they metamorph into dioecious marits.
Parasitologists consider schistosomiasi to be second most widely occurring among
human parasitic diseases, after malaria. Human schistosomiasi occur in more than 70
countries, mainly tropical and are caused by five trematode species: Schistosoma mansoni, S. haematobium, S. japonicum, S. intercalatum, S. mekongi.
Our monograph sums up data on schistosome systematics, biology of all of their life
cycle stages, peculiarities of their ecology, host infection features and methods of laboratory study. It also pays necessary attention to distribution of schistosomes in the world. It
states that schistosomes do not occur in Russia but tourists, engineers or scientists visiting tropical countries may be infected if they don’t take necessary precautions.
The monograph is intended for parasitologists and biologists of various (fundamental,
medical, or veterinary) specializations, biological, medical and veterinary high school
teachers. More than a quarter of century has passed from the printing of the previous
monograph on the subject in Russian (Yarotzky, 1982) and many, especially biological
aspects of a problem, require an update.

Editor-in-Chief:
Academician of NAS RA
Professor S.O. Movsesian

 Reviewers:
 Academician os RAMS, Professor V.P. Sergiev
 D.V.S., Professor V.V. Gorohov

ISBN 978-5-87317-697-7
 © Be’er S.A., Voronin M.V., 2010.
© A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution, 2010.
 © KMK Scientific Press, 2010.

СОДЕРЖАНИЕ

Contents
..................................................................................................................... 7
Предисловие ................................................................................................................ 9
Foreword ................................................................................................................... 10
Благодарности ........................................................................................................... 11
Введение ................................................................................................................... 12
Introduction ................................................................................................................ 16
Глава 1. Краткие сведения по истории изучения шистосом человека
и заболеваний с ними связанных............................................................................. 19
Глава 2. Положение в системе ................................................................................. 21
2.1. Филогенетические отношения между шистосоматидами
по молекулярно- генетическим данным ....................................................... 21
2.2. Основные виды шистосом человека ...................................................... 25
2.3. Другие виды шистосом, могущие паразитировать у человека............ 37
2.4. Жизненные циклы возбудителей шистосомозов .................................. 43
Глава 3. Церкарии: морфология, физиология, внедрение в человека и
некоторых позвоночных животных......................................................................... 68
3.1. Морфология ............................................................................................. 68
3.2. Железы проникновения........................................................................... 69
3.3. Внедрение в человека и позвоночное животное................................... 73
Глава 4. Mеханизмы заражения, пути передачи ..................................................... 76
4.1. Источники инвазии.................................................................................. 76
4.2. Резервуары инвазии ................................................................................. 77
4.3. Промежуточные хозяева шистосом ....................................................... 78
4.4. Роль природных факторов в жизнедеятельности моллюсков
и передаче инвазии ......................................................................................... 79
4.5. Распространение шистосомозов ............................................................ 82
4.6. Социальные факторы в распространении шистосомозов.................... 94
Глава 5. Взаимоотношения в системе моллюск – трематода ................................ 97
5.1. Антагонистические отношения между партенитами
трематод, резистентность и защитные реакции промежуточных
хозяев в ответ на заражение........................................................................... 97
5.2. Патогенное воздействие личинок трематод на организм
моллюсков - промежуточных хозяев .......................................................... 101
5.2.1.Изменение биохимических процессов в пищеварительной
железе нвазированных моллюсков....................................................... 101
5.2.2.Изменение в обмене веществ промежуточных хозяев,
инвазированных партенитами трематод .............................................. 102
5.2.3.Снижение продуктивности зараженных моллюсков
и паразитарная кастрация ..................................................................... 104
Глава 6. Культивирование шистосом..................................................................... 106
6.1. Значимость шистосомозов для России ................................................ 106
6.2. Лабораторная модель кишечного шистосомоза.................................. 107
6.3. Создание экспериментальной модели кишечного
шистосомоза в России .................................................................................. 108

С.А. Беэр, М.В. Воронин. Биология возбудителей шистосомозов

6.4. Методика индивидуального содержания моллюсков, инвазированных
 личинками шистосом, в условиях термостатирования ............................ 110
6.5. Влияние условий содержания моллюсков – промежуточных хозяев
S. mansoni на их продуктивность ................................................................ 113
6.6. Заражение лабораторных животных .................................................... 117
6.7. Использование джунгарских хомячков в моделировании
шистосомоза.................................................................................................. 123
6.8. Bыделения яиц S. mansoni у экспериментально зараженных
золотистых хомяков и джунгарских хомячков ........................................... 126
6.9. Влияние гибридизации штаммов S. mansoni на степень совместимости партенит с моллюсками – промежуточными хозяевами ............ 130
6.10. Регуляция взаимоотношений трематод и моллюсков....................... 136
6.11. Поисковое поведение мирацидиев ..................................................... 140
6.12. Факторы среды, влияющие на поисковую способность мирацидиев .... 143
Глава 7. Патогенез и патоморфология шистосомозов ......................................... 147
7.1.Патогенез ................................................................................................. 147
7.2. Патоморфология .................................................................................... 149
7.2.1. Мочеполовой шистосомоз .......................................................... 149
7.2.2. Кишечный, интеркалатный, японский и меконговый
шистосомозы .......................................................................................... 153
Глава 8. Оценка эффективности борьбы с моллюсками в очагах
шистосомозов................................................................................................ 157
Глава 9. Иммунология шистосомозов ................................................................... 162
9.1. Иммунитет ............................................................................................. 162
9.2. Антигены шистосомул .......................................................................... 163
9.3. Антигены взрослых гельминтов .......................................................... 164
9.4. Антигены яиц шистосом ....................................................................... 165
9.5. Роль клеточных элементов в иммунитете ........................................... 166
9.6. Иммунопатология .................................................................................. 166
9.7. Иммунизация против шистосомозов ................................................... 169
 
9.7.1. Мёртвые вакцины ........................................................................ 169
 
9.7.2. Живые вакцины ........................................................................... 170
9.8. Применение иммунологических методов в эпидемиологии
шистосомозов................................................................................................ 172
Глава 10. Индивидуальная профилактика шистосомозов ................................... 174
10.1. Меры личной профилактики .............................................................. 174
Заключение .............................................................................................................. 179
Conclusion ................................................................................................................ 186
Литература............................................................................................................... 188

Contents

Contents in Russian and English....................................................................................7
Foreword in Russian and English ................................................................................10
Acknowledgements ...................................................................................................... 11
Introduction in Russian and English ...................................................................... 12-16
Chapter 1. A brief information on history of study of human schistosomes
and diseases they cause ................................................................................................19
Chapter 2. Systematic position.....................................................................................21
2.1. Phylogenetic relationships within schistosomatids based on molecular
genetics data .......................................................................................................21
2.2. Main species of human schistosomes.........................................................25
2.3. Other species of schistosomes able to attack humans ................................37
2.4. Life cycles of human schistosomiasi causative agents...............................43
Chapter 3. Cercariae: morphology, physiology, penetration into human and other
vertebrate hosts.............................................................................................................68
3.1. Morphology ...........................................................................................................68
3.2. Penetration glands.......................................................................................69
3.3. Penetration into humans and other vertebrates...........................................73
Chapter 4. Infection mechanisms and paths of transmission.......................................76
4.1. Infection sources .........................................................................................76
4.2. Infection reservoirs .....................................................................................77
4.3. Schistosomes’ intermediate hosts ...............................................................78
4.4. A part environment factors play in mollusks’ life and infection
transmission .......................................................................................................79
4.5. A distribution of schistosomiasi throughout the world...............................82
4.6. Social factors in schistosomiasi transmission ............................................94
Chapter 5. Trematode-snail relationships ....................................................................97
5.1. Antagonistic relations between trematode partenites, resistance and
intermediate hosts’ immune response to infection ............................................97
5.2. Pathogenic effect of trematode larvae on intermediate host mollusks’
organism ...........................................................................................................101
5.2.1. Changes in biochemical processes in infected mollusks’
hepatopancreas ..........................................................................................101
5.2.2. Changes in intermediate hosts’ metabolism under effect of
trematode infection ...................................................................................102
5.2.3. Decrease in productivity of infected mollusks and parasitic
castration ...................................................................................................103
Chapter 6. Schistosomes’ cultivation, development of experimental model.............106
6.1. An importance of schistosomiasi for Russia ............................................106
6.2. A laboratory model of intestinal schistosomiasis .....................................107
6.3. A development of experimental model of intestinal schistosomiasis in
Russia ...............................................................................................................108
6.4. Method for individual maintenance of mollusks infected with schistosome
larvae in thermostatic conditions ..................................................................... 110

Ñ.À. Áåýð, Ì.Â. Âîðîíèí. Áèîëîãèÿ âîçáóäèòåëåé øèñòîñîìîçîâ

6.5. Effects of environmental conditions of mollusk intermediate hosts
of S. mansoni on their productivity ................................................................. 113
6.6. Infection of laboratory animals................................................................. 117
6.7. Usage of striped hairy-footed hamsters in schistosomiasis model ..........123
6.8. Production of S. mansoni eggs from experimentally infected golden and
striped hairy-footed hamsters ..........................................................................126
6.9. Effects of hybridization of S. mansoni lines on partenites’ compatibility
with mollusk intermediate hosts ......................................................................130
6.10. Regulation of trematode-snail relationships ...........................................136
6.11. Miracidium host-finding behavior ..........................................................140
6.12. Environment factors affecting miracidii host-finding abilities ..............143
Chapter 7. A pathogenesis and pathomorphology of schistosomiasi ........................147
7.1. Pathogenesis..............................................................................................147
7.2. Pathomorphology ......................................................................................149
7.2.1. Haematobia schistosomiasis ...........................................................149
7.2.2. Intestinal, intercalatum, japonica and Mekong schistosomiasi ......153
Chapter 8. An accession of effect of fighting mollusks in schistosomiasi
transition loci ..............................................................................................................157
Chapter 9. Schistosomiasi immunology ....................................................................162
9.1. Immunity ...................................................................................................162
9.2. Schistosomula antigens.............................................................................164
9.3. Adult helminthes antigens.........................................................................164
9.4. Schistosome eggs antigens .......................................................................165
9.5. Part cell elements play in immunity .........................................................166
9.6. Immunopathology .....................................................................................166
9.7. Immunization against schistosomiasi .......................................................168
9.8. Using immunological methods in schistosomiasi epidemiology .............172
Chapter 10. Individual prophylaxis of schistosomiasi...............................................174
10.1. Methods for personal protection .............................................................174
Conclusion in Russian and English............................................................................186
Literature ...................................................................................................................188

ПРЕДИСЛОВИЕ

Монография посвящена проблеме шистосомозов – паразитарных заболеваний,
вызываемых трематодами сем. Schistosomatidae («кровяными двуустками»), паразитирующими во взрослом состоянии в кровеносной системе человека и некоторых млекопитающих, а на стадиях мирацидиев и спороцист – в водных моллюсках
разных таксономических групп. Церкарии, выходя из зараженных моллюсков, короткое время живут в воде в свободном состоянии и для продолжения развития
должны заразить окончательного хозяина, в кровеносной системе которого формируются раздельнополые мариты. Именно церкарии являются инвазионной, опасной для человека стадией. Шистосомозы человека – паразитарные заболевания (трематодозы), которые  широко распространены в мире, прежде всего – в странах тропического пояса. Очаги шистосомозов известны более чем в 70 странах, ими поражено более 220 миллионов человек и подвергаются риску заражения еще более 500
миллионов человек.
На значительной территории России и многих стран СНГ широко распространены заболевания, вызываемые шистосоматидами птиц, церкарии которых способны нападать на человека, вызывая церкариозы. Этим паразитозам была посвящена
наша предыдущая монография (Беэр, Воронин, 2007).
Биологии же так называемых «больших» шистосомозов человека (вызываемых
трематодами: S. haematobium, S. mansoni, S. japonicum, S. intercalatum, S. mekongi)
посвящена эта книга. Проблема изучения шистосомозов представляет для российских паразитологов и паразитологов стран СНГ большой интерес, учитывая многочисленные и всё учащающиеся поездки их жителей (туристов, рабочих-гидростроителей, специалистов, обслуживающих гидросооружения, ученых-биологов, учителей, спортсменов и др.) в страны тропического пояса, где почти повсеместно регистрируются очаги шистосомозов.
Не зная биологических особенностей этих паразитозов и не соблюдая меры профилактики, люди, с большой долей вероятности, могут заражаться шистосомозами.

FOREWORD

Our monograph is dedicated to the problem of schistosomiasi – parasitic diseases
caused by trematodes from family Schistosomatidae – the so-called «blood flukes» –
whose adults parasitise in blood circulatory system of humans and some other mammals
and larvae do so in aquatic mollusks from various taxonomic groups. Cercariae exit infected mollusks and live in water for some time. To continue their development they must
infect a definitive host in whose blood they metamorph into dioecious marits. Cercariae
are infection stage dangerous for humans. Schistosomiasi are widely distributed in the
world, mainly in tropical countries, parasitic diseases (of trematodosis type). Their loci
are known from more than 70 countries with more than 200 millions infected and another
more than 500 millions under a risk of it.
Schistosomiasi caused by so-called «big schistosomes» (S. haematobium, S. mansoni, S. intercalatum, S. japonicum, S. mekongi), i.e., urinari bilharziasis,  Manson’s intestinal schistosomiasis, oriental schistosomiasis or Katayama disease and others don’t occur in Russia (and other countries of the former USSR). On the other hand diseases
caused by bird schstosomes (fam. Schistosomatidae) whose cercariae are able to attack
humans causing cercariosi (Be’er, Voronin, 2007) are widely distributed here.
Studies of schistosomosi caused by the «big schistosomes» can be important for Russian specialists in theoretical (taking into account their complex life cycles and dioecity)
and in practical sense if we take into account numerous and increasing in numbers visits
of Russian citizens (tourists, hydraulic objects building and maintainance specialists, biologists, sportsmen) into tropical countries where schistosomiasi occur almost anywhere.
Without knowledge of their biology and prophylactics schistosomiasis is quite a possible
result.