Биопленки и другие прокариотные консорциумы

САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ 

А. В. Пиневич 
Е. В. Коженкова 
С. Г. Аверина 

БИОПЛЕНКИ 
И ДРУГИЕ 
ПРОКАРИОТНЫЕ 
КОНСОРЦИУМЫ 

Сант-Петербур
ХИМИЗДАТ 

2024 

.

ББК  

Р е ц е н з е н т ы: д-р биол. нау, проф. С. Н. Борхсениус (институт цитолоии РАН); 
анд. биол. науЕ. Е. Андронов (Всероссийсий НИИ 
сельсохозяйственной миробиолоии РАН) 
Пиневич А. В., Коженова Е. В., Аверина С. Г. 
П 000 
 Биоплени и друие проариотные онсорциумы. – 

СПб.: ХИМИЗДАТ, 2024, изд. 20е, стереот.. – 264 с.: ил. + 8 с. цв. 
вл. 

ISBN 978-5-93808-452-1 

В первой монорафии на данную тему приведены важнейшие сведения о проариотных онсорциумах – симбиотичесих системах, состоящих из батерий и/или архей и 
существующих в форме биоплени, ассоциации или эпибиоза на основе мутуалистичесих взаимоотношений. В общей части (Главы 1 и 2) рассматриваются основные положения и термины синэолоии; специальная часть (Главы 3−6) преимущественно посвящена 
биопленам – самой распространенной и важнейшей форме природноо существования 
проариотов. Особое внимание уделено приладным аспетам биоплено, прежде всео 
их фунционированию в ачестве центральноо звена очистных сооружений, а таже их 
участию в полимиробных инфециях человеа. При анализе ассоциаций приведены 
примеры участия проариотов в лобальном метаболизме, а таже уазаны сферы их 
пратичесоо применения. При описании эпибиозов подробно охаратеризованы ближние межлеточные взаимодействия у батерий и архей. Помимо информации, полученной с использованием традиционных подходов и методов миробиолоии, учитываются 
современные данные молеулярной филоении, метаеномии и ультуромии. 
Книа предназначена для учащихся и университетсих преподавателей биолоичесих, биотехнолоичесих и медицинсих фаультетов, а таже для широоо руа 
научных работниов в разных областях биолоии. Табл. 4. Ил. 46. Библ. 844. 

Pinevich A. V., Kozhenkova E. V., Averina S. G. 
Biofilms and other prokaryotic consortia. 

The unparalleled monograph accumulates essential data on prokaryotic consortia – bacterial and/or archaeal symbiotic systems that structurally take shape of biofilms, associations 
or epibioses, and functionally depend on mutualistic interrelationships. In the general part 
(Chapters 1 and 2), basic principles and terms of synecology are commented, while the special 
part (Chapters 3−6) is preferentially focused on biofilms – the most abundant, highly distributed, and extremely important life forms in prokaryotes. Applied aspects of prokaryotic 
biofilms, such as their use in waste treatment and their involvement in human polymicrobial 
infections are considered. In the case of prokaryotic associations, their participation in global metabolism and their practical applications are described. Considering prokaryotic epibioses, short-distance cellular interactions in bacteria and archaea are described. Except for the 
results obtained via traditional methods and approaches, molecular phylogeny data, as well 
as those of metagenomics and culturomics are taken into account. 
The book is recommended to students, university professors, and scientific researchers. 
With 4 Tables, 46 Figures, and 844 References. 

На обложе использовано изображение субаэральной биоплени на амнях амфитеатра Колизея (Рим, Италия, 2018 .), автор фото – Пиневич А. А., и химичесая формула цило-ди-ГМФ. 

© А. В. Пиневич, Е. В. Коженова,

ISBN 978-5-93808-452-1 

С. Г. Аверина, 2018 

© ХИМИЗДАТ, 2008 . 2024

.

ОГЛАВЛЕНИЕ 
 
 
Предисловие 
5

Глава 1. ОСНОВНЫЕ ПОЛОЖЕНИЯ И ТЕРМИНЫ СИНЭКОЛОГИИ 
10

Глава 2. КОНЦЕПЦИЯ ПРОКАРИОТНОГО КОНСОРЦИУМА 
27

Глава 3. БИОПЛЕНКИ 
34

 
3.1. Тонослойные биоплени 
36
 
 
3.1.1. Моделирование биоплено38
 
 
3.1.2.Онтоенез биоплено41
 
 
 
3.1.2.1. Заселение твердой поверхности 
41
 
 
 
3.1.2.2. Рост и созревание 
68
 
 
 
3.1.2.3. Дезинтерация и расселение 
83
 
 
3.1.3.Роль цило-ди-ГМФ в образовании биоплено87
 
 
3.1.4.Медицинсие аспеты биоплено91
 
 
3.1.5.Цианобатериальные биоплени 
102
 
 
 
3.1.5.1. Модельные цианобатериальные  
биоплени 
104

 
 
 
3.1.5.2. Эндолитные цианобатериальные  
биоплени 
105

 
 
 
3.1.5.3. Субаэральные цианобатериальные 
биоплени  
107

 
 
 
3.1.5.4. Эпифитные и эпизойные цианобатериальные биоплени 
112

 
 
3.1.6. Биоплени архей 
117
 
 
 
3.1.6.1. Модельные биоплени архей 
118
 
 
 
3.1.6.2. Природные биоплени архей 
119
 
 
 
3.1.6.3. Фаторы адезии архей 
127
 
 
 
3.1.6.4. Эзополимеры архей 
131
 
3.2. Квазисферичесие биоплени 
132

Глава 4. МИКРОБНЫЕ МАТЫ 
139

 
4.1.Общая харатеристиа и лассифиация миробных 
матов 
139

 
4.2.Строение миробных матов 
145
 
4.3.Физиолоичесие руппы проариотов в миробных 
матах 
150

.

Глава 5. АССОЦИАЦИИ 
166

 
5.1.Природные ассоциации 
167
 
5.2.Смешанные ультуры 
177

Глава 6. ЭПИБИОЗЫ 
180

 
6.1.Эпибиозы между батериями 
180
 
 
6.1.1. Эпибиозы между пурпурными фототрофными 
батериями и хемоетеротрофными батериями

180

 
 
6.1.2. Эпибиозы между зелеными фототрофными  
батериями и хемоетеротрофными батериями

181

 
 
6.1.3. Эпибиозы между цианобатериями  
и хемоетеротрофными батериями 
187

 
 
6.1.4. Эпибиозы между хемоетеротрофными  
батериями 
192

 
6.2.Эпибиозы между археями 
193
 
6.3.Эпибиозы между археями и хемоетеротрофными 
батериями 
196

Залючение 
198

Литература 
200

Table of Contents 
262
 
.

ПРЕДИСЛОВИЕ 
 
 
Nothing in biology makes sense 
except in the light of evolution 
T. G. Dobzhansky, 1973 
 
Nothing in biology makes sense 
except in the light of symbiosis 
 
 
Перифразированная нами масима не случайно взята в ачестве эпирафа. Для миробиолоии – науи о проариотах, лючевой биолоичесой дисциплины (Заварзин, 2011а), симбиозы 
стоят в одном ряду с таими фундаментальными аспетами, аразнообразие, распространение и численность изучаемых объетов. 
Если сосредоточиться на симбиозах между проариотами, то – 
за немноими ислючениями – это онсорциумы, и первое место 
среди них по распространению и значению принадлежит биопленам (содержание обоих терминов, аи термина “симбиоз”, 
рато расрывается ниже, а более подробно в двух первых лавах). Таим образом, биоплени и друие проариотные онсорциумы являются одной из важнейших тем миробиолоии. Независимо от оцени авторсоо труда это должно сделать предлааемую ниу познавательной и востребованной. 
Проресс миробиолоии на рубеже ХХ−XXI вв. беспрецедентен по темпу и достинутым результатам. Выбор струтурноо 
сходства енов рРНК в ачестве ритерия эволюционноо родства 
позволил объетивно реонструировать филоению мирооранизмов. Сопутствующий биоинформационный анализ привел выводам, оторые отверли априорные представления об эволюционной стратеии и разнообразии проариотов (см. Woese, 1994). 
Попутно выяснилось, что последовательность ена рРНК совершенно необязательно определять, используя в ачестве стартовоо 
материала биомассу летолабораторноо штамма или фенотипичеси идентифицированной, в частности до вида, природной 
популяции. Альтернативой служит использование, в ачестве 

.

матрицы для полимеразной цепной реации (ПЦР), небольшоо 
оличества природной ДНК (анл. environmental DNA; суммарная 
ДНК, непосредственно выделенная из образца воды, почвы или 
иноо природноо материала). Разработа методов высоопроизводительноо (анл. high-throughput) севенирования ПЦР-амплионов енов 16S рРНК и омпьютерное объединение прочтений 
(анл. reads) в руппы взаимноо сходства, или филотипы (анл. 
phylotypes), позволили приступить освенному изучению обладателей этих енов (Pace, 1997). Данный эспериментальный подход был положен в основу новоо направления молеулярной енетии проариотов, удачно названноо метаеномиой (анл. 
metagenomics; Handelsman et al., 1998). Задача метаеномии – 
проводить “перепись населения” эолоичесих ниш и биотопов 
по индивидуальным последовательностям ена 16S рРНК и объединять эти последовательности соласно онсенсусным значениям сходства в филотипы, рассматриваемые афилоенетичесие 
тасоны. 
Описание и лассифиация “виртуальных” проариотов (реально существующих объетов с неизвестными фенотипами) стали дополнением полифазной тасономии (анл. polyphasic taxonomy; Vandamme et al., 1996; Gillis et al., 2001). Под таим претенциозным 
и 
трижды 
неудачным 
названием 
(вместо 
поли- 
правильно было бы оворить мульти-; вместо фаза – призна; 
вместо тасономия – лассифиация) подразумевается дуалистичесая систематиа, оторая харатеризует и руппирует объеты на любом уровне тасономичесой иерархии с учетом филоенетичесоо родства и совпадающих фенотипичесих признаов. 
До недавнео времени непреодолимым препятствием на пути 
изучения фенотипичесоо разнообразия проариотов считался 
феномен неультивируемости (анл. non-cultivability; см. Vartoukian et al., 2010). Напомним, что “неультивируемыми” называются таие объеты, оторые при попыте ввести их в ультуру 
не растут и либо переходят в анабиотичесое состояние, либо постепенно отмирают. С недавнео времени проблему неультивируемости пытаются решить, используя подходы и методы новоо 
направления физиолоичесой миробиолоии – ультуромии 
(анл. culturomics; см. Lagier et al., 2012). В данном случае имеется в виду широомасштабный подбор условий для ультивирования масимально возможноо разнообразия проариотов в исследуемом образце. С этой целью варьируется состав питательной 
среды, азовой фазы, температуры и продолжительности ультивирования; создаются радиенты субстратов; для удаления побоч
.

ных продутов метаболизма используются фильтры или диализные мембраны; для выявления минорных членов сообщества 
устраняются доминирующие объеты (путем эстремальных физио-химичесих воздействий или тоной селеции с помощью 
антибиотиов и батериофаов) и т.д. Иными словами, ультуромиа предоставляет недостающую информацию о видовом составе, популяционной численности и эолоо-еорафичесом 
распространении проариотов, особенно тех, оторых не удается 
выявить традиционными методами ультивирования или посредством метаеномноо анализа. 
Совоупность результатов метаеномноо и ультуромноо 
анализа позволила отазаться от взляда на проариотную лету 
ана мироосм, а на проариотов в природе и лабораторных 
ультурах ана аддитивные множества лето. По современным представлениям, популяции проариотов представляют собой биоценолоичесие омплесы, элементы оторых обмениваются друс друом субстратами и реуляторными синалами. 
Отдельная тема – это взаимодействие внутри енетичеси однородных популяций с образованием леточных систем, часто 
уподобляемых таням животных или растений (Shapiro, 1998; 
Markx et al., 2004; Claessen et al., 2014). Фунциональную устойчивость таих систем обеспечивают вспомоательные струтуры, 
примерами оторых служат онтатные нанотрубочи Bacillus 
subtilis (см. Dubey, Ben-Yehuda, 2011), мембраноподобные оболочи воруолоний Escherichia coli или Staphylococcus aureus (см. 
Tetz et al., 2004) и, онечно, матрис биоплено(см. Costerton et 
al., 1995). 
Начиная с лассичесих работ С. Н. Винорадсоо и Мартина 
Бейерина (1890-е .) для получения наопительных и чистых 
ультур используются элетивные условия, отрывающие оридор адаптации для онретных эофизиолоичесих рупп и, соответственно, предпочтительноо развития их представителей. На 
протяжении XX в. таим способом удалось получить в ультуре и 
асенизировать представителей очень мноих тасонов батерий 
и архей. И неудивительно, что формальным требованием, залоом 
успеха и неласным ритерием ачества миробиолоичесоо 
исследования было и остается получение чистых (асеничных) 
ультур, т.е. моновидовых популяций (см. Pinevich et al., 2018). 
Однао взляды на зависимость проариотов от среды обитания и их межвидовые отношения постепенно меняются (см. Sapp, 
2007). В последнее время – в основном на основе результатов метаеномии – стало ясно, что большинство проариотов специфи
.

чеси адаптируется метастабильным нишам со сложным омплесом (а)биотичесих фаторов, оторые трудно (либо пратичеси невозможно) воссоздать в лаборатории, хотя, ауже отмечалось, эта проблема частично решается с помощью ультуромии. Более тоо, стало ясно, что создание элетивных условий и 
получение чистых ультур нарушают важнейшее условие жизни 
миробных сообществ – ооперативные связи между видами. 
Попутно отметим, что элетивные условия довольно редо 
встречаются в природе и в основном приурочены эстремальным нишам. Соласно фундаментальному эолоичесому заону 
Авуста Тинеманна (Thienemann, 1939), для таих местообитаний 
харатерно ораниченное видовое разнообразие при высоой численности доминирующео вида; напротив, в неэстремальных 
нишах присутствуют мнооомпонентные биоценозы, в оторых 
нет доминирования отдельноовида, и де условием стабильности лоальной эосистемы служат ооперативные, прежде всео, 
трофичесие межвидовые связи. 
Иными словами, все большее признание получает онцепция, 
соласно оторой нормой существования проариотов являются не онуренция и антаонизм, а ооперативные взаимоотношения, интерация и сбалансированные интересы партнеров. 
Миробиолоия XXI в. рассматривает природное разнообразие 
проариотов не анабор онурирующих видов, а авысоооранизованную сеть вазиустойчивых, оэволюционирующих 
симбиозов (Заварзин, 2011а). 
Для обозначения таих симбиотичесих систем мы вводим 
термин проариотный онсорциум (анл. prokaryotic consortium). 
Следует отметить, что в миробиолоичесой литературе термин 
“онсорциум” до сих пор используется тольо в таих словосочетаниях, аонсорциум мирооранизмов (в самом общем понимании), батериальный онсорциум (в широом понимании) и 
фототрофный онсорциум (в узом понимании, применительно эпибиозам зеленых фотосинтезирующих батерий с бесцветными 
хемоетеротрофными батериями; см. раздел 4.1.1). 
Центральное место среди проариотных онсорциумов принадлежит биопленам: их значение в природе и для человечесой 
цивилизации трудно переоценить. Именно поэтому термин “биоплени” вынесен в залавие нии, лаве о биопленах отведено 
центральное место, и львиная доля использованных литературных источниов несет информацию о биопленах. Это нисольо 
не умаляет значения проариотных онсорциумов двух друих 
типов, а именно ассоциаций и эпибиозов (содержание обоих тер
.

минов будет расрыто в двух первых лавах), оторым уделяется 
должное внимание в соответствующих разделах нии. 
Поразительно, что при широчайшем интересе биопленам (в 
ораздо меньшей степени – ассоциациям и эпибиозам), до сих 
пор не появлялись монорафичесие работы о проариотных онсорциумах. Мы можем тольо предположить, что потенциальных 
авторов этих несостоявшихся нине вдохновляла перспетива 
омпилировать и анализировать разнородную информацию по 
слишом широому руу вопросов. 
Свою собственную инициативу мы объясняем внутренней потребностью собрать, обобщить и обсудить основные сведения о 
лючевом феномене биолоии проариотов. Особую роль сырало 
наше старомодное понимание миссии Университета а– в первую очередь и лавным образом – преподавательсой деятельности, в том числе на ниве современной биолоии. Наонец (last not 
least), проариотные онсорциумы были предметом собственных 
эспериментальных исследований авторов. 
Мы неизменно блаодарны нашим оллеам по Биолоичесому фаультету С.-Петербурсоо осударственноо университета, несущим двойное нелеое бремя преподавания и научной 
работы в alma mater. Мы заранее признательны своим будущим 
читателям и ждем от них ритичесих замечаний по содержанию 
и оформлению нии. 
 
Авторы 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

.

Глава 1. ОСНОВНЫЕ ПОЛОЖЕНИЯ И ТЕРМИНЫ  
СИНЭКОЛОГИИ 
 
 
 
Соласно определению (см. Предисловие), проариотными 
онсорциумами называются симбиотичесие системы, омпонентами оторых являются батерии и/или археи. Прежде чем охаратеризовать таие системы, следует уточнить, аие именно 
положения и термины синэолоии будут использованы в последующих лавах и разделах нии, а таже расрыть их содержание. 
Известно, что предметом общей эолоии служит взаимодействие живых существ со средой обитания, а таже взаимоотношения живых существ. При этом индивидуальная автоэолоия (от 
реч. avtos – сам и oikos – жилище; эолоия самостоятельноо 
существования) изучает адаптивный ответ особи на воздействие 
абиотичесих фаторов оружающей среды. В свою очередь, темой популяционной автоэолоии служит адаптивный ответ природной популяции особей одноо вида или ее изолированной части, в случае мирооранизмов имеется в виду чистая ультура. 
Наонец, синэолоия (от реч. syn – вместе и oikos – жилище; 
эолоия сожительства) анализирует внутривидовые или межвидовые отношения. Кода речь идет о живых существах разноо 
эволюционноо происхождения – видах одноо рода, разных родах или тасонах более высооо рана, предметом синэолоии 
становится разнообразие, численность, распространение и филоения симбиотичесих систем. Частные примеры таих систем 
называются симбиозами (от реч. sym – вместе и bios – жизнь; 
сожительство), а относящиеся разным видам партнеры по симбиозу – симбионтами. 
Автором термина “симбиоз” и создателем общей онцепции 
симбиоза считается профессор ботании страсбурсоо университета Генрих Антон де Бари (H. A. de Bary; 1831−1888). 
По аноничесой версии, он впервые выступил с этой инициативой на доладе “Явление симбиоза” (нем. Die Erscheinung der 
Symbiose), прочтенном в 1878 . на заседании Общества немецих естествоиспытателей и врачей в . Касселе (ерцоство Гессен- 

.