Эволюция онтогенеза

Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова РАН Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского Национального научного центра морской биологии ДВО РАН








Н.Д. ОЗЕРНЮК, В.В. ИСАЕВА




ЭВОЛЮЦИЯ ОНТОГЕНЕЗА


















Товарищество научных изданий КМК Москва 2016

УДК 591.3




Н.Д. Озернюк, В.В. Исаева. Эволюция онтогенеза. М.: Тов-во научных изданий КМК. М.: 2016. 407 с.


   Эволюция онтогенеза рассматривается как основная проблема эволюционной биологии развития, поскольку эволюционные преобразования организмов обусловлены изменениями их онтогенеза. Интеграция современных данных и гипотез эволюционной биологии развития, генетики развития и сравнительной геномики с классическими концепциями эволюции онтогенеза дает новые возможности для понимания механизмов преобразований индивидуального развития и различий эволюционной стратегии разных таксонов Metazoa. В монографии рассматриваются такие фундаментальные факторы эволюционных трансформаций индивидуального развития, как контроль пространственно-временной организации развивающегося зародыша генными регуляторными сетями, включающими Hox-гены, эпигенетическая регуляция процессов развития, возникновение новых клеточных ресурсов роста и развития, а также, роль гетерохроний и других классических механизмов эволюционных изменений. Обсуждаются геномно-морфогенетические корреляции, способствующие эволюционным преобразованиям онтогенеза Metazoa по типу ароморфоза либо идиоадаптаций.
   87 илл.

Ответственный редактор: академик С.В. Рожнов Рецензент: д.б.н., профессор Л.В. Белоусов









ISBN 978-5-9909296-6-1

                 © Н.Д. Озернюк, В.В. Исаева, текст, иллюстрации, 2016.
                                             © Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова РАН, 2016.
                                             © ИПЭЭ им. А.Н. Северцова РАН, 2016.
                                             © Институт биологии моря
                                               им. А.В. Жирмунского ДВО РАН, 2016.
                                             © ООО “КМК”, издание, 2016.

Koltzov Institute of Developmental Biology of Russian Academy of Sciences A N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution of the Russian Academy of Science
A.V. Zhirmunsky Institute of Marine Biology, National Scientific Center of Marine Biology, Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences






N.D. OZERNYUK, V.V. ISAEVA




EVOLUTION

OF ONTOGENESIS





















KMK Scientific Press
Moscow 2016

Ozernyuk N.D., Isaeva V.V. EVOLUTION OF ONTOGENESIS. Moscow: KMK
   Scientific Press. 2016. 407 p., 87 figs.


   The evolution of ontogenesis is considered as the main problem of evolutionary developmental biology, because evolutionary transformations of organisms are due to changes in their ontogeny. Integration of contemporary data and hypotheses of evolutionary developmental biology, developmental genetics and comparative genomics with classical concepts of ontogenetic evolution gives new possibilities for understanding the mechanisms of evolutionary transformations of individual development and evolutionary strategies of different metazoan taxa. The book addresses such fundamental factors of evolutionary transformation of individual development, as a control of space-time organization of a developing embryo by gene regulatory networks, including the Hox-genes, epigenetic regulation of developmental processes, the emergence of new cell resources of growth and development, as well as the role of heterochronies and other classic mechanisms of evolutionary changes. Genome-morphogenetic correlations promoting evolutionary transformations of metazoan ontogenesis (aromorphoses and idio-adaptations) are discussed.

Responsible Editor S.V. Rozhnov
Reviewer: L.V. Beloussov









ISBN 978-5-9909296-6-1

               © Ozernyuk N.D., Isaeva V.V., text, illustrations, 2016
                                              © Koltzov Institute of Developmental Biology RAS, 2016.
                                              © A N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution RAS, 2016.
                                              © A.V. Zhirmunsky Institute of Marine Biology, National Scientific Center of Marine Biology, FEB RAS, 2016.
                                              © KMK Scientific Press, 2016.

                              Посвящается 100-летию создания Института экспериментальной биологии (Кольцовского института)



ВВЕДЕНИЕ

  Интеграция современных данных эволюционной биологии развития, молекулярной генетики и сравнительной геномики с классическими концепциями эволюции онтогенеза Metazoa дает новые возможности для понимания механизмов эволюционных преобразований индивидуального развития и эволюционной стратегии разных таксонов животного мира. В соответствии с теорией филэмбриогенеза А.Н. Северцова (1939), появление в ходе эволюции типов развития, включающих крупные изменения, можно считать ароморфными преобразованиями развития, в отличие от изменений развития по типу идиоадаптаций как частных приспособлений, не повышающих общий уровень организации. Основная задача авторов - анализ закономерностей и механизмов эволюционных изменений развития многоклеточных животных и выявление геномноморфогенетических корреляций, что дает возможность разделения аро-морфных и идиоадаптационных типов онтогенеза.
  Эволюционные преобразования обусловлены гетерохрониями, гетеротопиями и аллометрией, обеспечивающими создание новых морфогенетических процессов в индивидуальном развитии и, как следствие, новых дефинитивных форм. Эти эволюционные механизмы, базирующиеся на изменениях генной регуляторной системы, представляют собой мощное средство для трансформаций онтогенеза. Важнейшую роль в эволюционных трансформациях онтогенеза играют гетерохронии - классический механизм изменения темпов и последовательности процессов развития, которые включают педоморфоз, представленный неотенией и прогенезом (De Beer, 1958; Gould, 1977; McNamara, 2002).
  Данные палеонтологии, интегрированные с эволюционной биологией и генетикой развития, углубляют понимание эволюции онтогенеза. Взаимосвязь между палеонтологией и биологией развития основана на изучении эмбрионов и растущих животных из отложений позднего докембрия и раннего кембрия (Chen et al., 2000; Dong et al., 2004; Yin et al., 2004; Donoghue et al., 2015). При реконструкции эволюционной истории организмов используются также достижения сравнительной геномики, транскриптомики и протеомики. Палеобиология и сравнительная геномика - две основные документированные летописи жизни (Федонкин, 2006). Методы сравнительного анализа генома дают возможность построения филогенетической системы живого мира, «филогеномики», вы

являя связи ныне живущих организмов и определяя относительное время расхождения эволюционных ветвей различного таксономического ранга (молекулярные часы), тогда как палеонтологическая летопись, датированная радиометрическими методами, позволяет «калибровать» молекулярные часы (Федонкин, 2006; Benton, Harper, 2009).
  Широко известный «кембрийский взрыв» в раннем палеозое привел к появлению разнообразных планов строения тела животных и основных типов современных форм, что предположительно было обусловлено перестройками генных регуляторных систем (Gould, 2002; Conway-Morris, 2003; Kirschner, Gerhart, 2005; Benton, Harper, 2009; Ferrier, 2010; Schierwater, Kamm, 2008; Nielsen, 2012). Такие гетерохронии, как педоморфоз и неотения, многократно выявлены в эволюционных исследованиях.
  Важнейшую роль в контроле индивидуального развития и эволюционной дивергенции Eukaryota выполняют регуляторные гены, кодирующие транскрипционные факторы (Copley, 2008; Graaff et al., 2009; Srivastava et al., 2010; Sebe-Pedros et al., 2010, 2011, 2013; Sebe-Pedros, de Mendoza, 2015). Экспансия древних семейств транскрипционных факторов была эволюционным источником их диверсификации и эволюционных инноваций. Монофилетические царства растений и животных эволюционировали независимо, поэтому многие молекулярные механизмы их развития различны, однако показано и значительное сходство этих механизмов (Friedman et al., 2004; Willemsen, Scheres, 2004; Langdale, Harrison, 2008; Graaff et al., 2009). У Metazoa, несмотря на поразительное разнообразие планов строения, генетический инструментарий контроля развития и формирования плана строения в значительной мере оказывается общим для всех животных; данные сравнительной геномики свидетельствуют о высокой сложности предкового генома Eumetazoa, кодировавшего большинство процессов развития у представителей Metazoa вплоть до позвоночных.
  Основой эволюционных трансформаций с увеличением информационной емкости онтогенетических процессов, и, как следствие, возрастанием сложности строения организмов, служило умножение числа регуляторных генов. Это увеличение происходило в значительной мере за счет полномасштабных дупликаций геномов (полиплоидизации) на разных этапах эволюционной истории (Holland et al., 1994; de Rosa et al., 1999; Josefowicz et al., 2003; Hoegg et al., 2004; Озернюк, Мюге, 2013). Примером взаимосвязи между дупликацией генов и формированием новых таксонов служат костистые рыбы, появившиеся около 350 млн. лет назад.
  Макроэволюционные приобретения Bilateria в значительной мере обусловлены контролем пространственно-временной архитектуры организма генами Hox-кластеров. Система Нох-генов - ключевых регуляторов

6

морфогенеза, определяющих общий план строения тела билатеральных животных, играла важнейшую роль в эволюционных преобразованиях их онтогенеза (Holland, 2001; Carroll et al., 2005; Monteiro, Ferrier, 2006; Putnam et al. 2008; Ferrier, 2010; Srivastava, 2015). В ходе развития этих животных активация различных генов Нох-кластера, как и появление зачатков основных осевых структур тела, обычно происходит последовательно в переднезаднем направлении, что соответствует принципу пространственной колинеарности - корреляции между положением гена в Нох-кластере и региональной локализацией их экспрессии вдоль оси тела. Таким образом, гены Hox-кластера выполняют фундаментальную функцию кодирования позиционной информации вдоль переднезадней оси Bilateria. Hox-гены, контролирующие пространственно-временную организацию тела билатеральных животных, функционируют как гены гетеротопий и гетерохроний. Сдвиги временной последовательности активации кластерных Hox-генов продуцируют гетерохронии, которые могут играть важную эволюционную роль (McNamara, 1986, 2002; Smith, 2003).
  Многие важные регуляторные механизмы онтогенеза имеют эпигенетическую природу, не связанную непосредственно с функционированием генома, но служащие дополнительным элементом контроля развития на клеточном и тканевом уровнях. Такие механизмы эпигенетической регуляции, как метилирование ДНК, модификации гистонов, участие малых РНК и РНК-интерференции в контроле процессов репликации и репарации ДНК, транскрипции и трансляции, несомненно, оказывают влияние на дифференцировку и морфогенез развивающихся организмов. В частности, в регуляции процессов онтогенеза и его эволюционных изменений важная роль отводится некодирующим РНК, прежде всего, микроРНК, которые вовлечены в сложную регуляторную сеть, контролирующую развитие животных (Sperling, Peterson, 2009; Christodoulou et al., 2010; Hertel, Stadler, 2015; Srivastava, 2015). Эволюционное формирование новых семейств микроРНК тесно связано с усложнением организации Metazoa и важнейшими морфофункциональными инновациями (Wheeler et al., 2009).
  Для понимания эволюционных трансформаций онтогенеза важен анализ концепций позиционной информации, морфогенетических полей действия генов, а также эпигенетического ландшафта и траекторий онтогенеза К. Уоддингтона, которые можно рассматривать в качестве системных регуляторных механизмов индивидуального развития.
  В онтогенезе Metazoa и Metaphyta сформировались определенные системы стволовых клеток - клеточные ресурсы, обеспечивающие индивидуальное развитие, прежде всего, рост и дифференцировку, выживание (за счет физиологической и репаративной регенерации и поддержания тканевого гомеостаза), а также репродукцию, половую и агамную,

7

всех многоклеточных организмов. В ходе эволюции прослеживается возрастание клеточных ресурсов роста и развития в раннем эмбриогенезе с возникновением затем различных популяций стволовых клеток. Сохранение недифференцированного состояния и митотической активности популяций стволовых клеток у зародышей, личинок и взрослых животных (со сдвигом их дифференцировки на более поздние стадии онтогенеза) рассматривается как проявление локальных гетерохроний. Появление новых популяций недифференцированных стволовых клеток -проявление гетерохроний и гетеротопий в виде локальных эмбриомор-фозов, обеспечивающих увеличение размера особей, пластичность и разнообразие морфогенезов, что играло ключевую роль в эволюции многих таксонов животного мира, особенно вторичноротых-хордовых-по-звоночных (Исаева и др., 2013; Isaeva, 2015, 2016).
  Формировавшиеся и совершенствовавшиеся на разных этапах эволюции механизмы регуляции индивидуального развития обеспечили разнообразие, пластичность и целостность онтогенезов. Для эволюционных преобразований онтогенеза характерно существование сложных жизненных циклов, связанное с наличием, наряду с типичным половым размножением, партеногенеза как редуцированной половой репродукции, а также бесполого (агамного) размножения, включающего полиэмбрионию и разнообразные типы почкования и деления особей. При агамном размножении происходит естественное клонирование организма, развившегося из зиготы, с образованием множества генетически идентичных индивидов. У размножающихся бесполым путем беспозвоночных нет раннего обособления линии половых клеток; тоти/плюрипотен-тные стволовые клетки способны к реализации всей программы развития, включающей гаметогенез и бластогенез. При бесполом размножении животных морфогенетические процессы многократно повторяются в течение жизни, подобно тому, что наблюдается у растений (Иванова-Казас, 1996; Исаева, 2010; Батыгина, Исаева, 2016). Таким образом, все многообразие форм животных и растений формируется в процессе онтогенеза благодаря высокой пластичности их индивидуального развития, разнообразию жизненных циклов и наличию различных типов размножения.
  Авторы признательны С.В. Рожнову, Л.В. Белоусову, А.В. Чернышеву, О.С. Строевой, Э.Н. Григорян, М.А. Кулаковой, Н.С. Мюге, Т.Л. Маршак, А.В. Широковой, Т.А. Алексеевой и всем, кто так или иначе способствовал появлению этой книги.

8

                Глава 1. ФЕНОМЕНОЛОГИЯ И МЕХАНИЗМЫ ЭВОЛЮЦИИ ИНДИВИДУАЛЬНОГО РАЗВИТИЯ





Становление эволюционной биологии развития

  В течение нескольких последних десятилетий сформировалось новое направление исследований связи между индивидуальным развитием и эволюцией - эволюционная биология развития (evolutionary developmental biology, evo-devo). По этой междисциплинарной тематике проводят конференции, издают специализированные журналы и книги, читают курсы лекций в университетах. Известный канадский эмбриолог Б. Холл, озаглавивший свою монографию «Evolutionary Developmental Biology» (Hall, 1998), пришел к заключению, что направление evo-devo необходимо выделить в самостоятельную область эволюционной биологии, которая оперирует данными биологии развития, палеонтологии, зоологии, экологии на уровнях организмов и популяций. Официальное рождение концепции evo-devo как научной дисциплины произошло в 2000 году, когда Международный Совет по интегративной и сравнительной биологии учредил секцию evo-devo (Gilbert, 2003). Становление концепции evo-devo связано с эволюцией представлений исследователей о взаимосвязи эволюционных и онтогенетических процессов (Gould, 1977, 2002; Alberch, 1980; Иванова-Казас, 1995; Hall, 1998, 2002, 2003; Arthur, 2000, 2002; Белоусов, 2014; Gilbert, 2006; Muller, 2008; Laubichler, 2009; Воробьева, 2010а, б; Nielsen, 2012; Minelli, 2015a).
  Основной задачей эволюционной биологии развития является анализ механизмов изменений онтогенеза, ведущих к эволюционным изменениям фенотипа, понимание эволюции репертуара развития и контроля процессов развития генетическими, эпигенетическими и средовыми факторами. Эволюционная биология развития фокусируется на анализе роли эволюционных трансформаций систем онтогенеза. Сочетая экспериментальный и описательный подходы, evo-devo исследует эволюцию систем развития, связь процессов формообразования с изменениями генотипа, появление новшеств развития и строения организма, способность эволюционировать (Gould, 1977, 2002; Arthur, 2002; Gilbert, 2006; Kirschner, Gerhart, 2005; Alonso, 2008; Brakefield, 2009; Jenner, 2008; Muller, 2008; Scholtz, 2008; Laubichler, 2009; Wainwright, 2009). Наиболее широкое толкование эволюционной биологии развития предложил Б. Холл: «Evo-devo охватывает все, что содержится в черном ящике между генотипом и фенотипом» (Hall, 2003). Эволюционная биология развития рассматривает проблему соотношения генотип-фенотип как картирование (mapping), отображение генотипа в фенотипе, проецирование генотипа в ходе развития в виде вариаций фенотипа, подвергаемых отбору (Kirschner, Gerhart, 2005;


9

Gilbert, 2007; Brakefield, 2008; Laubichler, 2009; Minelli, 2015a, b). Одна из важных проблем evo-devo - изучение способности развивающихся систем эволюционировать (Minelli, 2015a). Исследования эволюции развития выявили модулярную архитектуру развивающихся систем и сетей их генной регуляции (Hinman et al., 2003; Davidson 2006; Ben-Tabou de-Leon, Davidson, 2007; Erwin, Davidson, 2009; Wainwright, 2009).
  Появились новые области исследований: «эко-эво-дево» (Gilbert, 2005), связывающая эволюционную биологию развития с экологическими особенностями среды обитания, а также «фило-эво-дево», отражающая стремление к выяснению механизмов взаимосвязи устойчивых морфологических изменений и эволюционных инноваций, которые соответствуют появлению новых ветвей на филогенетическом древе (Minelli, 2003, 2015a; Мартынов, 2009; Martynov, 2012).
  История формирования evo-devo не ограничивается последними десятилетиями. Многие принципиальные положения о взаимосвязи индивидуального и исторического развития появились уже в XVIII веке. Начальным этапом изучения проблемы эволюции онтогенеза принято считать работы знаменитого эмбриолога и эволюциониста Карла Бэра (Karl Ernst von Baer, 1792-1876). Его исследования в области эмбриологии, зоогеографии и эволюционных проблем онтогенеза существенно повлияли на последующее развитие этих дисциплин. Вклад Бэра в науку был огромным: он создал учение о зародышевых листках (эктодерме, мезодерме, энтодерме), установил закон зародышевого сходства, первым обнаружил яйцеклетку у млекопитающих и был автором оригинальных эволюционных идей, связанных с проблемами развития. Бэр установил так называемый закон зародышевого сходства: у зародыша сначала возникают общие признаки типа, позднее намечаются признаки класса, позднее же проявляются морфологические черты рода и вида (рис. 1).
  Исследования Э. Геккеля (E. Haeckel, 1834-1919), А.О. Ковалевского (1840-1901), И.И. Мечникова (1845-1916), И.И. Шмальгаузена (18841963), К Уоддингтона (C.H. Waddington, 1905-1977), О.М. Ивановой-Ка-зас (1914-2015) заложили основы сравнительной и эволюционной эмбриологии как предпосылки создания эволюционной биологии развития (см. Иванова-Казас, 1995, 2015а; Гилберт, 2010; Nielsen, 2012; Minelli, 2015a). В частности, были сформулированы представления о типах индивидуального развития, включающие данные о разнообразии строения яиц, типов дробления, гаструляции, типов личиночного развития и органогенезов у различных групп беспозвоночных и позвоночных животных.
  Одним из первых идеи о соотношении онтогенетических и филогенетических процессов высказывал выдающийся эволюционист Э. Геккель, который впервые постулировал взаимосвязь индивидуального и исторического развития. Гетерохрония и гетеротопия как изменения во времени или положения в пространстве какого-либо аспекта развития потом
10