Биология развития

ИЗДАТЕЛЬСТВО САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКОГО УНИВЕРСИТЕТА

САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ

Учебник

Второе издание, 
исправленное и дополненное

А.К. Дондуа

БИОЛОГИЯ РАЗВИТИЯ

УДК 591.3
ББК 28.63

Д67

Ре це н з е н т ы: д-р биол. наук Д.С.Боголюбов, канд. биол. наук Р.П.Костюченко (С.-Петерб. 
гос. ун-т)

Печатается по решению 
Учебно-методической комиссии биологического факультета 
Санкт-Петербургского государственного университета

Д67
Дондуа А.К.
Биология развития: учебник. 2-е изд., испр. и доп. — СПб.: 
Изд-во С.-Петерб. ун-та, 2018. — 812 с.
ISBN 978-5-288-05827-1

В книге изложены принципы организации индивидуального развития животных. Книга открывается очерком концепций, последовательное развитие которых 
на протяжении веков лежало в основе превращения описательной эмбриологии 
в биологию развития — интегральную науку, исследующую закономерности онтогенеза животных на всех уровнях организации — от анатомического и клеточного до 
генетического и молекулярного, равно как и эволюцию механизмов, управляющих 
индивидуальным развитием. Центральное положение занимают главы, посвященные 
развитию основных групп животных — от губок до млекопитающих. Материал по 
сравнительной эмбриологии животных излагается в соответствии с новой филогенией. Описание включает не только традиционные морфологические характеристики, 
но и данные о молекулярно-генетических механизмах дифференциации. Заключительные главы касаются проблем экспериментальной эмбриологии, роли материнских 
факторов, эмбриональной индукции, становления лево-правой асимметрии, генетики 
развития конечности и других морфогенезов. В главе, посвященной регенерации, 
анализируется зависимость этого процесса от организации системы поддержания тканевого гомеостаза. В особой главе рассмотрены механизмы детерминации пола, в том 
числе у червей, насекомых, низших и высших позвоночных. В заключительной главе 
развивается идея о креативной роли индивидуального развития в возникновении новых форм животных и излагаются аргументы в пользу модели эволюции Metazoa, обусловленной эволюцией генетических систем управления индивидуальным развитием.
Предназначено студентам, изучающим эмбриологию животных, а также широкому кругу зоологов, интересующихся современным состоянием проблем индивидуального развития.

УДК 591.3
ББК 28.63

ISBN 978-5-288-05827-1

© Санкт-Петербургский  

государственный  
университет, 2018

© А.К.Дондуа, 2018

Оглавление

От автора                                           7
Введение  От описательной эмбриологии к биологии развития  
Предмет и методы биологии развития                   11

ЧАСТЬ I  ПРИНЦИПЫ ОРГАНИЗАЦИИ  
ИНДИВИДУАЛЬНОГО РАЗВИТИЯ ОРГАНИЗМОВ 

Глава 1  Дифференциальная экспрессия генов  
как основа индивидуального развития организмов         29
1.1.
Проблема генетической идентичности дифференцированных клеток . . . 30
1.2.
Теория дифференциальной активности генов . . . . . . . . . . . . . . . . . . 40
1.3.
Регуляция экспрессии генов . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 44
1.3.1. Транс-регуляторный аппарат. Транскрипционные факторы . . . . . . 45
1.3.2. Цис-регуляторный аппарат. Организация транскрипции  
в пространстве и времени . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 50
1.3.3. Малые интерферирующие микроРНК . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 54
1.4.
Системы проведения внешних сигналов к геному (сигналинг)  . . . . . . . 55
1.5.
Эпигенетическая регуляция активности генов  . . . . . . . . . . . . . . . . . 67
1.6.
Генетические программы развития. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 73

Глава 2  Пространственная организация зародыша  
и позиционная информация                       77
2.1.
Пространственная организация яйцеклетки  . . . . . . . . . . . . . . . . . . 78
2.2.
Позиционная информация  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 82
2.3.
Кластерные гомеобокссодержащие гены, или Нох-гены . . . . . . . . . . . . 96

ЧАСТЬ II  ОСНОВНЫЕ СОБЫТИЯ ИНДИВИДУАЛЬНОГО РАЗВИТИЯ ЖИВОТНЫХ

Глава 3  Гаметогенез                                103
3.1.
Первичные половые клетки . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 107
3.2.
Гонии . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  117
3.3.
Мейоз  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 119
3.4.
Оогенез  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 121
3.4.1. Яйцевые оболочки . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 122
3.4.2. Пути формирования энергетических запасов . . . . . . . . . . . . . .  123
3.4.3. Типы оогенеза . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 125
3.5.
Сперматогенез . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 142

Глава 4  Оплодотворение                               154

Глава 5  Дробление                                 179
5.1.
Типы дробления . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 179
5.2.
Особенности клеточного цикла в период дробления . . . . . . . . . . . . .  189
5.3.
Ооплазматическая сегрегация. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  194
5.4.
Детерминативный и регулятивный типы развития . . . . . . . . . . . . . .  198

Оглавление

Оглавление

5.5.
Бластула . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  200
5.6.
Дробление как счетчик времени  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 202

Глава 6  Гаструляция  Зародышевые листки                  206

Глава 7  Личиночное развитие  Метаморфоз                  214

ЧАСТЬ III  ОСНОВНЫЕ ТИПЫ РАЗВИТИЯ ЖИВОТНЫХ

Глава 8  Классификация форм развития животных              225

Глава 9  Metazoa, не имеющие НОХ-генов  Ahoxozoa             230
9.1.
Губки (Porifera) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 230
9.2.
Гребневики (Ctenophora) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 242

Глава 10  Diploblastica  Стрекающие (Cnidaria)                 253

Глава 11  Билатеральные  Lophotrochozoa                    268
11.1. Спиральные (Spiralia) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 269

11.1.1. Спиральные с целомической полостью . . . . . . . . . . . . . . . . . 270
11.1.2. Спиральные без целомической полости  . . . . . . . . . . . . . . . . 283
11.2. Щупальцевые (Tentaculata) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 291

Глава 12  Билатеральные  Ecdysozoa                       297
12.1. Нематоды (Nematoda). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  297
12.2. Членистоногие (Arthropoda). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  304

12.2.1. Хелицеровые . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 306
12.2.2. Многоножки . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  311
12.2.3. Жабродышащие. Ракообразные  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 313
12.2.4. Насекомые . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 320

Глава 13  Deuterostomia  Ambulacraria                       343
13.1. Иглокожие (Echinodermata) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 344
13.2. Полухордовые (Hemichordata). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  357

Глава 14  Deuterostomia  Chordonia                        362
14.1. Оболочники (Tunicata) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 365
14.2. Бесхвостые асцидии. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  390
14.3. Морфогенез и генетические программы развития . . . . . . . . . . . . . . 391

Глава 15  Deuterostomia  Бесчерепные (Acrania)                 397

Глава 16  Deuterostomia  Anamnia  Бесчелюстные (Agnatha)          410

Глава 17  Vertebrata  Anamnia  Рыбы (Pisces)                   432
17.1. Класс хрящевые (Chondrichthyes)  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 435
17.2. Класс костные (Osteichthyes). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  444

17.2.1. Подкласс лучепёрые (Actionopterygii) . . . . . . . . . . . . . . . . . .  444

17.2.1.1. Хрящекостные (Chondrostei) . . . . . . . . . . . . . . . . . . 445
17.2.1.2. Костистые (Teleostei) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 452

17.2.2. Подкласс лопастепёрые (Sarcopterygii)  . . . . . . . . . . . . . . . . . 469
17.3. Некоторые закономерности эволюции раннего онтогенеза рыб . . . . . . 476

Оглавление

Глава 18  Anamnia  Tetrapoda  Амфибии (Amphibia)               484

Глава 19  Deuterostomia: Amniota  Рептилии и птицы (Sauropsida)      519
19.1. Ранний эмбриогенез рептилий . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 525
19.2. Ранний эмбриогенез птиц  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 527

Глава 20  Deuterostomia  Amniota  Mammalia (Млекопитающие)       543

ЧАСТЬ IV  КЛЕТОЧНЫЕ И ГЕНЕТИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ ЭМБРИОГЕНЕЗА

Глава 21  Автономная детерминация                       567
21.1. Материнские факторы формирования осей зародыша  . . . . . . . . . . . 568

21.1.1. Роль материнских факторов в формировании  
переднезадней оси зародыша дрозофилы. . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  569
21.1.2. Роль материнских факторов в спецификации  
дорсовентральной оси зародыша дрозофилы . . . . . . . . . . . . . . . . . 573
21.2. Материнские факторы детерминации клеточных линий. . . . . . . . . . .  577

21.2.1. Ооплазматическая сегрегация и формирование  
клеточных клонов у Spiralia . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 580
21.2.2. Ооплазматическая сегрегация и формирование  
клеточных клонов у Caenorhabditis elegans  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 584
21.2.3. Автономные факторы спецификации энтодермального зачатка  
иглокожих и асцидий . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 585
21.2.4. Факторы автономной спецификации хордомезодермы  
позвоночных . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  588
21.2.5. Факторы автономной спецификации мышечных клеток  
у асцидий . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 588

Глава 22  Зависимая детерминация                        593
22.1. Эмбриональная индукция. История открытия. . . . . . . . . . . . . . . . .  595
22.2. Индукция и компетенция . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 600
22.3. Гетерогенные индукторы . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  603
22.4. Образование мезодермального зачатка у амфибий и рыб . . . . . . . . . . 604
22.5. Молекулярные механизмы, определяющие свойства организатора.  
Нейрализация . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 608
22.6. Антагонистическая направленность действия белков BMP и Chordin  
как условие спецификации клеток у асцидий  . . . . . . . . . . . . . . . . . 615
22.7. Факторы роста фибробластов как индукционные сигналы . . . . . . . . . 616
22.8. Межклеточная, или контактная, индукция . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  617

22.8.1. Межклеточная индукция с помощью паракринных факторов . . . 617
22.8.2. Межклеточные взаимодействия с помощью юкстакринных  
факторов  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 622

Глава 23  Клеточная адгезия и процессы морфогенеза            628

Глава 24  Некоторые генетические программы развития позвоночных   641
24.1. Становление лево-правой асимметрии  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 641
24.2. Морфогенез конечности . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  643
24.3. Апоптоз как фактор морфогенеза  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 655

Оглавление

Глава 25  Регенерация                                661
25.1. Регенерация: история открытия и основные понятия . . . . . . . . . . . . 662
25.2. Регенерация у стрекающих. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  667
25.3. Регенерация у планарий . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 670
25.4. Регенерация конечности позвоночных . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 671
25.5. Роль нервной системы в процессах регенерации  . . . . . . . . . . . . . . . 682

Глава 26  Детерминация пола                            689
26.1. Механизмы детерминации пола с помощью половых хромосом . . . . . . 696

26.1.1. Молекулярно-генетические аспекты детерминация пола  
у дрозофилы (Х:А-механизм) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 696
26.1.2. Молекулярно-генетические аспекты детерминации пола  
нематоды Caenorhabditis elegans (X,0-механизм) . . . . . . . . . . . . . . . . 702
26.1.3. Молекулярно-генетические аспекты детерминации пола  
у плацентарных млекопитающих (X,Y-механизм)  . . . . . . . . . . . . . . 706
26.1.4. Молекулярно-генетические аспекты детерминации пола  
у сумчатых. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  715
26.1.5. Молекулярно-генетические аспекты детерминации пола у птиц. .  717
26.1.6. Детерминация пола у бабочки Bombyx mori (ZW-механизм) . . . . 721
26.2. Детерминация пола без участия половых хромосом . . . . . . . . . . . . . 723
26.3. «Прогамное» определение пола . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 729
26.4. Фенотипическое определение пола. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .  731
26.5. Соотношение полов в потомстве . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 734

Глава 27  Эволюционная биология развития                   740
27.1. Кооптация генов как фактор эволюции многоклеточных животных . . . 745
27.2. Эволюция генных сетей путем кооптации. Модель Дэвидсона . . . . . . . 749
27.3. Ретроградное формирование регуляторных путей. Модель Уилкинса  . . 752
27.4. Эволюция онтогенеза и филогения животных . . . . . . . . . . . . . . . . .  753

Именной указатель                                  765

Указатель латинских названий                           767

Предметный указатель                                 774

Памяти моих учителей 
Павла Григорьевича Светлова 
и Льва Николаевича Жинкина

От автора

За истекшее десятилетие после выхода первого издания руководства и в области сравнительной эмбриологии, и в области генетики развития получено 
немало новых данных, иногда радикально изменяющих наши прежние 
представления о процессах, лежащих в основе индивидуального развития 
животных. К сожалению, изменилась и учебная программа подготовки студентов в области биологии развития, поскольку была исключена как обязательный предмет сравнительная и эволюционная эмбриология животных. 
Предлагаемое руководство по биологии развития предназначено прежде всего для студентов-биологов С.-Петербургского университета, изучающих эмбриологию, хотя оно может оказаться полезным широкому кругу 
зоологов, интересующихся современным состоянием разработки проблем 
индивидуального развития. Руководство открывается кратким историческим очерком основных эмбриологических концепций, последовательное 
развитие которых на протяжении веков лежало в основе превращения 
описательной науки эмбриологии в биологию развития — интегральную 
науку, исследующую закономерности онтогенеза животных на всех уровнях 
организации — от анатомического и клеточного до генетического и молекулярного, равно как и эволюцию механизмов, управляющих индивидуальным развитием.
Книга состоит из четырех частей, в которых изложены принципы 
организации индивидуального развития организмов, основные события 
индивидуального развития животных, основные типы развития животных, 
клеточные и генетические механизмы эмбриогенеза.

От автора

От автора

Материал, изложенный в первой части, дает представление о двух основополагающих принципах-столпах, на которых покоятся механизмы превращения диплоидной клетки в сложно дифференцированный организм: 
во-первых, это механизм, обеспечивающий дифференциальную активность 
генов, управляющих сложными и координированными во времени и пространстве процессами клеточной пролиферации, цитодифференциации 
и морфогенеза, и, во-вторых, не менее важный для развития особи механизм формирования и реализация позиционной информации.
В главах следующей части сделана попытка показать, что ранние стадии развития имеют универсальный характер и что морфологическое разнообразие этих стадий у животных разных типов достигается на основе 
комбинаций ограниченного, в сущности, числа клеточных механизмов. 
В главе, посвященной гаметогенезу, особое внимание уделено проэмбриональному развитию, поскольку особенности раннего онтогенеза во многом 
определяются свойствами женских гамет.
В третьей и, по существу, центральной части книги рассматриваются 
основные типы развития животных от губок до млекопитающих. В отличие 
от многих признанных руководств, в данной книге развивается идея о том, 
что на заре эволюции онтогенеза многоклеточных отсутствовала характерная для животных дифференциация, связанная с образованием зародышевых листков. Насколько мы можем судить по современным губкам, в это 
время происходила, прежде всего, выработка разнообразных механизмов 
морфогенеза, которые приобрели универсальный характер и, хотя и в видоизмененной форме, сохранились в течение сотен тысяч лет в онтогенезе 
всех многоклеточных.
Как и в первом издании, материал по сравнительной эмбриологии 
животных излагается в соответствии с новой филогенией, отказавшейся от 
признания существования группы Articulata, объединявшей ранее червей 
и артропод в единую линию. Особенность данного раздела состоит в том, 
что описание сравнительной эмбриологии включает не только морфологические характеристики, но и некоторые данные о молекулярно-генетических 
механизмах дифференциации, которые в настоящее время приобрели важный эволюционный смысл.
В данном издании автору хотелось исправить известную «несправедливость», которая ощущалась в русскоязычной учебной литературе в отношении эмбриологии рыб и которая была обусловлена значительно более 
глубокой проработкой эмбриологии амфибий по сравнению с эмбриологией 
рыб. В замечательном руководстве П.П.Иванова (1937) эмбриология рыб 
излагается как производная от эмбриологии амфибий. В настоящее время сравнительная эмбриология рыб разработана достаточно широко, так 
что кажется оправданной попытка поставить эмбриологию рыб во главу 
сравнительной эмбриологии позвоночных и показать, что многие события 

От автора

эмбрионального развития амфибий имеют свои эволюционные истоки 
в эмбриологии рыб. В учебнике подробно рассмотрены закономерности 
раннего онтогенеза и эволюции хрящевых, лучеперых и лопастепёрых рыб.
Четвертая, заключительная, часть посвящена проблемам экспериментальной эмбриологии. Здесь подробно рассмотрена роль материнских 
факторов в формировании осей зародыша, в дифференциации клеточных 
линий на примере дрозофилы, животных со спиральным типом развития, 
нематод, иглокожих и асцидий. Достаточно подробно и с использованием 
современных данных, касающихся молекулярно-генетических механизмов, 
проанализированы проблемы эмбриональной индукции, роль паракринных 
и юкстакринных факторов, явление межклеточной, или контактной индукции и др. Уделено внимание современным исследованиям становления 
лево-правой асимметрии у позвоночных, а также открытым в последние 
годы молекулярно-генетическим механизмам морфогенеза конечности 
позвоночных.
Одна из глав этой части касается регенерации. Здесь сделана попытка 
соотнести типы регенерации с организацией системы поддержания тканевого гомеостаза у животных.
С учетом важности процесса для половой репродукции и неожиданно 
большого разнообразия механизмов рассмотрена проблема детерминации 
пола, в том числе механизмы детерминации пола с помощью половых хромосом (Х:А-механизм дрозофилы, X,0-механизм нематоды, XY-механизм 
плацентарных млекопитающих, ZW-механизм насекомых и рыб), детерминация пола без участия половых хромосом и, наконец, так называемое 
«фенотипическое» определение пола, для которого характерно участие факторов внешней среды. В заключительной главе, посвященной эволюционной 
биологии развития, в сжатой форме приводятся аргументы в пользу модели 
эволюции многоклеточных животных, обусловленной последовательными 
изменениями генетических систем управления индивидуальным развитием, 
и делается попытка подчеркнуть креативную роль индивидуального развития в возникновении новых форм животных.
К сожалению, при написании учебника в распоряжении автора не было 
двух важных монографий, которые вышли в свет в последние годы. Одна 
из них — “Genomic control process. Development and Evolution” — принадлежит американским авторам I.S.Peter & E.H.Davidson (2015). Она была 
опубликована уже после безвременной кончины выдающегося эмбриолога, одного из основателей современной эволюционной биологии развития 
Эрика Дэвидсона. Авторы другой книги — «Эволюция онтогенеза» — наши 
соотечественники Н.Д.Озернюк и В.В.Исаева (2016). Особенность первой 
книги состоит в том, что авторы делают, по-видимому, первую в мире попытку представить многообразие эмбриологических процессов в виде схем 
активности регуляторных сетей генов, описанных различными исследова

От автора

телями в последние десятилетия, и на этой основе дать сводку некоторых 
принципов организации и эволюции генетических систем, управляющих 
индивидуальным развитием. В замечательной монографии русских авторов 
используется более традиционный подход, однако книга имеет системный 
характер и знакомит читателя не только с общими проблемами генетического контроля индивидуального и эволюционного развития, но и с современным состоянием проблем позиционной информации, морфогенетических 
полей, стволовых клеток, эпигенетических механизмов регуляции процессов развития и многих других актуальных вопросов. Думаю, что прочтение 
указанных книг будет несомненно способствовать более глубокому пониманию проблем современной биологии развития.
Автор выражает глубокую благодарность коллегам за критические 
замечания и помощь при написании данной книги, в том числе О.А.Александровой, М.Д.Александровой, Д.С.Боголюбову, Е.Р.Гагинской, Е.Л.Гонобоблевой, А. Г. Давидьян, А. Г. Десницкому, В. И. Ефремову, В. В. Козину, Р. П. Костюченко, А. В. Куприянову, С. А. Маслаковой, Д. Г. Полтевой, 
С.И.Фокину, а также студентам и аспирантам кафедры эмбриологии СанктПетербургского государственного университета.