Биология развития

БИОЛОГИЯ
РАЗВИТИЯ

MICHAEL J. F. BARRESI  
SCOTT F. GILBERT 
DEVELOPMENTAL 
BIOLOGY

INTERNATIONAL TWELFTH EDITION

           SINAUER ASSOCIATES

NEW YORK   OXFORD
OXFORD UNIVERSITY PRESS

Перевод с английского

Электронное издание

под редакцией 
доктора биол. наук, 
профессора А. В. Васильева

БИОЛОГИЯ 
РАЗВИТИЯ

М. ДЖ. Ф. БАРРЕСИ
С. Ф. ГИЛБЕРТ

Москва
Лаборатория знаний
2022

УДК 573
ББК 28.03
Б25

П е р е в о д ч и к и:
Е. А. Радугина (гл. 1–4, 21, 22),
Ю. В. Храмова (гл. 5–7, 12),
Д. А. Никишин (гл. 8, 9, 10),
И. Е. Борисенко (гл. 13, 15, 19),
В. В. Козин (гл. 17, 18),
Н. М. Алешина (гл. 11, 20),
Е. Ю. Шмуклер (гл. 14, 16),
Ю. Б. Шмуклер (гл. 23, 24)
Барреси М. Дж. Ф.
Б25
Биология
развития
/
М. Дж. Ф. Барреси,
С. Ф. Гилберт
;
пер. с англ. под ред. д-ра биол. наук А. В. Васильева. — Электрон. изд. — М. : Лаборатория знаний, 2022. — 803 с. — Систем.
требования: Adobe Reader XI ; экран 10". — Загл. с титул. экрана. — Текст : электронный.
ISBN 978-5-00101-984-8
Перевод нового, дополненного 12-го издания «Биологии развития»
М. Дж. Ф. Барреси и С. Ф. Гилберта привлекает своей основательностью
и возможностью эффективно узнавать о классических принципах и о передовых разработках в этой обширной междисциплинарной области. Книга
очень любима, хорошо иллюстрирована и предельно понятно написана.
Обновлены главы об оплодотворении, дроблении, гаструляции, раннем
развитии позвоночных, клеточной дифференцировке и клеточных взаимодействиях в процессе развития. Включена информация о биологии растений
в те из них, которые посвящены клеточной спецификации, регуляции
генов,
клеточной
коммуникации,
производству
гамет,
оплодотворению,
определению осей, формированию органов и регенерации.
Представлен новый материал о морфомеханике развития во время
гаструляции у дрозофилы и формирования легких млекопитающих. Особое
внимание уделено использованию полногеномных подходов, выводящих
наше понимание дифференцировки клеток на новый уровень.
Для студентов и аспирантов биологических и медицинских вузов,
а также их преподавателей, будет полезна старшеклассникам для более
глубокого изучения предмета.
УДК 573
ББК 28.03

Деривативное издание на основе печатного аналога: Биология развития /
М. Дж. Ф. Барреси, С. Ф. Гилберт ; пер. с англ. под ред. д-ра биол. наук
А. В. Васильева. — М. : Лаборатория знаний, 2022. — 800 с. : ил.
ISBN 978-5-00101-323-5

В соответствии со ст. 1299 и 1301 ГК РФ при устранении ограничений, установленных техническими
средствами защиты авторских прав, правообладатель вправе требовать от нарушителя возмещения убытков
или выплаты компенсации

ISBN 978-5-00101-984-8

Developmental Biology, International Twelfth Edition was originally published in English in 2020. This
translation is published by arrangement with Oxford University Press. BKL Publishers is solely
responsible for this translation from the original work and Oxford University Press shall have no
liability for any errors, omissions or inaccuracies or ambiguities in such translation or for any losses
caused by reliance thereon.

Developmental Biology, International Twelfth Edition было впервые опубликовано на английском
языке в 2020 г. Этот перевод опубликован по договоренности с Oxford University Press. ООО
«Лаборатория знаний» несет полную ответственность за этот перевод оригинального произведения,
и Oxford University Press не несет ответственности за любые ошибки, упущения, неточности или
двусмысленности в этом переводе или за убытки, причиненные в связи с его использованием.

© 2020 Oxford University Press
© Лаборатория знаний, 2022

Посвящается всем, кто непосредственно
участвовал в создании книги.

Спасибо моим родителям, Джозефу и Джеральдин Барреси,
что всегда ставите своих детей на первое место.

Моей семье — Хизер, Самуилу, Ионе, Луке и Матео —
эта книга была написана только благодаря вашему
непоколебимому пониманию, любви и поддержке.

—M. J. F. B.

Энн, Даниэлю, Сарре, Дэвиду и Наталье,
чья поддержка и юмор поддержали меня,
и Алине, которая родилась с момента последнего издания.

—S. F. G.

Предисловие к русскому 
изданию

«Биология развития», написанная Скоттом Гилбертом, давно стала настольной книгой российских 
биологов. Несмотря на наличие учебников российских авторов, именно к ней обращаются студенты, 
аспиранты и молодые ученые самых различных 
биологических специальностей. Энциклопедическая широта, умелое изложение фундаментальных 
основ классической биологии во взаимосвязи с достижениями современных дисциплин делают эту 
книгу уникальной для формирования научного 
мировоззрения.
Сегодня биология развития — наиболее динамично развивающаяся область, открывающая все новые 
подходы и объекты. Впору говорить уже о вновь 
сформировавшихся направлениях биологии, которые наряду с evo-devo становятся самостоятельными 
научными дисциплинами. Клеточная эмбриология, 
биология столовых клеток, в том числе и биология 
плюрипотентности, eco-evo-devo — вот не полный 
список дисциплин, в которых открываются завораживающие перспективы.
Казалось бы, что можно добавить в ставшее классическим издание «кирпича» С. Гилберта? Тем не менее новую книгу нельзя назвать несколько дополненным переизданием хорошо известной предыдущей. 
В издании, подготовленном С. Гилбертом совместно 
с М. Барреси, читатель встретит новые объяснения 
уже известных процессов, новые данные о молекулярных и клеточных механизмах развития. По-иному 
сформированы многие главы, описаны дополнительные объекты, несколько иначе расставлены акценты. 
Несмотря на привычную фундаментальность, в книге уделено значительное внимание инновационным 
подходам в биологии, даны отсылки к механизмам 
заболеваний, наследственных нарушений или к экологическим и общественным проблемам. Вероятно, 
это справедливая дань времени, требующего большей 

прагматичности и технологичности даже от классических биологических дисциплин.
Следует отметить, что читателю русскоязычного 
варианта книги придется встретиться с рядом русскоязычных терминов, которые не эквивалентны 
англоязычным определениям. Экспериментальная 
эмбриология и биология развития имеют в России 
многолетнюю самобытную историю, поэтому ряд 
терминов давно сформирован и занял свое место 
в лексиконе ученых. Надеюсь, что это не составит 
большой проблемы, поскольку в тексте все термины 
подробно раскрыты, кроме того, в книге впервые 
представлен глоссарий, где мы постарались использовать и русскоязычные и англоязычные определения 
для объяснения важных понятий.
Среди авторов перевода — активно работающие ученые Института биологии развития имени 
Н. К. Кольцова РАН и кафедры эмбриологии Биологического факультета Московского государственного 
университета имени М. В. Ломоносова (благодарим 
И. Романову за участие в подготовке книги). Общим 
принципом перевода было уважительное отношение 
к исходному тексту, авторскому описанию и объяснению процессов и механизмов, даже если собственное 
мнение переводчика несколько отличалось от изложенной. Нам приходилось помнить, что в этом случае 
мы, прежде всего, переводчики и редакторы.
Итак, действительно новая книга «Биология 
развития» М. Барреси и С. Гилберта состоялась 
и на русском языке, а значит студенты, аспиранты, 
молодые и опытные исследователи и преподаватели 
получили источник актуальной информации о бурлящем океане под названием биология развития!

А. В. Васильев,
член-корреспондент РАН,
доктор биологических наук

Содержание

Предисловие к русскому изданию 
6

Предисловие: широкий взгляд 
на биологию развития 
17

Вспомним междисциплинарные основы 
области 
 17

Новое в международном двенадцатом 
издании 
 18

Развитие растений охватывает все 
 18

Модернизированная и расширенная глава 
по регенерации 
 18

Обновления во всех главах 
 18

Новый, ориентированный 
на студентов, подход 
 19

Благодарности 
 19

ЧАСТЬ I •  Раннее развитие: дробление, гаструляция 
и формирование осей 
21

1

Возникновение тела и области:
введение в биологию развития 
 21

«Как ты? Кто ты?». Сравнительная 
эмбриология и вопросы биологии развития 
 23

Жизненный цикл 
 27

Жизненный цикл животного 
 27

Жизненный цикл цветкового растения 
 28

Пример 1: жизнь лягушки 
 28

Гаметогенез и оплодотворение 
 29

Дробление и гаструляция 
 29

Органогенез 
 31

Метаморфоз и гаметогенез 
 31

Пример 2: даже в жизни сорняков есть 
место цветам 
 32

Фазы репродукции и гаметофита 
 32

Эмбриогенез и созревание семени 
 32

Вегетативные фазы: от роста спорофита 
до определения соцветия 
 34

Обзор раннего развития животных 
 34

Способы дробления 
 34

Гаструляция: важнейшее событие в нашей 
жизни 
 36

Первичные зародышевые листки и первые 
органы 
 37

Постигая поведение клеток в эмбрионе 
 38

Принципиальный подход к наблюдению 
развития 
 40

Подход к проблеме: обнаружить, утратить, 
переместить 
 40

Прямое наблюдение за живыми эмбрионами  41
Мечение красителями 
 41

Генетические метки 
 41

Химеры с трансгенной ДНК 
 43

Эволюционная эмбриология 
 45

Понимание древа жизни позволяет увидеть 
взаимосвязи в развитии его представителей 
 47

История развития наземных растений 
 52

Медицинская эмбриология и тератология 
 56

Генетические аномалии и синдромы 
 56

Нарушения и тератогены 
 56

Послесловие 
 57

Содержание

2

Определение идентичности:
механизмы разметки тела в развитии 
 59

Уровни коммитирования 
 59

Дифференцировка клеток 
 60

Созревание согласно траектории развития 
клетки 
 60

Автономная спецификация 
 61

Цитоплазматические детерминанты 
и автономная спецификация у оболочника 
 61

Условная спецификация 
 64

Синцитиальная спецификация 
 68

Положение определяют 
противонаправленные градиенты вдоль осей 
 68

3

Дифференциальная экспрессия 
генов: механизмы дифференцировки 
клеток 
 71

Определение дифференциальной экспрессии 
генов 
 71

Короткий курс по центральной догме 
 72

Доказательства геномной эквивалентности 
 73

Анатомия гена 
 75

Состав хроматина 
 75

Экзоны и интроны 
 76

Основные части гена эукариот 
 76

Продукт транскрипции и его процессинг 
 76

Некодирующие регуляторные элементы: 
включение, выключение, регулировка 
активности гена 
 77

Механизмы дифференциальной экспрессии 
генов: транскрипция 
 82

Эпигенетические модификации: настройка 
доступности генов 
 82

Транскрипционные факторы регулируют 
транскрипцию генов 
 85

Генная регуляторная сеть: 
определение отдельных клеток 
 90

Механизмы дифференциальной экспрессии 
генов: процессинг пре-мРНК 
 91

Создание семейств белков путем 
альтернативного сплайсинга пре-мРНК 
 91

Механизмы дифференциальной экспрессии 
генов: трансляция мРНК 
 93

Дифференциальная стабильность мРНК 
 93

мРНК, запасенные в ооцитах: избирательное 
ингибирование трансляции мРНК 
 93

Избирательность рибосом: избирательная 
активация трансляции мРНК 
 94

МикроРНК: специфическая регуляция 
трансляции и транскрипции мРНК 
 95

Контроль экспрессии РНК за счет 
локализации в цитоплазме 
 97

Механизмы дифференциальной 
экспрессии генов: посттрансляционные 
модификации белка 
 97

Послесловие 
 106

4

Межклеточная коммуникация:
механизмы морфогенеза 
 109

Основы межклеточной коммуникации 
 110

Адгезия и сортировка: юкстакринные 
взаимодействия и физика морфогенеза 
 111

Дифференциальное сродство клеток 
 111

Термодинамическая модель взаимодействия 
клеток 
 113

Кадгерины и клеточная адгезия 
 114

Внеклеточный матрикс как источник 
сигналов для развития 
 116

Интегрины: рецепторы молекул 
внеклеточного матрикса 
 117

Эпителио-мезенхимный переход 
 118

Клеточная сигнализация 
 119

Индукция и компетенция 
 119

Паракринные факторы: молекулыиндукторы 
 123

Градиенты морфогенов 
 123

Каскады передачи сигнала: 
ответ на индукторы 
 125

Факторы роста фибробластов 
и тирозинкиназный сигнальный путь 
 125

FGF и сигнальный путь JAK-STAT 
 126

Семейство Hedgehog 
 127

Семейство Wnt 
 131

 
Содержание 
9

Суперсемейство TGFβ 
 135

Другие паракринные факторы 
 137

Клеточная биология паракринной 
сигнализации 
 140

Локальные выросты мембраны как источник 
сигналов 
 140

Юкстакринная сигнализация в определении 
идентичности клеток 
 145

Сигнальный путь Notch: юкстапозиция 
лигандов и рецепторов в установлении 
разметки тела 
 145

Координация паракринной и юкстакринной 
сигнализации: индукция вульвы у C. elegans  146

5

Стволовые клетки:
ниши стволовых клеток и их потенциал  151

Концепция стволовой клетки 
 152

Деление и самовоспроизведение 
 152

Потенции определяют типы 
стволовых клеток 
 152

Регуляция стволовых клеток 
 154

Плюрипотентные клетки в эмбрионе 
 155

Клетки меристемы у эмбриона Arabidopsis 
thaliana 
 156

Клетки внутренней клеточной массы 
в эмбрионе мыши 
 158

Ниши стволовых клеток у взрослых 
животных 
 159

Стволовые клетки стимулируют развитие 
половых клеток в яичнике Drosophila 
 159

Постнатальная ниша стволовых клеток 
в вентрикулярно-субвентрикулярной зоне 
 160

Нейронная ниша стволовых клеток в В-СВЗ  163

Постнатальная ниша стволовых клеток 
кишечника 
 166

Самообновление клеток в крипте 
 166

Стволовые клетки обеспечивают 
поддержание клеточного состава крови 
 168

Гемопоэтическая ниша стволовых клеток 
 168

Мезенхимные стволовые клетки: 
поддержание разнообразия тканей 
взрослого организма 
 171

Регуляция развития МСК 
 172

Модели систем человека для изучения 
развития и болезней 
 172

Плюрипотентные стволовые клетки 
в условиях лаборатории 
 173

Индуцированные плюрипотентные 
стволовые клетки 
 176

Органоиды: изучение органогенеза человека 
в культуральной чашке 
 179

Стволовые клетки: надежда или шумиха? 
 182

ЧАСТЬ II •  Гаметогенез и оплодотворение: определение пола  185

6

Определение пола и гаметогенез 
 185

Определение пола 
 185

Хромосомное определение пола 
 186

Способы определения пола 
у млекопитающих 
 186

Гонадное определение пола 
у млекопитающих 
 187

Вторичное определение пола 
у млекопитающих: гормональная регуляция 
полового фенотипа 
 193

Хромосомное определение пола 
у Drosophila 
 197

Определение пола путем дозировки 
Х-хромосомы 
 197

Ген Sex-lethal 
 197

Doublesex: ген переключения определения 
пола 
 199

Определение пола в зависимости 
от внешних факторов 
 200

Гаметогенез у животных 
 203

Содержание

ППК млекопитающих: от половых валиков 
до гонад 
 203

Мейоз: переплетение жизненных циклов 
 204

Сперматогенез у млекопитающих 
 207

Оогенез у млекопитающих 
 211

Определение пола и гаметогенез 
у покрытосеменных растений 
 213

Определение пола 
 213

Гаметогенез 
 216

Пыльца 
 218

Семязачаток 
 218

7

Оплодотворение:
начало нового организма 
 223

Структура гамет 
 224

Сперматозоид 
 224

Яйцеклетка 
 226

Узнавание сперматозоида яйцеклеткой 
 228

Наружное оплодотворение у морского ежа  230

Привлечение сперматозоидов: 
действие на расстоянии 
 230

Акросомная реакция 
 230

Распознавание оболочки яйцеклетки 
 231

Слияние мембран сперматозоида 
и яйцеклетки 
 231

Предотвращение полиспермии: одна 
яйцеклетка, один сперматозоид 
 232

Активация метаболизма яйцеклетки 
морского ежа 
 236

Объединение генетического материала 
морских ежей 
 242

Внутреннее оплодотворение млекопитающих  243

Проникновение гамет в яйцевод: 
перемещение и капацитация 
 243

Вблизи ооцита: гиперактивация, 
направленное движение сперматозоидов, 
акросомная реакция 
 245

Распознавание zona pellucida 
 246

Слияние гамет и предотвращение 
полиспермии 
 246

Активация яйцеклетки млекопитающих 
 249

Слияние генетического материала 
 249

Оплодотворение у покрытосеменных 
растений 
 250

Опыление и не только: прогамная фаза 
 250

Прорастание пыльцы и удлинение 
пыльцевой трубки 
 250

Ориентирование пыльцевой трубки 
 251

Двойное оплодотворение 
 252

Послесловие 
 253

ЧАСТЬ III •  Раннее развитие: дробление, гаструляция 
и формирование осей 
257

8

Улитки, цветы и нематоды:
разные механизмы для схожих 
паттернов спецификации 
 257

Напоминание об эволюционном контексте, 
в котором возникли стратегии регуляции 
раннего развития 
 258

Двухслойные животные: стрекающие 
и гребневики 
 258

Трехслойные животные: первично- 
и вторичноротые 
 258

Что дальше? 
 260

Раннее развитие у улиток 
 260

Дробление эмбрионов улиток 
 260

Материнская регуляция дробления улиток 
 262

Детерминация осей эмбриона улиток 
 268

Гаструляция у улиток 
 272

Нематода C. elegans 
 272

Дробление и формирование осей 
у C. elegans 
 274

Ротационное дробление яйца 
 275

Формирование передне-задней оси 
 276

Формирование дорсально-вентральной 
и право-левой осей 
 277

Контроль идентичности бластомеров 
 277

Гаструляция 66 клеток у C. elegans 
 279