Амигдалярный комплекс: физиология эмоций и памяти

АМИГДАЛЯРНЫЙ  
КОМПЛЕКС

ФИЗИОЛОГИЯ ЭМОЦИЙ  
И ПАМЯТИ

ИЗДАТЕЛЬСТВО САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКОГО УНИВЕРСИТЕТА

САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ

Е. А. Цветков, Е. И. Краснощёкова

УДК  612.82
ББК  28.07
 
Ц27

Реценз ен ты:  д-р биол. наук, проф. Ю. Д. Кропотов  
 
(Ин-т мозга человека им. Н. П. Бехтеревой РАН),  
 
д-р биол. наук, проф. В. В. Раевский  
 
(Ин-т высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН)

Рекомендовано к публикации научной комиссией 
в области биологических наук  
Санкт-Петербургского государственного университета

Ц27
Цветков Е. А., Краснощёкова Е. И.
Амигдалярный комплекс: Физиология эмоций и памяти. — СПб.: 
Изд-во С.-Петерб. ун-та, 2020. — 200 с. 
ISBN 978-5-288-06046-5

Монография содержит обзор мировой литературы по физиологии эмоций, основу которых составляет условно-рефлекторная реакция страха, и оригинальные данные 
об особенностях долговременной потенциации в ходе выработки условно-рефлекторной 
реакции страха у животных, в том числе нокаутных по генам гастрин-высвобождающего 
пептида и онкопротеина-18/статмина. Анализируются морфофункциональный аппарат 
эмоций, обеспеченный межнейронными связями амигдалярного комплекса, и его роль 
в системе регуляции эмоций и памяти. Подробно рассмотрены электрофизиологические 
и молекулярные механизмы пластичности синапсов, их способность к долговременной 
потенциации как основе памятного следа и эмоций. В приложениях представлены протоколы электрофизиологических экспериментов и методики выработки условно-рефлекторной реакции страха у животных.
Книга рекомендована специалистам-физиологам, а также студентам, аспирантам, 
преподавателям биологических, биотехнологических, медицинских факультетов.

УДК 612.82  
ББК 28.07

Финансовая поддержка исследований, результаты которых включены в монографию, обеспечена грантами Национального института психического здоровья (National Institute of Mental Health — 
NIMH, США) №  MH080006, MH095905, Санкт-Петербургского государственного университета 
№ 1.38.333.2015.
Исследования авторов на животных, результаты которых включены в монографию, одобрены 
этическим комитетом Национального института здравоохранения (National Institute of Health — 
NIH, США) в строгом соответствии с рекомендациями, утвержденными протоколами 2015N000147, 
2014N000263 клиники Маклина (McLean), США. 

  
© Санкт-Петербургский  
 
 
государственный университет, 2020
ISBN 978-5-288-06046-5 
© Е. А. Цветков, Е. И. Краснощёкова, 2020

Оглавление

Введение. Теории эмоций ...........................................................................  
7

Глава 1. Анатомия и физиология страха .................................................  
12

1.1.  Структурно-функциональная организация амигдалярного 
комплекса ............................................................................................  
14

1.2.  Афференты амигдалярного комплекса и их роль 
в реализации эмоции страха ..........................................................  
19

1.3.  Внутренние связи амигдалярного комплекса, их роль 
в обработке сенсорной информации и формировании 
памятного следа ................................................................................  
24

1.4.  Эфференты амигдалярного комплекса,  
их роль в реализации эмоции страха ...........................................  
27

Глава 2. Латеральное ядро амигдалярного комплекса —  
ключевое звено… развития эмоции страха ..............................  
32

2.1.  Нейроны латерального ядра амигдалы: 
электрофизиологическая, фармакологическая  
и квантовая характеристики ...........................................................  
—

2.2.  Характеристика вызванной активности нейронов 
латерального ядра амигдалы .........................................................  
35

2.2.1. Характеристика вызванной возбуждающей активности 
нейронов латерального ядра амигдалы ...........................  
36

2.2.2. Характеристика вызванной тормозной активности 
нейронов латерального ядра амигдалы ...........................  
51

2.3. Спонтанная постсинаптическая активность проекционных 
нейронов латерального ядра амигдалы ......................................  
61

Глава 3. Механизмы пластичности синаптической передачи 
в латеральном ядре… амигдалы...................................................  
66

3.1. 
Общая характеристика долговременной потенциации 
синапсов ..............................................................................................  
—

3.2.  Электрофизиологические и биохимические особенности 
долговременной потенциации  
кортико- и таламо-амигдалярных синапсов ...............................  
70

3.2.1. Роль ионов кальция в механизме долговременной 
потенциации кортико- и таламо-амигдалярных 
синапсов ...................................................................................  
76

3.2.2. Подтипы NMDA-рецепторов кортикальных 
и таламических синапсов, их роль в механизмах 
инициации долговременной потенциации .....................  
80

3.3.  Локализация пластических изменений  
кортико- и таламо-амигдалярных синапсов  
в процессе долговременной потенциации .................................  
88

3.4.  Специфичность долговременной потенциации 
кортикальных и таламических синапсов на проекционных 
клетках амигдалы ..............................................................................  
92

Глава 4. Влияние условно-рефлекторной реакции страха  
на электрофизиологические характеристики  
таламо- и кортико-амигдалярных синапсов ..........................  
108

4.1.  Значение долговременной потенциации  
для формирования условно-рефлекторных связей ..................  
—

4.2.  Значение долговременной потенциации 
амигдалярных синапсов для формирования  
условно-рефлекторной реакции страха .......................................  
111

4.3.  Влияние выработки условно-рефлекторных реакций 
на пластичность сенсорных синапсов  
латерального ядра амигдалы .........................................................  
114

Глава 5. Молекулярно-генетические механизмы формирования 
условно-рефлекторной реакции страха .................................  
118

5.1.  Регулирующая роль гастрин-высвобождающего пептида 
и его рецепторов в формировании  
условно-рефлекторной реакции страха .......................................  
—

5.2.  Регулирующая роль онкопротеина-18 в формировании 
условно-рефлекторной реакции страха .......................................  
132

Заключение ......................................................................................................  
150

Сокращения и условные обозначения ....................................................  
156

Литература .......................................................................................................  
161

Сведения об авторах .....................................................................................  
186

Приложения .....................................................................................................  
187

Приложение 1. Электрофизиологические исследования ...................  
—

1.1.  Изготовление переживающих срезов  
головного мозга ......................................................................  
—

1.2.  Визуальная идентификация латерального ядра 
амигдалы и его нервных клеток ..........................................  
188

1.3.  Регистрация трансмембранного тока и потенциала  
на проекционных нейронах латерального ядра 
амигдалы ..................................................................................  
189

1.4.  Стимуляция афферентов латерального ядра  
амигдалы ..................................................................................  
190

1.5.  Растворы, использованные в опытах (таблица) ..............  
191

Приложение 2. Протоколы стимуляции, используемые  
для регистрации или инициации пластических изменений 
синапсов латерального ядра амигдалы .......................................  
192

2.1.  Протокол инициации ДВП в режиме фиксации 
потенциала (ДВП1-протокол) ...............................................  
—

2.2.  Протокол инициации ДВП в режиме фиксации тока  
(ДВП2-протокол) ......................................................................  
—

2.3.  Протокол инициации парноимпульсной  
пластичности ...........................................................................  
193

Приложение 3. Поведенческие тесты .....................................................  
—

3.1.  Тестирование болевой чувствительности ........................  
—

3.2.  Оценка врожденного страха на установке  
«приподнятый крестообразный лабиринт» .....................  
—

3.3.  Оценка врожденного страха по реакции «перехода» ....  
194

3.4.  Оценка врожденного страха на установке  
«открытое поле» ......................................................................  
—

3.5.  Оценка пространственного обучения и памяти  
на установке «водный лабиринт Морриса» ......................  
195

3.6.  Оценка выработки условно-рефлекторных реакций  
по изменению безусловной реакции вздрагивания ......  
196

3.7.  Контроль выработки условно-рефлекторных реакций  
по изменению времени фризинга, возникающего 
на предъявление условного звукового сигнала ..............  
198

3.8.  Оценка контекстуальной памяти ........................................  
199

Введение. Теории эмоций

Первые попытки интерпретировать эмоции были предприняты в конце 
XVIII — начале XIX века. В результате этих поисков естествоиспытатели и философы того времени разделились в своем понимании природы эмоций на две 
большие группы — интеллектуалистов и сенсуалистов. Первые полагали, что 
органические проявления эмоций — следствие психических явлений, вторые, 
наоборот, что органические реакции вызывают психические явления. Яркий 
представитель первого лагеря — И. Ф. Гербарт, второго — Ф. Дюфур (см.: 
[Ильин, 2001, с. 66]). Обе позиции получили дальнейшее развитие: И. Ф. Гербарта — в когнитивных теориях эмоций, Ф. Дюфура — в периферической теории эмоций У. Джемса — К. Ланге [James, 1884; Lange 1885, p. 67].
Важным этапом формирования биологической эволюционной концепции эмоций стала публикация Ч. Дарвина «Выражение эмоций у человека 
и животных» [Darvin, 1872], в которой он впервые отметил, что некоторые 
физиологические аспекты эмоций человека имеют много общего с физиологией эмоций у животных. В этой работе Ч. Дарвин обосновал универсальность 
физиологических проявлений эмоций тем, что они представляют собой рудименты целесообразных реакций, выработанных в ходе эволюции, или их модификации. Рудиментарная теория нашла множество последователей, среди 
которых Г. Спенсер, Т. Рибо и многие другие естествоиспытатели того времени 
(см.: [Ильин, 2001, с. 41]). Неоспоримая ценность этой теории состояла еще и 
в том, что очевидными параллелями между эмоциями человека и животных 
была обоснована возможность изучения эмоций человека в модельных экспериментах на животных.
Последующее становление теорий эмоций связано с развитием и широким 
внедрением электрофизиологических методов изучения мозга. Первая нейрофизиологическая теория эмоций возникла уже в 20-х годах прошлого столетия 
на основе работ У. Кэннона и Ф. Барда [Bard, 1934a; 1934b; Cannon, 1927]. Согласно этой теории, центральным элементом эмоциональных реакций является промежуточный мозг, где информация о внешнем и внутреннем мире 
разделяется на два потока, один из которых следует к таламо-кортикальной 

Введение. Теории эмоций
8

системе, другой — к гипоталамусу. Кора полушарий обеспечивает субъективное переживание эмоций, а гипоталамус — их вегетативный компонент 
[Cannon, 1927]. Позже представления о структурно-функциональном обеспечении эмоций и их механизмах были расширены в работах Д. Папеса. Он постулировал, что эмоции не могут являться функцией какого-то одного специфического центра мозга, и очертил круг мозговых структур, которые связаны 
между собой в реализации эмоций. В науке это объединение сохранилось под 
названием «круг Папеса», в его состав включают гипоталамус, передние ядра 
таламуса, поясную извилину коры полушарий, гиппокамп [Papez, 1937]. Представления Папеса были дополнены и расширены П. Маклином: он назвал круг 
Папеса висцеральным мозгом, дополнив его амигдалой, лобной и височной 
корой полушарий [McLean, 1949], таким образом расширив представление 
о лимбической системе. Позже других структур в круг Папеса включено прилежащее ядро (nucleus accumbens) — в качестве центра мотивации [Salamone 
et al., 1997].
Значительной вехой в исследовании механизмов работы мозга в целом 
и эмоций в частности стали открытия И. П. Павлова, которые позволили разработь новый подход к пониманию физиологии эмоций. Согласно теории 
И. П. Павлова, эмоции имеют рефлекторную природу и обладают всеми свойствами условных и безусловных рефлексов, которые возникают в ответ на 
внешние или внутренние как физиологические, так и когнитивные раздражения [Павлов, 1973].
Огромный вклад в теорию рефлексов был внесен также другим выдающимся ученым — В. М. Бехтеревым. В определениях В. М. Бехтерева «условные» рефлексы по И. П. Павлову представлены под названием «сочетательные» или «сочетательно-двигательные» рефлексы. В его трактовке этот тип 
рефлексов возникает как при небольшом опережении, так и при небольшом 
запаздывании нейтрального раздражителя [Бехтерев, 1991]. В первом случае 
определение условного рефлекса соответствует формулировке И. П. Павлова, 
во втором — понятию «оперантного поведения», введенного Б. Скиннером 
[Skinner, 1938]. Согласно Б. Скиннеру, оперантное поведение отличается от условного рефлекса по И. П. Павлову тем, что при его реализации субъект (животное, подопытный) получает подкрепление и в зависимости от валентности 
последнего (положительного или отрицательного) формирует эмоциональную 
активность.
В рамках рефлекторной теории И. П. Павлова механизм эмоций рассматривали многие видные советские ученые. В их числе академики П. К. Анохин 
[Анохин, 1968], А. В. Вальдман [Беленков, Вальдман, 1972], Н. П. Бехтерева 
[Бехтерева, Смирнов, 1975], профессора В. М. Смирнов [Смирнов, 1976], 
П. В. Симонов [Симонов 1981; 1987] и многие другие.
В рамках когнитивных воззрений появилась когнитивно-физиологическая теория С. Шехтера [Schachter 1964; Schachter, Singer, 1962], познавательная 

Введение. Теории эмоций
9

теория М. Арнольда — Р. Лазаруса [Arnold, 1960; Lazarus, 1991], фрустрационная теория когнитивного диссонанса [Festinger, 1962]. Подобно тому, как интеллектуалисты XVIII–XIX веков считали эмоции следствием психических явлений, когнитивисты XX века ассоциировали их с результатами когнитивных 
процессов. Соответственно, стимулы, инициирующие эмоции, были «перенесены» в кору полушарий мозга, а за лимбической системой осталась роль 
организатора эмоциональной реакции, ее моторно-вегетативной компоненты.
Помимо когнитивистских теорий развитие получили и другие концепции. 
В частности, появились систематизированная Д. Рапапортом [Rapaport, 1960] 
версия психоаналитической теории З. Фрейда, информационная теория 
П. В. Симонова [Симонов, 1981; 1987], сосудистая теория П. Заянца [Adelmann, 
Zajonc, 1989], а также дифференциальная теория эмоций К. Изарда [Изард, 
1980; 2007].
Теория дифференциальных эмоций К. Изарда — одна из наиболее универсальных, она раскрывает механизмы и нейроархитектонику эмоциональных 
переживаний. Согласно этой теории, существуют фундаментальные, или базовые, эмоции, каждая из которых определяется как сложный процесс, имеющий физиологический, нервно-мышечный и феноменологический аспекты. 
На нейрофизиологическом уровне эмоция идентифицируется по электрохимической активности нервных центров лимбической системы. На нервно-мышечном — это прежде всего мимическая и/или пантомимическая активность, 
во вторую очередь — висцерально-эндокринные и, реже, голосовые реакции. 
На феноменологическом уровне эмоции проявляются как мотивированные 
переживания, значимые для субъекта и являющиеся характерологическими 
чертами индивида, например аффективные переживания, мнительность, 
обид чивость и т. д.
Теория К. Изарда основана на пяти ключевых допущениях:

1) основу мотивационной системы человека образуют девять базовых 
(фундаментальных) эмоций: интерес, радость, удивление, страдание, 
гнев, отвращение, презрение, страх, стыд;
2) каждая базовая эмоция обладает уникальными мотивационными 
и феноменологическими характеристиками;
3) базовые эмоции сопровождаются различными внутренними переживаниями, которые осознаются человеком, и внешними выражениями 
этих переживаний, например специфической мимикой (см. рис. на 
с. 10);
4) эмоции взаимодействуют между собой, усиливая или ослабляя друг 
друга;
5) эмоциональные процессы взаимодействуют с побуждениями, гомеостатическими, перцептивными, когнитивными и моторными процессами, оказывая на них влияние.

Введение. Теории эмоций
10

Страх
Презрение
Отвращение
Стыд

Интерес
Радость
Удивление
Страдание
Гнев

Мимические гримасы, соответствующие базовым эмоциям по классификации К. Изард

Предложенная К. Изардом теория удобна психологам, врачам и физиологам тем, что она динамична, интегративна и не является закрытой системой 
положений. Одна из важных особенностей этой теории — ее совместимость, 
в том числе терминологически и концептуально, с теорией И. П. Павлова, что 
позволяет рассматривать эмоции как рефлекторные процессы. Кроме того, теория К. Изарда может расширяться за счет исследований, проводимых в рамках 
психоанализа, бихевиоризма, психофизиологии и так далее. В частности, она 
не препятствует тому, чтобы рассматривать взаимодействие эмоциональных 
и когнитивных процессов с позиций когнитивных теорий, и в том числе информационной теории П. В. Симонова [Симонов 1981; 1987]. Согласно теории 
П. В. Симонова, эмоция возникает при недостатке информации для удовлетворения потребности. Для определения валентности и силы эмоции П. В. Симонов предложил формулу

Э = − П (Ин − Ис), 

где Э — эмоция, П — потребность, Ин — информация, необходимая для удовлетворения потребности, Ис — информация, которой субъект располагает 
в момент возникновения потребности.
Несмотря на то что в изучении эмоций достигнут явный прогресс, ни 
одна из представленных выше теорий не является на сегодня исчерпывающей 
и не может внести полную ясность в понимание тех или иных механизмов 
эмоциональных проявлений и переживаний. Как и прежде, актуальными 
остаются вопросы о природе эмоциональных переживаний, об их субстрате,