Чешуя костистых рыб как диагностическая и регистрирующая структура

РОССИЙСКАЯ АКАДЕМИЯ НАУК

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова

Программа фундаментальных исследований Президиума РАН
«Биологическое разнообразие»

Ю.Ю. Дгебуадзе, О.Ф. Чернова

Москва 2009

Товарищество научных изданий КМК

ISBN 978-5-87317-564-2

© Дгебуадзе Ю.Ю., Чернова О.Ф., 2009.
© ИПЭЭ им. А.Н. Северцова РАН, 2009.
© Товарищество научных изданий КМК,
издание, 2009.

УДК 597.5
 
591.471.31
ББК 28.693.32
 
Ч-49

Дгебуадзе Ю.Ю., Чернова О.Ф. Чешуя костистых рыб как диагностическая
и регистрирующая структура. 315 с. + 81 с. приложения.

Монография представляет собой попытку систематизации оригинальных и литературных данных о морфологии, функциях и возможностях использования в исследованиях таксономии и экологии эласмоидной чешуи рецентных видов костистых
рыб. Она состоит из двух частей и обширного приложения. Первая часть посвящена
теоретическим основам скваматологии. В ней рассмотрены история изучения чешуи
рыб, предложена унификация терминологии элементов поверхностного рельефа. На
основе классификации чешуи разных типов определены структуры, имеющие диагностическое значение и приведены конкретные примеры использования чешуи в качестве основного или дополнительного критерия в таксономии и филогенетике. Специально рассмотрены вопросы использования чешуи как регистрирующей структуры: определение возраста, оценки темпов роста и параметров жизненного цикла рыб.
Обсуждаются вопросы эволюции чешуи в филогенезе рыб, мультифункциональность
чешуйного покрова и хозяйственное использование чешуи человеком. Вторая часть
носит методический характер. Она дает представления о методиках морфологического изучения чешуи от препаровальной техники и морфометрии до изучения рельефа чешуи в сканирующем электронном микроскопе и тонкого строения чешуи в
просвечивающем электронном микроскопе. Приложение представляет собой атлас
электронограмм поверхностного рельефа чешуи 50 видов костистых рыб, представляющих 43 рода, 22 семейства и 14 отрядов, полученных с помощью сканирующего
электронного микроскопа. Эти иллюстрации дают представление о широком полиморфизме строения рельефа чешуи костистых рыб и возможности диагностики рыб
по их чешуе.
Для зоологов, ихтиологов, морфологов, преподавателей биологии, биологических экспертов.
Илл. 50, табл. 18. Библ. 559 + приложение на 81 с.

Ответственный редактор: академик Д.С. Павлов
Рецензенты: д.б.н. М.В. Мина, д.б.н. Т.П. Евгеньева

СОДЕРЖАНИЕ

ВВЕДЕНИЕ.............................................................................................................. 4

Глава 1. СТРОЕНИЕ ЭЛАСМОИДНОЙ ЧЕШУИ КОСТИСТЫХ РЫБ........ 10
Общие сведения и терминология ................................................................... 10
Современные представления о покровных тканях рыб ............................... 21
История изучение чешуйного покрова рыб ................................................... 40
Полиморфность эласмоидной чешуи ............................................................. 43
Остеогенез, рост и развитие чешуи в онтогенезе рыб............................... 132

Глава 2. ВЛИЯНИЕ РАЗЛИЧНЫХ ФАКТОРОВ НА СТРОЕНИЕ И РОСТ
 
ЧЕШУИ ......................................................................................................... 155

Глава 3. ЧЕШУЯ КАК РЕГИСТРИРУЮЩАЯ СТРУКТУРА ...................... 161
Принципы исследования регистрирующих структур .................................. 161
Использование чешуи при исследованиях жизненного цикла рыб ............ 168

Глава 4. ИСПОЛЬЗОВАНИЕ  ЧЕШУИ ДЛЯ ДИАГНОСТИКИ ТАКСОНОВ
 
И  ФИЛОГЕНЕТИЧЕСКИХ ПОСТРОЕНИЙ............................................ 182

Глава 5. ПУТИ ЭВОЛЮЦИИ ЧЕШУЙНОГО ПОКРОВА В ФИЛОГЕНЕЗЕ
 
КОСТИСТЫХ РЫБ ....................................................................................... 216

Глава 6. МУЛЬТИФУНКЦИОНАЛЬНОСТЬ ЧЕШУЙНОГО ПОКРОВА .. 223

Глава 7. ХОЗЯЙСТВЕННОЕ ЗНАЧЕНИЕ ЧЕШУИ И КОЖИ РЫБ ............ 228

Глава 8. МЕТОДИКИ МОРФОЛОГИЧЕСКОГО ИЗУЧЕНИЯ ЧЕШУИ
 
РЫБ ................................................................................................................ 237
Взятие проб чешуи и изготовление тотальных препаратов ....................... 237
Морфометрия чешуи ..................................................................................... 240
Микроскопическое изучение чешуи ............................................................. 243

ЛИТЕРАТУРА...................................................................................................... 248

КРАТКИЙ СЛОВАРЬ ТЕРМИНОВ ................................................................. 280

УКАЗАТЕЛЬ РУССКИХ НАЗВАНИЙ РЫБ .................................................. 297

УКАЗАТЕЛЬ ЛАТИНСКИХ НАЗВАНИЙ РЫБ ............................................ 305

ВВЕДЕНИЕ

 В настоящее время скваматология (лепидология) (раздел зоологии, изучающий чешуйные образования, в том числе, ископаемых и рецентных видов
рыб) накопила огромный фактический материал. Этот материал нуждается в
систематизации (на основе унификации терминов и понятий) и осмыслении морфологических адаптаций наружных покровов рыб к условиям обитания, а также
для использования строения чешуи в фундаментальных и прикладных ихтиологических исследованиях.
 Костистые рыбы (Teleostei) представляют собой самую большую (примерно 16000 видов) и процветающую ветвь филогенетического древа ныне живущих рыб (Pisces), широко используются человеком и сравнительно хорошо изучены. Именно поэтому, они выбраны нами в качестве объекта исследования.
 Следует отметить, что чешуе уделяется мало внимания в ихтиологических
атласах, определителях и справочных изданиях, так как ее таксономическое
значение невелико из-за широкой полиморфности (морфологического разнообразия). Обычно упоминаются: топография чешуйного покрова, тип чешуи (циклоидная, ктеноидная и др.) и/или ее размеры («мелкая», «крупная», относительно длины тела), число прободённых чешуй в боковой линии и/или число рядов
чешуй поперек тела, и лишь иногда рельеф поверхности чешуи («колючая», «шиповатая», «с шипиками» и т.д.) (см. например, Берг, 1949; Клюканов, 1969; Атлас пресноводных рыб России, 2002, и др.). Несмотря на то, что в последнее
время при описании новых видов строение чешуйного покрова используется все
чаще, справочная литература по определению таксонов рыб по чешуе или ее
фрагментам немногочисленна. Для рецентных видов рыб имеются лишь единичные атласы (например, Галкин, 1958; Steinmetz, Müller, 1991) и определители
чешуи рыб различных регионов (Casteel, 1972, 1973; Bagliniere, Le Louarn, 1987;
Daniels, 1989, 1996; Oates et al., 1993; Patterson et al., 2002)  или посвященные
вопросам определения возраста рыб (например, Steinmetz, Müller, 1991).
 Ценность морфологии чешуй для систематики рыб известна более 160 лет,
с тех пор как Луис Агассис (Louis Agassiz, 1834 – цит. по: Roberts, 1993) представил классификацию рыб на основе четырех основных типов чешуи: плакоидной, ганоидной, ктеноидной и циклоидной. Хотя эта классификация просуществовала недолго в силу своей искусственности, терминология, предложенная
Агассисем, прижилась в ихтиологии, но таксономическое значение строения
чешуи долгое время считалось сомнительным (см. Oosten, 1957). Вместе с тем,
целый ряд исследователей все же использовал черты строения чешуи для решения таксономических задач (например, Cockerell, 1910, 1913, 1914, 1915; Chu,
1935; Lagler, 1947; Kobayasi, 1951, 1952, 1953, 1954, 1955; McCully, 1970; Hagenmaier,
1987 и др.).
 В последнее время применение сканирующей и просвечивающей электронной микроскопии позволяет открывать все новые детали строения чешуи, ее

..

Введение
5

роста и развития. К сожалению, эти потенции остаются не реализованными, за
исключением нескольких исследований (Lippitsch, 1993; Roberts, 1993). В частности доказано, что комплекс микроструктур ктеноидной чешуи обладает потенциальными возможностями для выявления филогенетических взаимоотношений таксонов, тем более что возможно сравнение чешуи рецентных и ископаемых форм (DeLamater, Courtenay, 1973, 1974; Hughes, 198; Johnson, 1981).
 Чешуя ископаемых и рецентных видов рыб является регистрирующей
структурой (Мина, Клевезаль, 1970) и служит ценным вспомогательным средством в зоологических, ихтиологических, экологических, археологических, палеонтологических, антропологических и геологических исследованиях (см. например, Casteel, 1974, 1976; Ископаемые позвоночные России…, 2004). Во многих случаях она позволяет определять вид, возраст, принадлежность к определенной популяции или стаду, вычислять линейный и весовой темп роста особи, а
также узнавать особенности биологии рыб, условия жизни и рыболовства, миграции людей в прошлом.
 В практике судебно-биологической экспертизы также нередки случаи необходимости видовой диагностики и идентификации чешуи рыб или ее фрагментов. Считается, что чешуя рыб как объект судебной экспертизы мало информативна. В практике биологической экспертизы наиболее удачным для диагностики можно считать находку разделанной тушки рыбы (филе) с прилипшей чешуей, что увеличивает вероятность правильного определения вида (см., например,
Oates et al., 1993; Fish fillet and scale identification, 1992). Однако и в этом случае
следует учитывать, что при обработке рыб на рыборазделочных станциях смешиваются разные виды, и прилипшая к тушке чешуя может относиться совсем
к другому виду, чем филе.
 Возможность определения возраста рыб по их костным структурам была
установлена давно, около 300 лет назад (см. Суворов, 1948; Dahl, 1909; Ricker,
1958), однако широкое внедрение этих методов в практику ихтиологических
исследований произошло примерно сто лет назад. Чешуя, по сравнению с другими регистрирующими структурами, имеет безусловное преимущество при
обратных расчислениях роста, когда после установления параметров уравнения зависимости размеров чешуи от размеров рыбы по промеру отдельных
фрагментов чешуи вычисляются размеры особи в определенный год жизни в
прошлом. Большие перспективы имеют исследования морфологии чешуи, благодаря которым удается установить другие важные параметры жизненного
цикла рыб: время наступления половой зрелости, время миграции, характер
сезонного роста.
Полная сводка об особенностях строения чешуи, ее полиморфности и использовании в диагностике до сих пор отсутствовала. Восполнить этот пробел – задача настоящего исследования.
Цель настоящей работы состоит в обобщении данных об архитектонике чешуи костистых рыб, унификации терминологии, выявлении таксономически и

Ю.Ю. Дгебуадзе, О.Ф. Чернова. Чешуя костистых рыб
6

биологически значимых элементов структуры чешуи и обзора научных исследований в этой области с акцентом на вопросах диагностики таксонов, определения возраста или особенностей биологии рыбы по годичным кольцам и другим меткам на чешуе.

Таблица 1. Перечень изученных видов костистых рыб

Отряд
Семейство
Вид

Clupeiformes
Clupeidae
Черноморско-каспийская тюлька
Clupeonella cultriventris
Salmoniformes
Salmonidae
Тупорылый ленок Brachymystax lenok
(=tumensis)
Таймень Hucho taimen
Атлантический лосось (сёмга) Salmo salar
Арктический голец Salvelinus alpinus
Coregonidae
Европейская ряпушка Coregonus albula
Байкальский омуль Coregonus autumnalis
Чир Coregonus nasus
Пелядь Coregonus peled
Osmeridae
Корюшки Osmerus spp.
Esocidae
Обыкновенная щука Esox lucius
Osteoglossiformes
Osteoglossidae
Нильский гетеротис Heterotis niloticus
Южноамериканская аравана
Osteoglossum bicirrhosum
Склеропагесы Scleropages spp.
Mormyriformes
Gymnarchidae
Нильский гимнарх Gymnarchus niloticus
Cypriniformes
Citharinidae
Дистиход Distichodus brevipinguis
Cyprinidae
Синец Abramis ballerus
Лещ A. brama
Колючий горчак Acanthorodeus asmussi
Короткоголовый (аральский) усач
Barbus brachycephalus
Эфиопский усач B. ethiopicus
Африканский усач B. intermedius
Густера Blicca bjoerkna
Уклей Cultur alburnus
Обыкновенный пескарь Gobio gobio
Пятнистый конь Hemibarbus maculatus
Лабео Labeo horie
Обыкновенный елец Leuciscus leuciscus
Чехонь Pelecus cultratus
Амурский чебачок Pseudorasbora parva
Балхашская маринка Schizothorax argentatus
Усатый голавль Squaliobarbus curriculus
Cyprinodontiformes
Cyprinodontidae
Нотобранх othobranchus rachovi

Введение
7

Отряд
Семейство
Вид

Gadiformes
Gadidae
Средиземноморский (трехусый) налим
Gaidropsarus mediterraneus
Пикша Melanogrammus aeglefinus
Macrouridae
Макрурус Macrourus whilsoni
Южноатлантический макрурус M. holotrachus
Lophiiformes
Ogcocephalidae
Атлантический дибранх Dibranchus atlanticus
Индийская рыба-лопата Helicmetus rubber
Beryciformes
Diretmidae
Диретма Diretmus argenteus
Monocentridae
Чилийский шишечник Monocentris reedi
Myctophiformes
Aulopodidae
Аулоп Aulopus diactithrix
Zeiformes
Caproidae
Капрос Capros aper
Perciformes
Centropomidae
Нильский окунь Lates niloticus
Percidae
Обыкновенный ёрш Gymnocephalus cernuus
Речной окунь Perca fluviatilis
Обыкновенный судак Sander lucioperca
Cichlidae
Нильская тилапия Oreochromis niloticus
Scorpaeniformes
Scorpaenidae
Морской окунь Sebastes marinus
Mugiliformes
Mugilidae
Пелингас Lisa haematocheila

Монография состоит из восьми глав и приложения. Первые семь глав посвящены выбору и систематизации наиболее адекватных терминов, анализу
имеющихся в литературе и собственных оригинальных данных о строении и
росте чешуи рыб природных популяций. Глава 8 носит методический характер. В ней собраны описания применяемых методов (в том числе и модифицированных нами) для всестороннего изучения чешуи на разных уровнях
морфологических исследований (взятие проб, морфометрия, выделение годовых колец, определение возраста, оценка темпов роста и параметров жизненного цикла рыб, гистология, гистохимия, электронная сканирующая и просвечивающая микроскопия и т.д.). В тексте приведены многочисленные синонимы основных терминов, употребляемые в отечественной и англоязычной научной литературе.
 Собственные исследования рельефа поверхности чешуи выполнены с использованием сканирующего электронного микроскопа (JSM-840 A, Япония) (о
методиках см. Главу 8). Приложение содержит электронограммы рельефа поверхности чешуй 50 видов рыб, представляющих 43 рода, 22 семейства и 14
отрядов (табл. 1).
Кроме того, в монографии использованы результаты собственных исследований структуры чешуй леща Abramis brama, ельца Leuciscus leuciscus, плотвы Rutilus rutilus (Cypriniformes), речного окуня Perca fluviatilis (Perciformes),

Таблица 1. Окончание

Ю.Ю. Дгебуадзе, О.Ф. Чернова. Чешуя костистых рыб
8

черноморско-каспийской тюльки Clupeonella cultriventris (Clupeiformes), и ряда
других рыб, полученные с помощью световой оптики.
В монографии использовалось большое количество литературных источников, многие из которых малодоступны российским читателям.
В Приложении полученные электронограммы расположены в систематическом порядке (ссылка в тексте – эл. 1, 2, 3…), за исключением трех видов (пеляди, чира и байкальского омуля), помещенных в конец Приложения. На большинстве электронограмм представлен рельеф поверхности чешуи туловища. В иных
случаях приводится полное название иллюстрации. Используются следующие
условные обозначения деталей строения поверхности чешуи на электронограммах:
БГ – бугорок; ВК – видоизменяющийся  разрушенный ктений; ВС – валик
склерита; ВШ – вершина шипа; ГС – гребень-склерит; ДП – дорсальное поле;
ЗБ – зубчик склерита; ЗП – каудальное (заднее) поле; ИВ – игловидный вырост
гребня склерита; КТ – ктений; ЛС – ложбина (костная пластина) между склеритами; ОК – основание ктения; ОТ – выходное отверстие костной трубки; ОЦ –
область центра; ОШ – основание шипа; ПП – краниальное (переднее) поле; ПФ
– пучок фибрилл; РЗ – участок резорбции чешуи; РЛ – радиальный луч; РУ –
поврежденная и  регенерирующая чешуя; СК – складка верхнего края чешуи;
СР – сетчатость; СТ – стрия; Т – трещина поверхности чешуи; ТР – костная
трубка чешуи боковой линии; УГС – утолщенный склерит; УЛ – углубление между
лопастями; Ф – фестон; ФС – фибриллярная пластина; ШК – шишковидный ктений; ЭК – поверхность эпидермальной клетки с  папиллярным рельефом.
В качестве вспомогательных материалов приведены краткий словарь основных терминов и указатели русских и латинских названий видов рыб. Слова, значения которых приведены в словаре, выделены в тексте курсивом. В указателях полужирным шрифтом обозначены номера электронограмм чешуи вида.
Материал собран нами в полевых условиях, а также получен из коллекции
Зоологического музея Московского государственного университета им. М.В.
Ломоносова. Часть материалов собрана в ходе исследований Российско-вьетнамского тропического центра и Совместной российско-эфиопской комплексной
биологической экспедиции РАН.
В тексте мы не приводим ссылок на хорошо известную учебную и справочную зоологическую, ихтиологическую и гистологическую литературу (Берг, 1949;
Суворов, 1948; Никольский, 1974; Хэм, Кормак, 1983; Жизнь животных. Рыбы,
1971; Биологический энциклопедический словарь, 1986; Аннотированный каталог…, 1998; Пятиязычный словарь названий животных. Рыбы, 1989; Атлас пресноводных рыб России, 2002; Справочник по химическому составу и технологическим свойствам рыб внутренних водоемов, 1999 и др.; FishBase. (CD-ROM).
ICLARM, Manille, 2002; http://www.fishbase.org, 2007).
 Поскольку в использованной литературе часто употребляются устаревшие
латинские наименования рыб, мы, по мере возможности, меняли их на совре

Введение
9

менные, используя вышеупомянутые источники. В ряде случаев приведены и
старые названия, например: Puntius (=Barbus).
Данное исследование проводилось при поддержке Программы Президиума
Российской академии наук «Биоразнообразие и динамика генофондов», гранта
Президента РФ для ведущих научных школ (проект НШ-2210.2008.4) и Российского фонда фундаментальных исследований (проект № 07-04-92000-ННС_а).
 Большую техническую помощь нам оказала сотрудница Института проблем
экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН Т.Н. Целикова. В сборе материала и работе с рукописью помогал сотрудник того же института А.М. Прокофьев.
В подборе литературы активное участие приняла сотрудница ИПЭЭ РАН
Г.В. Балашова. Ценные замечания по тексту рукописи сделал сотрудник Института биологии развития им. Н.К. Кольцова РАН М.В. Мина. Всем коллегам
авторы приносят свои искренние благодарности.
Авторы благодарны Службе управления ресурсами рыб и диких животных
США (FWS US) и лично господину С. Колу (S. Kohl) за предоставленную возможность работать в ряде научных библиотек СЩА.

Ю.Ю. Дгебуадзе, О.Ф. Чернова. Чешуя костистых рыб
10
Глава 1
СТРОЕНИЕ ЭЛАСМОИДНОЙ ЧЕШУИ
КОСТИСТЫХ РЫБ

ОБЩИЕ СВЕДЕНИЯ И ТЕРМИНОЛОГИЯ

Костная ткань животных характеризуется присутствием клеточных элементов трех основных типов: остеобластов, остеоцитов и остеокластов (от греч.
– остеон – кость). Остеобласты (от греч. – блостом – зародыш) формируют
неминерализованный матрикс кости (остеоид), имеют мезенхимное происхождение, и обычно преобразуются в остеоциты, заключенные в костный матрикс и
связанные друг с другом отростками. Именно благодаря этим связям, костная
ткань остается метаболически активной. Остеокласты (от греч. клан – разрушать) растворяют костную ткань и представляют собой подобные макрофагам
клетки, происходящие от клеток кроветворных органов. У многих видов рыб остеокласты не найдены, а у других они имеются. Развитие костной ткани (остеогенез, от греч. – геннан – вырабатывать) происходит на месте обычной мезенхимы и называется интрамембранной оссификацией. После дифференциации
мезенхимных клеток в остеобласты и образования кости, нарастание кости происходит путем оппозиционного роста – каждый последующий слой остеобластов
развивается из остеогенных клеток мезенхимы на поверхности кости, но не внутри ее, и новый слой кости откладывается лишь на поверхности ранее сформированной кости. В отличие от других позвоночных, зрелая костная ткань костистых
рыб, за редким исключением (остеоциты все же найдены в модифицированных
чешуях альбакора Thunnus alalunga, Perciformes – Meunier, Sire, 1981), не содержит одного из важнейших компонентов кости – остеоцитов, заключенных в костную ткань. Такая костная ткань называется неклеточной (acellular) или аностеоцитной (anosteocytic). Отсутствие у костистых рыб клеточных элементов кости
чешуи является примечательным фактом, чье физиологическое и механическое
значение неясно (Currey, 2002). У других позвоночных животных обычно костные
клетки формируются из остеобластов, заключенных в костный матрикс, и их тела,
после отмирания, заполняются минеральными веществами. У костистых рыб остеобласты не заключены в костный матрикс. Считается, что неклеточная и клеточная костные ткани эволюционно связаны, и первая, вероятно, была утеряна в
процессе эволюции группы или, напротив, представляет собой более древнее образование, а также, что неклеточная костная ткань возникала в эволюции позвоночных неоднократно (см. Witten et al., 2006). Отсутствие костных клеток позволяет предполагать, что такая костная ткань метаболически неактивна, однако
присутствие остеокластов и участие костей костистых рыб в минеральном метаболизме кальция и фосфора опровергают это предположение (Witten, 1997; Witten,
Villwock, 1997; Witten et al., 2006).

Глава 1. Строение эласмоидной чешуи костистых рыб
11

 Другая замечательная особенность костей и чешуй костистых рыб – путь
восстановления костной ткани (см. ниже). Рыбам свойственна способность к
репаративной регенерации (восстановление утерянных или поврежденных органов и тканей), в том числе чешуйного покрова, который, выполняя защитную
функцию, часто повреждается.
 Чешуйный покров имеется у большинства рецентных видов рыб. Чешуя
(squama) представляет собой жесткие упорядоченно расположенные пластины
кожного скелета. Чешую рыб, как и другие кожные дериваты и эпителиальные
ткани, можно отнести к модульным объектам, если ее рассматривать в рамках
структурной гистологии (термин по: Савостьянов, 2005), учения о структурно-функциональных единицах (Хрущов, Бродский, 1961; Терских и др., 2003),
теории модульного строения организмов и их органов (Марфенин, 1999; Нотов,
1999; Савостьянов, 2005) – методических подходов, служащих для упорядочения данных о полиморфизме любого сложного органа. Чешуя, как и другие структуры модульного типа, характеризуется модульным строением системы, открытым ростом и циклическим морфогенезом. К дискретным модульным объектам, вероятно, можно отнести весь чешуйный покров, так как он состоит из
одинаковых, равноценных, взаимозаменяемых элементов-чешуй, связанных относительно слабыми связями. Структурно-функциональной единицей чешуйного покрова, видимо, служит каждая отдельная чешуйка вкупе с окружающей ее
кожей.
 Известны различные типы строения чешуи, причем некоторые из них характерны лишь для ископаемых форм. Различают космоидную, ганоидную (ромбоидную), плакоидную и эласмоидную (лептоидную, «bony-ridge») чешую. Для
костистых рыб (Teleostei) характерна эласмоидная чешуя – циклоидная (circular,

Рис. 1. Строение плакоидной чешуи (с сокращениями, по: Goodrich, 1907). 1 – эпидермис;
2 – витродентин (заливка белым цветом); 3 – базальная пластинка; 4 – дентин (заливка
черным цветом).

1
2

3

4